十代回到决斗学园后，一个月即将过去了。约翰、奥布赖恩、阿蒙、吉姆回到了各自的学校，翔、万丈目和礼搬去了蓝宿舍，新的学园生活开始了，但十代仍没有踏出红宿舍一步。就在此时，决斗系统突然发生了问题。不出现立体影像的卡开始陆续出现。为了查明原因的万丈目、明日香、还有藤原优介去了电脑室等地方调查。另一方面，十代收到发送者不明送来的手机，并且传来了某个信息。

十代识破了神秘学生「藤原优介」的存在。十代也做出了重大的决定，向鲛岛校长提出了退学的请求。鲛岛校长不接受十代的退学请求并要十代见一些人。那些人正是影丸和斋王。影丸和斋王是感觉到今后校园将会发生危机特地来找十代的。突然，穿着西装的男子出现在3人的面前。

从藤原优介那里帮助了吹雪的是奥布赖恩。奥布赖恩从I2社那里接受了新的任务返回了决斗校园。十代为了解开Darkness之谜和吹雪决斗。吹雪借助Darkness之力召唤了(真红眼黑龙)，并且再用真红眼暗龙作为祭品召唤了(真红眼暗龙)，袭向了十代。

藤原优介的正体是(欧尼斯特/诚实/Honest)。对峙中的十代使用了在灵魂里的休伯特之力，制止住欧尼斯特的攻击。同时十代对现在发生的世界异变一事质问欧尼斯特，欧尼斯特开始慢慢解释。见到那个状况的Darkness的使者(杜鲁门/Truman)、(T先生/Mr.T)企图杀掉十代而发出攻击。那个攻击打伤了欧尼斯特。怒在心头的十代向Mr.T提出决斗。Mr.T第1回合就召唤了「F・G・D」(五神龙)。

剑山等人和2年生们在计划举办能制造回忆的决斗派对。另一方面，明日香正为以后该走哪条路而苦恼。是应该留在学园当儿童教室的讲师还是到海外去留学。就在此时，举办的决斗派对要组成男女配对组合，让毕业生和在校生决斗。就在明日香难以决定谁当拍档时，意想不到的和十代组成了配对组合。

配对决斗的决胜战。十代·明日香和剑山·礼的一战。明日香想好战略，放了覆盖卡。另一方面礼确认到十代和明日香配对的步调不一致，放置了似乎带有某种含意的覆盖卡。而十代虽确认了明日香所说的覆盖卡，但却不理会明日香的想法只顾自己决斗。就在对此情况感到很不高兴的明日香面前礼打开了覆盖卡。那张卡居然是……

突然间，袭击鲛岛校长的人出现了。那个人竟是操纵可以说是和电子流同时创立的流派(念力流)的男子「猪爪诚」。他的目的是为了让念力流成为主流流派，所以来打倒电子流的。打倒了电子流原师范鲛岛的猪爪的下个目标是。。。。电子流继承者「丸藤亮」。这个时候「亮」被安置在决斗学园的疗养所康复中。挑战书从猪爪送到那样的亮面前。并且终于亮和猪爪对峙了。

翔宣言要继承亮的决斗。使用亮卡组的练习很不顺利。十代出现在翔的面前并告诉翔。「一味只是对亮的模仿是不行的。那个卡组是与亮一起战斗了很长日子的，能识穿哪些是模仿亮的人，哪个才是亮。要更加认识卡组的一切，再让它成为你的卡组」。然后翔终于与猪爪开始决斗了。最初，翔像哥哥那样用同样的战术战斗，猪爪也又用同样战术作战着。翔召唤(铠黑龙-电子暗黑龙)的同时猪爪也把(人造人-精神震撼者)特殊召唤了。

万丈目借助哥哥们的力量以成为职业决斗者为目标。但到他手只有不录取的通知。看不过去万丈目那种情况的克罗诺斯带着万丈目去了某个地方。那地方是爱德的游艇。在那克洛诺斯向万丈目提出「请收万丈目为弟子吧」的请求。万丈目成了爱德的弟子，然而他所见的职业决斗者「爱德」的日常远超想象。早上7点的时候响起了很多采访电话。握手会那大排长龙的队伍等等。而最感到吃惊的是与被称为天才的爱德教练那要命般的决斗练习。

因为万丈目犯下的过错，爱德从职业决斗者界引退后不知去向…。另一方面，万丈目被TV导演(迈克)发掘明星时发现，打算利用明星决斗者的宝座这个点子。迈克下次要搞的是「师徒对决！爱德vs万丈目！！」。然而，爱德从职业决斗界引退一事背后另有秘密…。现在，万丈目和爱德的决斗终于开始了。

十代他们的毕业相册终于完成了！但克罗诺斯在看过之后开始了异常的行动。上课时没有任何理由突然地变得很严厉，要人抄写九九乘法表和汉字，还有做俯卧撑…。结果是学生集体罢课，全逃了。此时十代向克罗诺斯提出决斗。十代和克罗诺斯的对决自从入学考试那次以后这是第1次。二人都召唤了和那个时候相同的怪兽。

决斗学园的毕业决斗开始了。很多人提出挑战十代的请求。虽然为2年生但却属蓝宿舍中的实力者·空野向十代发出了挑战。空野第一回合就把(荷露斯之黑炎龙)成长为LV8，使得观众都沸腾了起来。而十代也用EHERO卡组接受了挑战！！就在那时，奥布赖恩感觉到了童实野町的异变。

引发异变的元凶原来是T先生。奥布赖恩和T先生的决斗开始了。奥布赖恩很慎重地决斗，但在谜之怪兽(暗黑读心眼)之眼睁开时，奥布赖恩受到了幻觉的袭击！

大量的T先生出现、并包围了十代。已经无路可逃的十代面前出现的是……斋王。斋王告诉了从T先生手中逃脱的十代重要的情报。那就是T先生的目标是决斗学园这件事情。不让十代去学园的斋王突然提出了决斗。无奈之下只好应战的十代被摘王用(愚者)和(死者之巡游)组合的战术封锁了怪兽的召唤、陷入了困境。

卡组被(愚者之种莳)不断削卡、十代被逼入困境。此时传来了羽翼栗子球的声音、勉强应战的十代由于（暗之支配者)的正位置效果在战斗流程中被攻击2次。只剩下13张卡片了、处于绝境的十代听到了美寿知"请救救斋王"的求助。意识到要撑救斋王就必须打倒斋王的十代下定决心与斋王正面对决。

结束与斋王的战斗，打算赶回决斗学园的十代面前出现的是T先生。另一方面，T先生的魔爪伸向决斗学园，变成空野样子的T先生和剑山展开着决斗。十代和T先生决斗，但T先生不知为何使用的竟是约翰以外的人不可能拥有的宝玉兽卡组。想到连约翰也已落入T先生手中的十代抱着必死的决心迎战宝玉兽。

在决斗学园，T先生变成的空野不断地袭击学生将其引导去达克尼斯的世界。学园只剩下吹雪、万丈目、明日香、纯子和百惠。T先生终于也出现在他们面前并展开袭击。T先生打倒的学生都被拉进达克尼斯的世界。还留在世上的人失去被消去学生的记忆。万丈目、明日香输给T先生，最终失去了他们记忆的吹雪一人彷徨于谁都不存在的学园中。在那吹雪面前，达克尼斯出现了。

达克尼斯的正体是藤原优介。藤原向吹雪说明了达克尼斯的世界是多么美好，但吹雪始终反对那个说法。藤原发动场地魔法(净界)，给与吹雪负影响。同时，召唤了上级(净怪兽)的(净恶龙)。这是能变成对方怪兽攻击力2倍的攻击力的怪兽。吹雪被逼进困境。藤原更进一步给那样的吹雪看到了万丈目、明日香、翔他们的内心黑暗。

十代和约翰组队，与藤原开始决斗。藤原用场地魔法「净界」，发动负影响。藤原更用(净怒巨人)和(净之幻影)的组合对十代展开攻击。但在约翰的帮助下十代成功逃出困境。悟出如不斩断十代约翰的羁绊就难以获胜的藤原窥探约翰的心，探索内心黑暗。

十代·约翰VS藤原 后编。藤原利用约翰的内心黑暗企图破坏十代和约翰的坚固羁绊失败。因2人的羁绊而勃然大怒的藤原发动了属性重力和属性変化。藤原陆续放出的二个业，让约翰和十代双方怪兽间互相攻击。但，就在藤原面前欧尼斯特出现，开始说起藤原悲哀的过去。

十代成功从藤原身上把达克尼斯分离出来。可是，世界被日全食的黑暗包围了。终于从那黑暗之中，真·达克尼斯现身了。达克尼斯告诉十代，是决斗者内心的黑暗创造了达克尼斯的世界。为了从达克尼斯的世界救出大家，十代向达克尼斯挑战！面对发动了恐怖组合「虚无与无限」的达克尼斯这十代会……

十代把新生侠和休伯特融合，召唤(新生大贤者)，攻击达克尼斯。然而，脸上还是一脸绰绰有余般笑容的达克尼斯，复活(暗之眼)，再度发动「虚无与无限」的组合。一进一退的攻防战进展中，达克尼斯说出了冲击性的现实。那就是达克尼斯本身将会就是人类未来的样子。十代赌上人类的命运而战。

十代进行究极接触融合召唤了(神・新生侠)终于打赢了达克尼斯。世界恢复原样，十代和翔他们迎来了一个圆满的毕业礼。那天晚上举办了谢师宴，但现场却不见十代的踪影。收拾好行李准备去旅行的十代面前，羽翼栗子球出现并引导他前往某个地方。

游城十代VS武藤游戏！在羽翼栗子球的引导下，十代穿越来到武藤游戏还是十几岁的时代，和持有神之卡的游戏的真正的毕业决斗进行着，那时十代找回了3年来持续的战斗中失去的重要之物。十代召唤出了“新生侠”，游戏也召唤出了“黑魔术师”，激烈的决斗开始了！最后的结果到底会……