何者かにより、52枚のカードに封印されていたアンデッドが現代に甦った。人類基盤史研究所･BOARDが開発したベルトを使い、仮面ライダーギャレンと仮面ライダーブレイドに変身した橘と剣崎は、アンデッドを再び封印するために戦っていた。そんな彼らの前に現れた白井は、仮面ライダーについて取材させろと言う。

「橘さんが裏切ったなんて」という剣崎の叫びもむなしく、戦いを静観し、背を向けて去る橘。BOARDはアンデッドによって壊滅させられた。本当のことも知らず、何のために戦ってきたのか? 剣崎は深い絶望から立ち直れないでいた。その頃、新たなアンデッドが出現。少女、天音が危険にさらされていると聞いた始は…。

剣崎たちの前に現れた、バーチャル映像の烏丸。栞がコンタクトを取ろうとアクセスを試みるが、うまくいかない。一方、橘は自分の身体を襲う痛みに悩まされていた。同時に起こる破滅のイメージ、まるで自分の体が砕け散るような…。それは、ライダーに変身することと関係があるのか?

始の部屋に降る銀の粉、それはアンデッドからカリスへの挑戦状なのか? 橘の不調はライダーシステムの不備によるものだと聞いた剣崎。このまま戦い続ければ、俺の身体もボロボロになるのではないかと、不安がよぎる。一方、栞は橘の「烏丸たちが封印を解いた」という言葉が気にかかっていた。

謎のライダー、カリスは敵なのか? その正体である始は、遥香と天音と一緒に住んでいるのだが、真意はわからない。死んだ人の声が聞こえるという洞窟へ出かけたいと、虎太郎にせがむ天音。剣崎も一緒に出かけると、そこにはアンデッドが。一方、橘は日々限界に近づいていく己の身体に怯え、誰に対しても心を閉ざしていた。

始がカリスではないかとの疑惑を持ったまま、ブレイドはギャレンを止めるため立ち向かう。戦い続けることだけが破滅から逃れる唯一の方法と信じているギャレンはそんなブレイドに対し、攻撃の手をゆるめない。そんなころ、カリスに呼びかけた謎の男が新たな動きを始める。剣崎、橘に迫る第三の脅威の正体とは?

謎の男たちに攫われた剣崎。伊坂の攻撃を何とか逃れた橘は、栞たちと連絡を取り、一緒に行方を探し始める。伊坂たちは、ブレイドを使って、ある実験を始めようとしていた。その実験の場に始を連れて行く伊坂。始の目の前で繰り広げられる光景とは…。一方、体の不調の原因は「恐怖心」と言われた橘は…。

ダメージを受けている橘を連れ、剣崎と烏丸はかろうじて脱出する。白井家に集合する剣崎、橘、栞、烏丸…。第2の謎の組織に囚われていたという烏丸。伊坂の正体に話が及んだとき、剣崎は…。かつてBOARDで働いていたメンバーが集まった。そして、始の心情にも大きな変化が現れる。

始の正体はアンデッドなのかと、怒りのまま戦いを挑む剣崎。そこに栞から「アンデッドが現れた」との連絡が入る。その場所は橘が小夜子といる場所だった。一度は戦いを捨てた橘だが、襲われる人々を前に決意する…。一方、ハカランダを出た始は、追われていた一人の若者を助ける。その出会いが彼に…。

伊坂の手に落ちた橘。その処置で橘は恐怖心を克服したように見えるのだが、伊坂は何を企んでいるのか? 一方、始は出会った少年･仁に人間の感情について尋ねる。もちろんまだ自分の正体について、仁は何も知らない。追いつめられる橘と、それを必死に追う剣崎。運命に翻弄されるライダーたちだったが…。

カテゴリーAの蜘蛛アンデッドをめぐり、対立するブレイドとギャレン。蜘蛛アンデッドは新たな行動を起こす。その秘密を知る始に剣崎は近づこうとする。一方、その新たな動きに巻き込まれようとする少年･睦月がいた。伊坂と橘、剣崎、そして睦月。最後のカテゴリーAをめぐる関係に、始も巻き込まれていく…。

ギャレンの攻撃で崖下に落ちたカリス。始は死んでしまったのか? アンデッドを追って駆けつけた剣崎は、崖下に瀕死の始を見つける。一方、カテゴリーAを追う橘。その耳にかつての仲間たちの声は届かない。橘を追う小夜子は思い切った行動に出るが…。剣崎と始、橘と小夜子。それぞれの関係に転機が訪れる。

小夜子の身体を抱きかかえた橘の手の中で彼女は息絶えた。一体、誰が…。橘の疑念は伊坂に向いていた。一方、最後のカテゴリーAのカードを手にした伊坂は、ライダーの適合者探しを強引に進めていく。そして、遥香、天音を囮としたアンデッドの呼びかけに駆けつける始。そして、剣崎もその後を追っていた。

小夜子の仇、伊坂を倒した橘。伊坂が封印されたことにより、正気にかえる烏丸所長。そして、橘はギャレンのベルトを鳥丸に返却し、戦いから離れる決意をする。一方、ドラゴンフライアンデッドの卑怯なやり方に怒りを覚えたカリス。その戦いの場に駆けつけたブレイドが目にしたのは…。

レンゲルのベルトを求めて、剣崎が睦月の前に現れた。だが、睦月はとぼけて逃げ出してしまう。そして橘も睦月に、レンゲルのベルトを返すように迫るが、睦月はレンゲルに変身する。一方、謎の美しい女性･みゆきと出会った虎太郎に、アンデッドの気配が近づいていた。それを感知した始は…。

虎太郎に近づくアンデッドの影。ブレイドは上級アンデッドを撃退するも、新た な危機が…。一方、ギャレンに襲い掛かるカリス。そのパワーに呼応するように睦月の体に変化が起き、レンゲルに変身してしまう。だが、カテゴリーAに弄ばれるかのように、睦月は力を自由にできない。その様子を見た橘は…。

エレファントアンデッドの力はすさまじく、ブレイドはダメージを受ける。剣崎と橘は、そのショックを隠し切れない。そんなとき、嶋昇という男が白井家を訪ねてきた。彼はチベットで烏丸所長と一緒だったと言うのだが…。やがて、エレファントアンデッド、そして嶋もカリス＝始の存在に興味を抱き始める…。

ついに誕生したブレイドジャックフォーム。圧倒的なパワーに喜ぶ剣崎。そんな剣崎を見て、睦月は「自分も強くなりたい」という思いを強くする。徐々に変貌していく睦月が気がかりな橘。嶋も睦月のそんな様子を見て心を痛めていた。嶋は密かに、ある決意を固めていたが…。

カテゴリーAに囚われていく睦月を何とか救いたいと、自ら戦いにいく嶋。剣崎たちは、それは危険な賭けだと止めに行く。諦めきれない嶋は、入院中の橘を訪ね、睦月に「望美」という存在がいることを知る。そこに一つの光明を見出すのだが…。一方、アンデッドである嶋の存在は睦月だけでなく、始にも影響を与えていた。