Le temps de l'éveil d'Ayato est arrivé. Les chasseurs ennemis découvrent un nouveau mecha jusqu'alors inconnu. Leur tentative d'attaque est vouée à l'échec quand surgit un rayon lumineux surpuissant détruisant tout sur son passage. RahXephon, car il s'agit de lui, s'en prend alors à Fortissimo qu'il détruit en quelques secondes. Ayato est récupéré par les services spéciaux et se retrouve à l'hôpital, où il cherche son amie Reika. N'ayant aucune séquelle, il est libre de sortir de l'hôpital quand il le souhaite. Ayato se pose des questions sur cet étrange mecha à la forme humaine et doté d'ailes.

Après la brillante victoire de RahXephon sur son ennemi, Ayato est considéré comme le pilote officiel du mecha. Il subit alors une nouvelle batterie de tests où l'on découvre qu'il a des points communs assez frappants avec Quon Kusanagi, une jeune fille bien étrange qu'Ayato a rencontrée sur le porte-avions.

Elfie et quatre autres pilotes rejoignent l'organisation de Terra et intègrent le bataillon Alpha. Les forces de coalition quant à elles y dépêchent Isshiki. Alors qu'Elfie est en danger en combattant un Dolem, elle est sauvée de justesse par le Rahxephon qui encaisse le rayon d'énergie à sa place. Ayato est en danger et c'est alors qu'il aperçoit...

Kisaragi Quon continue sa période de léthargie. La fondation Barbemu veille alors sur elle sans discontinuer, mais un jour, elle disparaît sans prendre son système de survie. Après que Quon ait rencontré Reika, elle se rend auprès d' Ayato et s'apprête à lui révéler son secret quand un Dolem fait son apparition. Ayato et le RahXephon se préparent à lutter contre lui, lorsque Quon apparaît soudainement dans le cockpit du Dolem...

Haruka et Elfie sont enfin parvenus à pénétrer à l'intérieur de Tokyo Jupiter et observent les Kamina. Ayato apprends alors le secret de ses origines de la bouche de sa mère, Maya. Choqué il appelle le Rahxephon, qui devenu incontrôlable détruit une partie de la ville. C'est alors que deux Dolems font leur apparition. Hiroko, qui cherche à revoir Azyato, est alors blessée d'un coup de feu...

Haruka décide de quitter Terra et de ne plus obéir à Isshiki. Quon, sur l'île de Barbemu, continue tranquillement de jouer du piano. Reika apparait alors. Elle est en fait Ishtori. Ishtori apparaît devant Quon. C'est à ce moment que l'œuf dimensionnel noir éclot... Le dôme est enfin détruit mais cela entraîne alors des effets inattendus...

Alors qu'Haruka se lamente sur le départ d'Ayato et pense ne plus jamais le revoir, Megumi lui explique qu'elle ne doit pas abandonner son amour et qu'elle doit forcer les événements. Pendant ce temps, l'affrontement final entre les deux RahXephon sacrés se déroule dans un premier temps sous une forme introspective et ensuite dans un terrible combat. Ayato n'est pas le seul à se battre car sur Terre, les comptes se règlent et le sang coule à flots.