立ち入りを禁じられた森の中で、唯一安全な燃料となった炎魔（えんま）の体液を集める“火狩（ひかり）”の男に命懸けで救われた１１歳の少女・灯子（とうこ）は、男の狩り犬・かなたと形見を返すため、首都へと旅立つ。一方、首都に生まれ育った１５歳の元学生・煌四（こうし）は、工場毒によって母を失ったばかりだった。生まれつき病弱な妹・緋名子（ひなこ）とともに失踪中の父親を待つ彼のもとに、首都でも有数の富豪として知られる燠火（おきび）家の当主・油百七（ゆおしち）からの手紙が届く。

首都へ向かう回収車の中。厄払いの花嫁として、故郷の村から夫となる男性が待つ村へと向かう紅緒、ほたる、火穂と出会った灯子。整備士兼操縦士の照三に仕事をもらった彼女は、迷惑をかけまいと懸命に働く。そのころ、燠火家を訪ねた煌四は、油百七から家族の一員として家に迎えたいと誘いを受ける。戸惑う彼に油百七は、緋名子には医者を、煌四には家庭教師や中央書庫の閲覧権、そしてある物質を研究する機会を与える。

病弱な妹・緋名子を守るため、油百七の申し出を受け入れることを決めた煌四は、油百七の娘・綺羅と燠火家の主治医・焚三に出会う。焚三から「責任を持って緋名子を治療する」という温かい言葉をかけられた煌四は、涙を流す。一方、回収車から逃げ出した火穂を追いかけた灯子は、決まりを破ったとして次の村で回収車を降りるよう、乗員頭の炸六に言われていた。そのことに納得のいかない紅緒は、照三に灯子を助けるよう詰め寄る。

巨大な白竜に襲われた回収車が爆発し、火の粉が舞った。人体発火の危険からなんとか逃れられたのは、灯子と火穂、そして照三だけだった。安全な場所を求めて森の中をさまよっていた灯子たちは、木々人と呼ばれる、森とともに生きる人々と出会う。首都では、煌四が雷火の不思議な反応の原因を突き止めるため、中央書庫を訪れていた。そこで再会した恩師・火十に勧められた第三階層へ足を運んだ彼は、不思議な本を見つける。

森の中で、蜘蛛に襲われた灯子（とうこ）たちを救ったのは、流れの火狩り・明楽（あきら）だった。灯子たちが首都を目指していると知った明楽は、灯子たちの護衛をすると言い出す。その理由を問われた明楽は、千年彗星〈揺(ゆ)るる火(ほ)〉が帰ってくることで、世界に大きな変化が起こると告げる。一方、燠火（おきび）家では、火狩りたちの慰労会が開催されていた。綺羅（きら）と狩り犬たちを見ていた煌四こうしは、雷火らいかを売りに来たという流れの火狩り・炉六ろろくと出会う。

炉六（ろろく）の夜狩りに同行する煌四（こうし）。森の中で、首都の偵察に来ていた蜘蛛の男が火狩りたちに捕らえられている場面に出くわした彼は、蜘蛛が古代の火に近づいても燃えない体を手に入れたことを知る。一方、ようやく首都へとたどり着いた灯子（とうこ）たちは、炎魔（えんま）によって瀕死の重傷を負った照三（しょうぞう）を彼の家に運び込む。そのまま照三の家に世話になることになった灯子は、かなたと鎌、守り石を届けるため、灰十（はいじゅう）の家を捜しに出かける。

道に迷った灯子（とうこ）に声をかけたのは綺羅（きら）だった。燠火（おきび）家で煌四（こうし）の看病をする綺羅は、彼に灯子とかなたの話を聞かせる。体調が回復した煌四は、油百七（ゆおしち）に雷火（らいか）の威力を引き出す方法、そして炉六（ろろく）に計画の手助けをしてもらいたいことを告げる。再びかなたを連れ、灰十（はいじゅう）の家族を捜しに出かけた灯子は、ついに煌四と出会う。泣きながら謝罪する灯子に対して、かなたを送り届けてくれた礼を言う煌四は、早めに首都から離れるよう告げる。

照三（しょうぞう）のための薬が欲しい灯子（とうこ）と一緒に、首都の隔離地区へと向かった煌四（こうし）。彼らは、そこに暮らす木々人から、炎魔（えんま）をはじめとするこの世界の秘密を聞かされる。そんな２人の前にしのびが現われるが、明楽（あきら）とてまりが助けに入る。神族の操るしのびを相手に、劣勢に立たされる明楽。そこへ風氏族の神族・ひばりが現われ、明楽の傷を一瞬で治して消えていった。そして、ついに灯子が、かなたを煌四に返す時が訪れる。

かなたとの再会を喜ぶ緋名子ひなこ。しかし、父・灰十はいじゅうの死を知らせても、小さくうなずくだけの妹に、煌四こうしは違和感を抱く。油百七ゆおしちに呼びつけられた煌四は、初対面を装う明楽あきらと再会。明楽は、破壊された回収車の代わりを出すことを条件に、ある取り決めを油百七と交わす。その後、自室に戻った煌四の前に突然、ひばりが姿を現わす。ひばりは、各地に散らばる蜘蛛たちが集結し、天然の火を携えて、首都を襲うと告げる。

高熱を出した緋名子ひなこが焚三たきみの病院に入院することに。その話を聞き、母・火華ひばなに真実を告げるよう詰め寄る綺羅きらは、薬を振りかけられ、意識を失う。その様子に凍りついていた煌四こうしの頭上を飛び越え、何者かが火華に襲いかかる……。一方、灯子とうこと明楽あきらは、神族に願い文を届けるために神宮へと向かう。その途中、ひばりが現われ、姫神・手揺姫たゆらひめや千年彗星〈揺るる火〉にまつわる世界の真実を伝え、彼女たちの行く手を阻む。

蜘蛛が操る炎魔が入り込み、戦場と化した首都。火狩りと狩り犬が集結する中、明楽から「クンとともに逃げろ」と指示された灯子だが、煌四と緋名子の父の形見でもある鎌で、炎魔を一刀両断していく。戦いの中で限界を迎える灯子と、ケガを負いながら彼女を守る明楽は、駆け付けた炉六とみぞれ、煌四、そして緋名子によって窮地を救われる。そんな中、灯子はもうろうとする意識の中、地上に帰還する千年彗星〈揺るる火〉の声を聞く。

神族の結界が破られ、黒い森から蜘蛛が首都へ攻めてくる。煌四は、クンとともに自らが開発した雷撃砲で蜘蛛たちの侵攻を防ぎ、炉六も発火しかけた腕を切り落としてまで戦っていた。一方、避難する工員たちとともに、街にたどり着いた灯子は、燠火家の侍女の案内で綺羅と再会。しかし、屋敷では綺羅を巡り、予期せぬ出来事が起こる……。

蜘蛛の首都侵攻の目的、そして彼らの願いを知った煌四は、灯子の窮地を察知したかなたに導かれ、走り出す。綺羅が目の前で神族に連れ去られるのを、なすすべもなく見つめることしかできなかった灯子のもとに、いち早くかなたが駆け付けた直後、彼女たちを地震が襲う。立ちのぼる土煙から、木々人のクヌギとヤナギが現われ、亡くなった木々人の墓を作るために地上にやって来たと灯子に告げる中、新たな神族・瑠璃茉莉が姿を見せる。

ひばりが見せる幻によって、焚三が水の氏族という正体を隠しながら、緋名子の体を作り替えたことを知った煌四。怒りに震える彼に、ひばりは、綺羅が揺るる火の入れ物となる“依巫”に選ばれたことを告げる。恐るべき計画が水面下で進んでいたのに気付かなかったこと、自らが開発した雷瓶で多くの命を奪ったことに、煌四は絶望する。一方、地下道を使い、明楽の後を追う灯子は、再び揺るる火と出会い、彼女の悲しみに触れる。

揺るる火がともす明かりに導かれ、地下道を進む灯子たち。途中、黒い森に出た彼らは、偶然にも炎魔と戦う明楽と炉六と再会し、無事合流することができた。煌四はクンに蜘蛛たちの火を恐れない体を作った虫を捜してほしいと依頼するが、灯子は緋名子や綺羅を助けに行こうとしない彼を責める。そんな中、明楽は、三通の願い文を懐から取り出し、炉六と煌四に一通ずつ預けると、灯子を連れ、クンの虫捜しについていくと告げる

灯子や明楽そして炉六とも別れて行動していた煌四は、妹・緋名子に続き、工場地帯で木々人・キリとの再会を果たす。一方の灯子たちも、火穂と再会。「明楽が新しい王になれ」という照三からの伝言を受け取り、再び神宮へと足を進める途中、灯子たちは、娘の綺羅を探す火華と出会う。そして、巨大な木々人・クヌギによって、神宮へたどり着いた煌四は、焚三から、緋名子を渡せと告げられる。

焚三の研究の目的は、人々が炎魔の火に頼らない生活が成立することの証明だと聞かされた煌四。そんな彼の前に、綺羅の中にいる揺るる火が姿を現わす。焚三は揺るる火へ、千年彗星に戻るか、綺羅を依巫とし、姫神の座に就くのかを選べと迫る。そこにひばりも現われ、焚三と対立する中、綺羅が自我を取り戻し、神族たちに煌四と緋名子を巻き込むなと懇願する。一方、灯子はクヌギの近くで置き去りにされていた灰十の鎌を見つけ出す。

家庭教師として燠火家に入り込み、綺羅をさらった神族・耿八を狙う油百七の執事。「後ひとりつぶせば、神族の統治も終わりだ」とつぶやく油百七は、揺るる火の命を奪うために、依巫となっている綺羅にも襲いかかろうとする。そんな彼を炉六と煌四が必死に止める中、火華が現われ、娘を守るために夫に歯向かう。灯子はようやく神宮にたどり着き、綺羅の中の揺るる火と言葉を交わす。そして灯子は煌四や痛ましい姿の炉六と合流する。

雷鳴とともに、空から灯子たちの前に現われた落獣。おびえる様子もなく、かなたら狩り犬とともに落獣に挑む灯子。その姿を明楽、煌四、ひばりは、驚きながら見つめるのであった。そんな中で、灯子はひばりに手揺姫のもとへと案内される。歩みを進める中で、灯子はひばりに、手揺姫が神族の力を束ね、この世の柱となっていること、そして妹の揺るる火を通して交流した灯子から、外の世界について話を聞きたがっていると知らされる。

手揺姫のいる神宮の最深部へと進む中で、世界の秘密を解き明かしていく煌四。彼らを待ち受けていた瑠璃茉莉や神族たちは、この世界の成り立ちに関わる重要な真実を告げる。ひばりたちとの一触即発の状況下、灯子は必死の決意を語るのであった。そして手揺姫がついにその姿を現わし、灯子は姫神の身に起きている状況を目の当たりにする。千年彗星を狩り、新たな世界の統治者・火狩りの王となるのは誰なのか？