レスキュー隊員の狐門一輝は少年時代のトラウマの為に苦悩していた。ある日突然、TLTなる組織に配属される。世界規模の非公開特務防衛機関がなぜ自分を必要とするのかわからないまま、狐門は任地に向かう。そこで彼は、信じられない光景を目にする！

狐門は、人知れず人間を襲うスペースビーストと戦う特殊部隊ナイトレイダーの一員に加わることになった。激しく変わる日常に戸惑う中、再び戦場でスペースビーストのペドレオンに遭遇した狐門は危機に陥るが、それを救ったのは銀色の巨人だった！

ペドレオンを追って巨人は消えた。巨人の存在に、TLT上層部は疑念を抱いていた。巨人は敵か味方か？ 巨人に救われた狐門には彼が敵とは思えずにいるが、その考えは甘いと副隊長の凪に一喝される。そして、狐門と凪を救った青年・姫矢とは何者なのか？

完成した新型のクロムチェスターでペドレオン掃討のためのミッションを遂行するナイトレイダー。しかし、ペドレオンは自己進化を遂げており、クロムチェスターの攻撃にもひるまない。その時現れた巨人はビーストを亜空間に閉じ込め、闘いを挑んだ！

新たな戦いの予感を感じていた姫矢。親交のあるフリージャーナリスト根来は、姫矢に何を探っているのか尋ねるが何も答えない。バグバズンの襲来を察知した彼はウルトラマンネクサスに変身して戦いを挑む。しかし、そのネクサスをナイトレイダーが攻撃した…！

突如天空から飛来した謎の石柩・ストーンフリューゲルに姫矢は収容され、虚空に消えた。狐門は、姫矢が勤めていた新聞社を探し当てる。そこで狐門は、姫矢の同僚だった作久田から、セラという異国の少女の死が彼の深い心の傷となっていることを聞かされた。

再び獲物を求めて動き出したバグバズンに対して、ナイトレイダーは戦闘準備に入る。しかし、戦場となる廃工場には少女が迷い込んでいた。狐門は、少女を救うため、命令を無視して駆け出した！ 同じ頃、戦場へ向かう姫矢に、ダークファウストが襲いかかった！

バグバズンは粉砕され、少女も救出された。命令無視に対する処罰を免れた狐門は、少女のお見舞いに訪れるが、彼女はビーストのことを何も覚えていなかった。彼女は、メモリーポリスによって記憶を消されていたのだ。狐門は記憶消去の是非を問い思い悩む。

ナイトレイダーの一員であることへの迷いや職務への疑問を振り切れないまま、厳しい訓練に翻弄され疲れはてていく狐門。彼を明るく支えるリコとの和やかなデートは心の支えだ。デートの途中、二人は謎めいた事故に遭遇する。それは狐門への警告だった…！

強烈な毒と可燃性をもつ花粉を吐き出すビースト・ラフレイア。ナイトレイダーはウルトラマンがメタフィールドにラフレイアを閉じ込めた時を利用して撲滅する作戦を開始する。狐門は、ファウストに苦闘するウルトラマンを助けようと、決死の一撃を放つ！

リコとの絆が深まったと感じ幸せを感じていた狐門だが、自分の存在に混乱を深めたリコは、何者かから不吉なメッセージを送られ病院から姿を消す。行方を追う狐門の前に、ダークファウストが立ちふさがる！ そこに駆けつけた姫矢は、ネクサスへと変身する。

次々と現れるビーストと激闘する狐門だが、それは闇の波動が見せる幻覚だった。姫矢によって現実世界に戻された狐門の前にリコが現れ、狐門のせいで自分は殺されたと告げるのだった。驚きの告白の後、闇が彼女を包み込みリコはファウストに姿を変えた…！

リコの死で絶望の淵にいた狐門は、溝呂木が彼女を操っていたことを知る。溝呂木は狐門をダークフィールドに引き込み、次々に幻影を見せいたぶり続けた。闇の世界に取り込まれそうになった狐門を救ったのは、ネクサスの光の力と、駆けつけた凪の叱咤だった。

ノスフェルに襲われた一家の両親が、ビーストヒューマンに変貌。狐門は、子供を人質にとったビーストヒューマンに苦戦するが、リコを失った悲劇を繰り返すまいと、必死の覚悟で戦うのだった。一方、凪は溝呂木がダークメフィストに変身する姿を目撃する…。

自分と関わった人間が次々と犠牲になり悩む狐門に、姫矢は戦場カメラマンの時に負った心の傷について打ち明ける。気持ちに迷いが生じたまま戦場に向かった狐門の前に、ノスフェルが再び出現。姫矢と溝呂木は、それぞれネクサスとダークメフィストに変身する。

ノスフェルを撃つことができず、現場から逃走した狐門はTLTから監視されていた。メモリーポリスの追跡を逃れ、ジャーナリストの根来とともに隠れ家へ赴く。そこに溝呂木が現れ、またしてもリコの幻影を使って狐門を闇に引きずり込もうとするのだが…。

ガルベロスの出現を受けナイトレイダーが出動するが、ガルベロスはダークメフィストとともに姿を消す。狐門は、和倉から凪と溝呂木に起こった1年前の話を聞き、ナイトレイダーの副隊長だった溝呂木が、ビースト殲滅中に闇の力を手にしたことを知るのだった。

凪は自分の上司だった溝呂木と再会するが、そこに和倉と狐門、姫矢が駆けつける。溝呂木は凪に「味方になれ」と誘うが凪は応じない。溝呂木が召喚したガルベロスと戦うため、姫矢はネクサスに変身。姫矢がネクサスであることを知った凪は、姫矢に銃を向ける。

和倉は姫矢に「一緒に戦おう」と呼びかけるが、姫矢はそれを拒む。ネクサスは前の戦いで負った傷の影響で、ゴルゴレムに苦戦する。ナイトレイダーは、ゴルゴレムを誘い出す「クロスフェーズ・トラップ」を実行するが…。失敗の許されぬ作戦は成功するのか。

姫矢は傷ついた体でネクサスに変身し戦うが、力尽き姿を消す。ナイトレイダーはゴルゴレムの殲滅作戦を実行するが、周辺住人の犠牲もやむを得ないとするTLT・松永長官に、和倉は憤りを感じる。狐門は、開発されたクロムチェスターδ（デルタ）に搭乗する。

ネクサスはかろうじてゴルゴレムを撃破するが、衰弱しきった姫矢はTLTに連行される。TLT-Jの第三基地で姫矢の力の秘密を探るため、彼の脳をスキャニングするが肝心の部分は見ることができない。続いて行われた実験途中、姫矢の心臓は停止してしまう。

一命をとりとめた姫矢だが、TLTの吉良沢から「次に変身すれば命を落とす」と忠告される。それでも果たしたいことがあると、姫矢は基地から姿を消す。和倉と狐門は、姫矢を利用したTLTに憤る。疲れ切った姫矢を救ったのは、彼を案じる佐久田だった。

溝呂木から届いた暗号を分析したTLTは「闇の扉が開き、終焉の地へと通じる」との予言を得る。ネクサスはクトゥーラを追って終焉の地へと向かうが、そこには溝呂木と、姫矢の同僚だった佐久田恵の姿があった。終焉の地で待ち受ける、恐るべき終幕とは…!?

クトゥーラの触手から逃れたクロムチェスターは、クトゥーラを撃破する。クトゥーラとの戦いで力尽き、磔にされていたネクサスだが、薄れ行く記憶の中で、姫矢はセラの声を聞き、光の奇跡の力を得て復活！ 溝呂木が変身したダークメフィストとの決戦に挑む。

TLT-Jの緊急査問会に出席した狐門たち。消えた姫矢や溝呂木を巡る討議が行われ、過去の戦いを振り返っていた。「光が去ってしまうはずがない…」そう信じる狐門は、グランテラ迎撃のためスクランブルしたナイトレイダーの前に新たな英雄の姿を目撃する！

街では、人間を襲う怪物の噂が流れていた。遊園地の楽屋に住みこみバイトをしている、少年・千樹憐に運命の時が訪れる。明るく人懐っこい、ごく普通の少年に見える彼こそ、光に選ばれた新たなデュナミストだったのだ！ 憐の壮絶な戦いが始まろうとしていた…！

憐が変身したジュネッスブルーは、圧倒的な力でビーストを倒した。それを目撃した狐門は憐の後を追いかけ、交流を深めていく。一方、MPのメンバー・野々宮瑞生は、松永管理官から任命され、憐の監視を始めた。しかしその任務中、瑞生は憐と接触してしまう。

「プロメテウスプロジェクト」なるものの情報を発見した狐門。彼の前に現れた吉良沢は、そのプロジェクトの秘密を語りだした。憐は優秀な遺伝子を組み合わせて生まれたハイブリッド新生児だというのだ。吉良沢は狐門に憐にこれ以上近づかぬようにと忠告する。

消えた溝呂木の目撃情報があがった。しかも、ビースト出没エリア内でだ。ビーストを捜索していた狐門たちは、山中で溝呂木に遭遇する。しかし、彼は傷つき、記憶をなくしていた。そして、側にはかつて彼が悪しき目的のため利用した少女・理子の姿があった…！

非番の狐門は、遊園地で憐と穏やかな時間を過ごしていた。しかし、憐を訪ねてきた瑞生が、憐を監視する謎の男の存在を告げる。あと一歩のところで瑞生はその男を取り逃がしたものの、男が落としていったデータチップを入手し狐門とともに解析を試みるが…。

データチップに残された「ラファエル」という言葉について瑞生から尋ねられた憐は激しく動揺し、語ろうとしなかった。瑞生は自分ができることがわからず苦悩する。そんな瑞生を心配し憐を訪ねた狐門は、彼の口から吉良沢の思いもかけない過去を聞くのだった。

TLTに監禁されていた溝呂木は闇の力も記憶も失っていたが、謎の声により突然記憶を取り戻し、瑞生を人質にとり脱走を図る。ある目的を果たすため山中に潜伏する溝呂木を、TLTの命をうけた狐門と凪が追い詰める。その時、謎の光弾が溝呂木を撃ちぬいた！

「アンノウンハンド」の秘密を探るため、凪たちは独自に調査を開始した。一方、加速する敵の動きに対処すべくTLT北米本部から査察官・水原沙羅が派遣されてきた。彼女は、5年前の新宿大災害の真実と、「来訪者」と呼ばれる謎の存在の秘密を語り始める…。

査察官・水原の語る5年前の真実により、狐門たちは、新宿大災害がウルトラマンとビーストとの最初の戦いだったことを知る。そして、自分たちを含む全世界の人々の記憶が操作されていたことも…。記憶操作の理由は、ビーストが持つ恐ろしい習性にあった。

メガフラシとの戦いで傷付き記憶を失った憐はTLTに拘束され、姫矢と同じように、ウルトラマンの力を探るための実験台にされてしまう。そのことを知った狐門たちは、TLTに反旗を翻すことを覚悟の上で憐を奪還し山中に潜伏。束の間の休息を得るのだった。

消耗しきっている憐と彼を介抱する瑞生は、初めてお互いの気持ちを伝え合う。しかし幸せな時も長くは続かず、ついに最強のビースト・イズマエルが現れた。その時、吉良沢からラファエル完成の一報が入る。街を破壊するビーストを前に、憐がとった行動は!?

アンノウンハンドの驚くべき正体が明らかになった。詩織が撃たれ狐門たちにも危険が迫る。さらに、アンノウンハンドは暗黒巨人「ダークザギ」としての姿を取り戻す。街が破壊される中、第4のデュナミストとなった凪からついに狐門がネクサスの光を受け継ぐ！