战国时代，日暮永远被关东的一名管领宗久抓住并讲述起了10多年前，为了除掉因山坟崩塌而破开封印的妖怪“根首”的故事。

为了保护村中的人们，犬夜叉和弥勒亲自前去调查，随后珊瑚也前来支援，而在这之后杀生丸也出现了。

永远她们追着关东管领家逃出的妖怪夜爪，夜爪是恶神四凶之一的妖怪，穷奇的手下，穷奇把迷之宝物七彩珍珠借给了夜爪，并且命令他找出夜叉姬们的弱点。

夜爪使用打开梦的术让永远，诸叶，竹千代都睡着了，但是该术对无法入睡的刹那无效，看穿了夜爪的隐瞒的刹那，用旋风阵把梦搅碎了，诸叶做着竹千代的过去的梦，竹千代做着诸叶过去的梦，永远则梦见了刹那被梦幻蝴蝶夺走梦境。

永远与刹那丶诸叶的父母，杀生丸丶犬夜叉和戈薇他们到底发生了什么...理玖开始述说过去。

一切始于18年前，宝仙鬼的二代将黑珍珠交给犬夜叉那一天开始。

三个女孩抵达穆苏比山，但被一道强大的屏障困住。莫罗哈设法逃脱，遇到了意想不到的事情。

Moroha了解了她的父母与Shogen Mamiana的战斗，满月浣熊狗的封印，以及Takechiyo从他的家族中被流放。Setsuna被雪魔Yukinyudo袭击。新月上没有目标托瓦。

麒麟丸从莫罗哈手中接过黑珍珠，要求她把阿库鲁带到他身边。托瓦和Setsuna试图伸出援手，但Sesshomaru抵达现场，转而与Kirinmaru展开对抗。与此同时，Rion和Riku前往Musubi山。

在黑珍珠内部，莫罗哈终于与她的父母犬夜叉和戈薇团聚。犬夜叉开始看到走出黑珍珠的出路。与此同时，基里马鲁的袭击使Sesshomaru严重受伤。

为了证明自己的实力，基里马鲁与塞索马鲁对决。托瓦召唤天神。希波在高祖和美祖的门口等待犬夜叉和其他人。

在今天，Osamu Kirin看到了格林彗星的逼近。同时，在封建时代，Towa使用了她的Zanseiken后，她的生命处于危险之中。时代之树的精灵命令半妖公主们去摧毁格林彗星。

犬夜叉和其他人的手上满是从燃烧的时间风车中涌出的邪恶灵魂。三个女孩和大森麒麟试图阻止格林彗星坠落地球。

Osamu Kirin将格林彗星带到了封建时代。他说服Rion，他们都希望同一个世界，并承诺将其变成现实。与此同时，托瓦、Setsuna和莫罗哈被困在今天。

托瓦、Setsuna和Moroha必须拯救Rion，Rion将她的命运与Grim Butterfly联系在一起，但Osamu Kirin挡住了他们的去路。麒麟宣布，为了实现真正的和平，他和莱昂应该统治世界。

Setsuna指导Towa和Moroha继续切断Rion的命运线。每切断一根线，Rion的真实感受就会显露出来。当麒麟丸与塞索马鲁战斗时，他意识到了自己失去里翁的真正原因。

封建时代从堕落时代被拯救了。犬夜叉帮助偿还莫罗哈的剩余债务。Towa和Setsuna从母亲Rin那里收到和服。托瓦、Setsuna和Moroha接受了一个神秘男子的恶魔杀戮请求。