2150年6月25日。在殘存人類極少的生存圈，夏威夷島遭到祝福者的攻擊。新聯合國下達交戰規定Alpha命令，將島嶼連同生存者一起燒盡。在爆炸中心附近，納雷因將軍發現了一名少女，她被一個祝福者保護著。在那一年後，龍宮島度過著與以前並無二致的和平日子。在與來主操的對話之後，島嶼再次從世界中消失了身影，一騎等人也走下法芙娜，將後輩廣登等人作為防衛的重點。但，隨著一架輸送機造訪島上，他們再度被捲入戰爭…

為了救援被祝福者追趕的人類軍輸送機，法芙娜準備出擊。這是時隔兩年的戰爭。但廣登等人並不對此感到興奮，面帶笑容地乘上了法芙娜。敵人是人面獅身型，法芙娜則有廣登、裡奈、暉、芹、以及真矢的五台機體。法芙娜部隊在戰鬥中逐漸取得優勢，但累積了經驗的敵人學得了新的戰鬥方法，並將其運用出來。戰況也在不久後就從優勢轉為劣勢，島上的駕駛也因為敵人前所未見的戰法而困惑。此時，意想不到的增援與他們會合，並開始援護廣登等人…

抵達龍宮島的光弘等人類軍駕駛員造訪了品茶「樂園」。一邊狂歡一邊品嚐一騎的咖哩的比利、意識到一騎的艾、以及慎重地在一旁觀察的光弘。真矢以複雜的表情注視著他們。與艾梅莉面對面的美羽也在夢中「說話」了，利用除了她們兩人以外無人知曉的特殊方法……母親弓子對女兒異常的樣子感到不安。另一方面，帶著艾梅莉到島上的納雷因將軍所帶來的情報令史彥感到驚訝。可能讓世界的力量平衡改變的恐怖事態正在逼近…

新的三名駕駛員被選拔出來。禦門零央、鏑木彗、水鏡美三香。他們是一騎他們的後輩，龍宮島學園中三年級的少年少女們。他們接受了比廣登的世代更高度的基因操作，各自擁有特異的能力。羽佐間容子和卡農為三人準備了新的機體。然而美三香他們卻開始抱怨對顏色和名字感到不滿意…！ ？同時，史彥和千鶴迴轉於各個家庭，傳達讓孩子們乘坐法芙娜的決定。雖然對於孩子們要在前線戰鬥的現實有所覺悟，但仍有不被接受的人存在。

被稱為阿薩謝爾型的巨大祝福者開始對龍宮島發動攻擊。名為Walker的祝福者自從艾梅莉他們來到島上後就一直在監視。 Walker在護盾上開了洞，將多數的人面獅身型祝福者送了進去。 Mark Neun和Mark Zehn，還有第一次上陣的彗、零央、美三香總共五台機體前去迎擊。總士命令他們擔任地上部隊的後援，但彗卻提出反對，並要求變更作戰。面對新人駕駛出乎意料的反應，總士會…？

美羽加入的龍宮島派遣部隊到達了Esperanto的據點印度斯利那加基地。高聳入雲的巨大結晶樹·世界樹矗立在那裡，它是Esperanto所崇拜的Mir。美羽想要盡快與Mir對話而向艾梅莉懇求，但…。另一方面，在龍宮島，成長了的乙姬終於醒了。但，與為誕生感到喜悅的芹相反，她冷冷地說道“不要叫我乙姬”，還命令總士喚回史彥和一騎。如此一來美羽以及離開島嶼的眾人將會發生大事……。

龍宮島的駕駛者對於預料之外的苦戰以及突然萌發的新生力量感到困惑。面對死亡的彗後感到膽怯，零央也由於在劍的對決中落敗而讓悔恨滲透心中。芹則對於自己還活著這件事本身感到疑惑。守望著戰鬥的皆城織姬向千鶴詢問其性命將在何時結束。千鶴告訴了她事實，織姬對於她的回答表示感謝。阿爾維斯的眾人開始討論讓救援隊盡快抵達斯利那加的最佳策略。但，那卻是讓所有人啞口無言的方法。然而卡農判斷“如果是那兩人的話就會如此選擇”，準備前去救援派遣部隊。

受到阿薩謝爾型的襲擊，斯利那加瀕臨毀滅的邊緣。艾梅莉等Esperanto為守護世界樹而構築精神防壁，但卻反被祝福者侵蝕心靈而痛苦不堪。另一方面，美羽等龍宮島派遣部隊嘗試自空路逃離，但由於大群祝福者的阻撓，甚至連飛起來都做不到。光弘率領的珀耳修斯中隊收到與真壁交換的命令，但仍然為了實現守護美羽等人的約定而派出少數防衛力前去救援派遣部隊，然而…？此時，臨近斯利那加的人類軍基地，正在商討某個作戰計畫。

Sein和Nicht為了排除攻擊世界樹的阿薩謝爾型而奔走。去掉限制發揮出Sein無限力量的一騎，以及自由操縱號稱無法控制的Nicht的總士。面對那壓倒性的力量，光弘等人類軍士兵自不必說，連廣登等龍宮島駕駛也為此沸騰。阿薩謝爾型從兩人身上感覺到與其他法芙娜明顯不同的力量，並放出了新的攻擊……！ ？對於美羽想要守護大家的願望，一騎和總士會如何回應…？兩人的戰鬥移至新的次元。

留在龍宮島的彗等法芙娜駕駛員完美地擔當著職責。在先前的戰鬥中出現的現象·SDP，似乎會令法芙娜的性能飛躍性上升，對於駕駛者也會產生好的影響。一切看似正順利進行，但大人們對於這種異變感到不安，為了解明這種現象開始採取各種對策。此時，寄住在芹家的織姬，展現出與在阿爾維斯時完全不同的意外一面……！ ？

包括彗在內的島上駕駛全員都出現了未知現象。很明顯這是法芙娜新的核心產生的影響，但千鶴等阿爾維斯醫療團隊不要說是治療方法，就連這是否是關乎性命的狀況都無法分辨。織姬對於此事似乎知道些什麼，然而……？此時，斯利那加的人們正在向下一個營地順利地移動。司令部決定以喜馬拉雅山脈邊緣的廢墟為下一個宿營地，並派出空戰型法芙娜前去偵察。與部隊會合的真矢在那裡見到的是……！ ？

偏離了行軍路線的移動部隊遭到祝福者的襲擊。一騎和總士以外的真矢等法芙娜部隊迅速趕來，一騎主張自己也需駕駛Sein和Nicht出擊。但總士對其意見表示反對，並對於這一事態本身表現出疑問。另一方面，龍宮島也遭到阿薩謝爾型所率領的祝福者襲擊。這次阿薩謝爾型的攻擊似乎是有某種目的。面對這一緊急事態，阿爾維斯司令部導入了還在開發途中的新系統…！