最終戰爭後的世界，人類接觸到天然火焰就會自焚，只能依靠「狩火者」採集炎魔之火作為燃料維生。某天，灯子在森林遇見的狩火者灰十命喪現場。為了歸還灰十遺留的狩犬與遺物，灯子搭乘半年一班的回收車前往首都。

搭乘回收車要前往首都的灯子，在車上和三名女性同房。她們都是因故要嫁到外地的新娘。另一方面，燠火家的主人油百七表示願意收留無依無靠的煌四兄妹，但他向煌四開出一個條件。

煌四正式進入燠火家，認識了油百七的獨生女綺羅，並且被帶進新型雷瓶的研究室。另一方面，回收車抵達螢要出嫁的機織村，她也就此和灯子等人告別……

回收車被巨大白龍襲擊而爆炸，勉強逃過一劫的只有灯子、火穗與照三。三人迷失在森林時，遇見了和森林共生的樹人族。另一方面，煌四在中央書庫和恩師火十重逢，並且在書庫深處發現一段古老的記事。

灯子等人在森林被蜘蛛襲擊，流浪的狩火者明樂出面搭救，就這麼擔任護衛要護送他們抵達首都。另一方面，燠火家正在舉辦狩火者的慰勞會，卻出現了一名不速之客。

煌四跟著爐六進入森林進行夜間狩獵時，看見蜘蛛被狩火者抓住的場面，得知蜘蛛不會被天然火焰焚燒的祕密。另一方面，終於抵達首都的灯子等人，將傷重的照三送回自家療養。

綺羅遇見了迷路的灯子與彼方，並且在回家之後告訴煌四。煌四身體康復之後，向油百七提出保衛首都的計畫，也請爐六提供協助。另一方面，灯子再度由彼方帶路來到灰十的住處，要將遺物歸還給親屬。

終於見到煌四的灯子，和煌四一起前去進入隔離地區，想找樹人拿藥治療重傷的照三。雖然沒達成目的，煌四卻從樹人口中得知世界的部分真相，並且在離開時遭受「忍」的襲擊。

明樂向油百七說明回收車遇襲以及狩火者在海灣遇害的事件，希望油百七協助派遣回收車幫助各地的村莊。因應蜘蛛即將襲擊首都，煌四主導開發的高射砲「雷擊砲」進行試射，明樂也打算前往神宮通知神族。

緋名子因不明原因發高燒，彼方卻不知為何阻止所有人接近緋名子。經過一番風波之後，緋名子像是神智錯亂般奪門而出。另一方面，和明樂一同前往神宮的灯子，被神族的雲雀擋住去路……

炎魔群突破結界湧入首都，首都的狩火者們全力迎擊。手持鐮刀的灯子在戰鬥中展現驚人力量，在激戰之後聽到疑似是「搖火」的聲音……

神族的結界被突破，蜘蛛攻進首都。煌四以自己開發的雷擊砲阻止蜘蛛們入侵，爐六也搏命奮戰。另一方面，來到市區避難的灯子再度見到綺羅，然而燠火家在這時發生了出乎預料的事件……

得知蜘蛛進攻首都的目的與願望之後，煌四察覺灯子陷入困境。眼睜睜看著綺羅被神族帶走的灯子，後來順利和彼方會合，然而此時昔日被關在地底的樹人來到地面……

雲雀使用幻影讓煌四得知焚三對緋名子做了什麼事，並且說明綺羅被選為搖火接任姬神時的「依巫」。自己開發的雷瓶奪走許多生命，煌四對此感到絕望。另一方面，正在尋找明樂的灯子再度見到搖火……

在搖火的引導之下，灯子等人穿越地下道來到黑色森林，巧遇明樂與爐六之後再度會合。灯子要求煌四前去拯救緋名子與綺羅，明樂則是將三封請願信的其中兩封分別交給煌四與爐六。

煌四找到和麻櫟在一起的緋名子，帶著她們前去尋找麻櫟，卻在路上遇到油百七的妻子火華。另一方面，火穗前來找灯子與明樂他們，傳達市內眾人當前的唯一心願。

抵達神宮的煌四與緋名子，被神族的焚三擋住去路。此時綺羅從神宮現身，但是身為依巫的她已經被搖火占據身體。另一方面，灯子與明樂也攀爬麻櫟的身體前往神宮。

不惜賭上人生也要消滅神族的油百七，連親生女兒綺羅體內的搖火也不放過，卻在中途被妻子火華擋住去路。另一方面，灯子等人終於也來到神宮，目睹遍地傷亡的慘狀……

灯子帶著狩犬們狩獵眼前的落獸之後，眾人被雲雀引領進入神宮，和傷勢痊癒的樹人桐重逢。看見神宮內部的模樣，神族的秘密逐漸揭曉，煌四也因而察覺工廠設施的真正用途。

來到神宮的內殿，灯子、煌四與明樂終於見到現任姬神手搖姬，卻為手搖姬現在的樣貌感到錯愕。此時依附在綺羅身上的搖火也與姊姊重逢，並且做出一個重要的決定……