这是一座占据东京西方大部分区域的巨大都市。由于230万居民之中有八成是学生，因此这里被称为“学园都市”，而且居住在这里的学生们，必须接受开发超能力的特殊教育。学园都市的某名高中生上条当麻，被判定为及格边缘的无能力者（LV0），因为他的右手拥有“消除所有异能之力”的神秘力量。而且右手的这种力量，甚至将他身上的“神的庇护”一并消除，使得他总是过着不幸的人生。在暑假的某一天，一名纯白的修女从天而降来到上条的房间，这名少女表示，她是从“魔术”的世界逃离出来的人。

为了参加暑修，总之上条先把神秘修女藏在自己的房间。然而在他回家之後，却发现茵蒂克丝躺在血泊中。这是追捕她的魔术师下的手。红发，眼睛下方有条码，身穿漆黑的修道服。自称史提尔．马格努斯的这名高瘦青年，忽然朝著上条咏唱符文魔术……！遭遇火焰魔人“猎杀魔女之王”的袭击，上条陷入九死一生的危机，然而应该昏迷不醒的茵蒂克丝，却张开眼睛开始说出神秘的话语。

茵蒂克丝发动“自动书记”，使上条勉强逃离险境。再度陷入昏迷的茵蒂克丝，需要以魔术来治疗伤势，然而经过开发而得到超能力的人要是使用魔术，似乎就会全身出血而死，因此上条前往月咏小萌的公寓，想请这位没有超能力的导师帮忙。上条右手拥有的能力，甚至连治疗茵蒂克丝的回复魔术都会消除，所以上条只能在小萌的公寓外面待命，他也因为自己帮不上忙而感到愤怒。就这样，茵蒂克丝藉由小萌成功发动回复魔术，并且开始述说自己正在面对的问题——包括正在追捕她的魔术结社，以及自己所拥有的魔道书。

追捕茵蒂克丝的魔术师，并不是只有史提尔而已。手持长刀的女性魔法师神裂火织，以高超的剑技压制住上条。神裂希望在杀掉上条之前就能将茵蒂克丝带回“保护”，虽然伤痕累累的上条依然拼命反抗，然而面对神裂使用的魔术“七闪”，也只能束手无策倒地不起。在意识逐渐朦胧的时候，上条询问神裂没有对他下杀手的理由，并且提出种种的疑问。就在上条缓缓闭上眼睛的时候，神裂说出了惊人的真相。茵蒂克丝所背负的奇特命运，以及"完全记忆能力"带来的悲剧为何？

由于脑中存放着十万三千本魔道书的内容，因此茵蒂克丝能使用的脑容量只有平常人的十五%。因为拥有完全记忆能力，要是没有每年消除记忆就会死亡。得知这个事实的上条，收到了神裂的连络。时限是凌晨零时，茵蒂克丝过了这个期限就会死，因此神裂要上条在时限之前与茵蒂克丝道别。

茵蒂克丝必须每年消除记忆的原因，并不是因为完全记忆能力压迫她的脑部，也不是因为她记住十万三千本魔道书的内容。依循著一丝格格不入的感觉，上条终于发现真相，并且以右手的“幻想杀手”，破坏了教会施加在茵蒂克丝脑部的某种“机关”。

基于某些原因，上条带著茵蒂克丝及两名同班同学前往速食店。由于店里客满，他们只好与别人共桌，与他们共桌的则是一名自称“魔法师”的巫女。身上的钱不够搭电车的她，后来与身穿西装的补习班老师们离去。经过这次奇妙的邂逅之后，史提尔．马格努斯出现在上条的面前。

被囚禁于三泽塾的少女名为姬神秋沙，她正是上条在速食店遇见的少女。与史提尔入侵三泽塾之后，上条看见一具身穿铠甲的尸体——罗马正教十三骑士团的遗骸，然而学生们丝毫不以为意。史提尔表示这就像是硬币的表里，因为结界的关系，位于硬币表面的学生们，不会察觉到位于硬币背面的外敌，而且如果要破坏结界，就必须破坏魔法的“核心”。

姬神能吸引吸血鬼，奥雷欧斯需要吸血鬼的力量，这就是姬神与奥雷欧斯共同行动的理由。另一方面，茵蒂克丝追著上条来到三泽塾，却落入奥雷欧斯的手中。上条与史提尔好不容易找出奥雷欧斯的所在处，然而他们在那里看见的，却是熟睡的茵蒂克丝。此时史提尔说出了奥雷欧斯追求力量的理由。得知自己的目的完全付诸流水之后，奥雷欧斯对上条等人露出利牙。面对能将言语化为现实的“黄金炼成”，上条以右手为武器对抗奥雷欧斯。

由于被卷入茵蒂克丝的事件，上条没有去参加暑修，因此即使现在是八月下旬，他依然每天要过著补习的生活。在放学回家的途中，自动贩卖机吃钱的不幸再度降临到他的身上，此时就读常盤台中学的放电国中生御坂美琴出现了。她使出的“秘技”弄坏了贩卖机，两人只好赶快逃离现场，然而他们面前出现了一名戴著军用护目镜，自称是美琴妹妹的少女“御坂”。

上条带著捡到的黑猫，与御坂前往中古书店寻找养猫相关的书籍。买完书走出店门口一看，外头只剩下受到惊吓的黑猫，御坂则是不见踪影。觉得状况不对劲的上条，在小巷子里发现了倒在血泊之中，身穿常盤台中学制服的少女──御坂妹。

御坂表示自己是美琴的复制人，负责在“实验”里担任被杀的角色。为了确认这些“妹妹们”与这个“实验”的真相，上条前往美琴的住处，并且得知美琴被卷入的事件内容，因而连忙外出寻找美琴。御坂们所进行的实验，是要让学园都市最强的LV5超能力者“一方通行”进化到前所未有的LV6。御坂们之所以会被量产成为牺牲品，是因为美琴曾经提供自己的基因做研究。

打算牺牲自己拯救“妹妹们”的美琴，毫不留情朝著挡路的上条使出雷击，然而上条完全没有使用右手的意思。美琴询问他为何要不惜这麼做，上条则是说出了一个令人意外的想法。如果要阻止实验的进行，只要将“一方通行是最强超能力者”这个实验的大前提推翻就行了。

上条在御坂九死一生的时候赶到，面对“一方通行”的强劲实力，上条被逼著只能防守。然而上条反射性挥出去的“右手”，却打中了“一方通行”的脸。由于拥有压倒性的强劲，因此“一方通行”至今从来没有经历过近身肉搏战，就这麼被上条的右拳痛殴。

身为LV0却打倒一方通行，使得上条一下子变成名人，因此理事会命令他在事情平息之前暂时离开学园都市。明明没有身分证，却不知为何可以顺利离开学园都市的茵蒂克丝，就这麼和上条一起来到了理事会安排的温泉旅馆“海神”，小萌老师也好意安排上条的家人与他会面。隔天早上，上条的父亲刀夜等人抵达旅馆……然而母亲诗菜却是茵蒂克丝，表妹乙姬则是美琴？

出现在上条面前的红衣修女名为米夏·克洛伊洁芙，所属单位是俄罗斯成教的“歼灭白书”。她之所以来到日本，是为了要寻找造成世界异象的大规模魔法“天使坠落”的源头。在同一时间，英国清教“必要之恶教会”的两名魔法师也现身了，而且其中一人是上条的同学土御门。

如果要阻止大规模魔法“天使坠落”，就必须打倒术者或是破坏仪式现场。由于米夏出现一些可疑的行动，上条与土御门推测她就是术者，连忙追着她前往上条家。先行一步抵达上条家的两人，在家里看见刀夜的照片，赫然发现刀夜的外表并没有被替换，但是只有术者不会受到魔法的影响。

暑假的最后一天，上条面对空白的暑假作业陷入苦战。另一方面，御坂美琴则是过着一如往常的生活。在照例出门要到便利商店看免费漫画的时候，一名男性在学校宿舍的门口等待著她。这名男性名为海原光贵，是常盤台中学理事长的儿子，最近老是缠着美琴不放。不想和这个人打交道的美琴，逮到凑巧路过的上条，要上条在今天假扮成她的男朋友逼海原死心。

自从“绝对能力进化计划”失败──“一方通行”败给上条之后，每天都遭受到不良少年的袭击。某天，一方通行在买完东西回家的途中，出现一名披著破布的少女。她是“妹妹们”之一，编号20001的“最后之作”。她表示因为实验中止，自己的身体停留在成长途中的阶段，却没办法与研究员取得连络，就这么擅自跟着一方通行回到家里。

“最后之作”是负责统管“御坂网路”的个体。一方通行前往“绝对能力进化计画”的研究员芳川桔梗面前，希望把“最后之作”还给研究所，然而芳川却说出“最后之作”目前面临的危机。由于她的脑中被写入某个命令，“妹妹们”将会在九月一日的凌晨失控，而且她已经被天井亚雄带走了。

上条的漫长暑假终于结束，新的学期就此开始，寄住在小萌老师家的姬神秋沙，以转学生的身分进入上条的班级。另一方面，负责看家的茵蒂克丝，察觉到上条没为她准备午餐的事实而来到学校，却被小萌老师赶了出去，即使因为迷路而进入食堂，茵蒂克丝也因为不会买食堂的餐券。后来一名神秘少女──风斩冰华出现在她的面前。

放学之后，上条、茵蒂克丝与风斩一起前往地下街。三人一起吃饭一起玩，茵蒂克丝与风斩还换上《魔法少女加奈美》的衣服拍照，可说是玩得相当开心，不过担任风纪委员的少女却叫住了他们，表示由于要逮捕入侵学园都市的恐怖份子，地下街即将暂时封锁。三人依照指示移动的时候，发现墙壁上居然有一颗眼睛。

地下街陷入混乱的局面。与上条分头行动的风斩，遇见了潜入学园都市的魔法师雪莉．克伦威尔召唤的石巨人。在千钧一发之际，从小萌老师口中得知风斩秘密的上条赶来了。虽然风斩认为自己不应该与茵蒂克丝在一起，但上条表示“我只是来拯救朋友而已”，并且与警卫们同心协力对付石巨人。

没能打倒上条与风斩的雪莉，将目标改成了茵蒂克丝，上条与风斩则是各自展开保护茵蒂克丝的行动。在地下铁隧道与雪莉对峙的上条，从雪莉的口中得知她战斗的理由之后提出反驳，然而上条的论点却激怒雪莉，使得上条陷入被土石活埋的危机。

暑假即将结束的这天，又是和美琴扮演假情侣约会，又是与阿兹特克的魔法师交战，上条的日常生活依然热闹又忙碌，堆积如山的暑假作业当然完全没有写。在学生宿舍里，茵蒂克丝在欣赏《超机动少女加奈美》，斯芬克懒散打发时间，只有上条在毫无希望的困境独自奋战。在上条拼命赶作业的时候，学园都市附近的海岸，有一群人爬上消波块登陆了。全身穿着金属铠甲的他们――英国清教的骑士身后，忽然响起拔刀声，众人回头一看，“圣人”神裂火织手持七天七刀，挡住他们的去路。

以暗号写成的魔道书《法之书》，以及能解读这本书的修女，都被天草式十字凄教抓走了。由于无法连络上天草式前任女教皇神裂，英国清教担心将会与拥有魔道书罗马正教起冲突，因此派遣史提尔前往学园都市，希望在事件闹大之前解决。另一方面，学园都市忙于举办秋季各种祭典，各校致力于准备第一项活动――完全不限制使用能力的校际对抗运动会“大霸星祭”。在这个时候，上条收到茵蒂克丝被抓的消息，并且依照犯人要求，独自前往学园都市外部的废弃剧场，却在途中的公车站遇见一位修女。

天草式十字凄教，再度在上条等人的面前抓走奥索拉。上条与史提尔、罗马正教的雅妮丝，前往天草式藏身的平行甜点乐园搭救奥索拉。必须在对方使用特殊移动法“缩图巡礼”逃走之前压制对方并带回奥索拉。雅妮丝的主力部队负责声东击西，上条与史提尔则是负责救出奥索拉。在天草式成员手持武器袭击的场面里，上条再度被史提尔当成诱饵，好不容易逃离战场并藏身的上条，遇见被胶带捆绑的奥索拉并将她解救，然而在这个时候，史提尔伤痕累累倒在他们的面前。

上条等人成功营救了奥索拉，然而天草式十字凄教的代理教皇建宫表示，不可以将她交给罗马正教，会解读《法之书》的奥索拉会遭到灭口。上条受到罗马正教修女们攻击，因而相信建宫的说法，但史提尔表示这是罗马正教内部的事情，外人不能介入。看到建宫独自前往拯救奥索拉和同伴，上条深刻体会到自己的无力，在自我检讨之后，上条实在无法放弃，因而独自前往“奥索拉教会”，并且在雅妮丝带领的众多修女面前，宣布要救出奥索拉。在这个时候，建宫、天草式成员与茵蒂克丝全部现身，为了救出奥索拉而并肩奋战。

罗马正教的修女们破解茵蒂克丝的“魔灭之声”，再度转守为攻。人数上屈居劣势的上条等人，好不容易逃进一间教堂，希望解读“法之书”扭转局势，却发现奥索拉的解读方式是假的。后来上条想出某个作战，独自前去寻找雅妮丝。雅妮丝挥动司教之杖，表示如果想打倒自己这名司令官反败为胜，是一种大错特错的想法。雅妮丝每次伤害手杖，某处就会出现冲击波攻击，使得上条无计可施被打倒在地。雅妮丝宣称只有罗马正教才是十字教的唯一教义。

大霸星祭将近，学园都市逐渐变得忙力，常盤台中学的全校体育课结束之後，黑子和美琴一起前往内衣专卖店，却因为初春通知有强盗事件发生，逼不得已赶回风纪委员分布。依照监视器影像，一群人在争夺一个行李箱，而且箱子有第23学区的标志，确认是能隔离宇宙射线的特殊箱子。黑子前去接触这些看似学园都市外部的人们，并且轻易制服他们夺回箱子，却忽然遭受到神秘少女的袭击，使得箱子再度被抢走。拥有“瞬间移动”系能力“坐标移动”的这名少女，不知为何知道黑子的姓名与所属单位，甚至还说出美琴的名字。

黑子目睹美琴与“坐标移动”的结标交战，并且听到美琴所说的话。为了守护美琴的世界，黑子决定寻找逃亡的结标与其交战。“空间移动”能力者之间的战斗是在瞬间定局，黑子错失先机而受制，结标则是藉机述说自己的计画。她要和外部组织“科学结社”联手，将“树状图设计者”复原，而且也邀请同为高等能力者的黑子加入。然而黑子绝对无法容忍那个践踏美琴内心的计划重新启动，因此断然拒绝并尝试进行最后抵抗。另一方面，掌握结标等人动向的“妹妹们”，也为了阻止计划展开行动，两名少年就这样回应她们的请求挺身而出。

学园都市所有学校共襄盛举的大规模运动会“大霸星祭”。这是学园都市少数对外开放的活动，还没开幕就已经盛况非凡，一如往常被美琴缠上的上条，答应了“输了就愿意听对方的任何命令”这个条件，以大霸星祭的各校总成绩一决胜负。然而上条前去参加第一项竞赛“推杆”的时候，却看到同学们毫无干劲的模样，使得他和美琴的赌注早早就出现危机，然而在这个时候，小萌老师却在体育馆后面，被对方学校的老师瞧不起了。看到老师脆弱的身影，上条等人团结一致，夹带着杀气冲向对方的阵地。另一方面，在快乐热闹的气氛背后，罗马正教雇用的“送货人”悄悄潜入了学园都市。

能够将圣人一击毙命的灵装“刺突杭剑”被带进学园都市。上条从土御门他们那里得知这个消息之后，协助他们在大霸星祭寻找灵装。上条巧遇本次的当事人，也就是“送货人”欧莉安娜·汤森，与土御门和史提尔会合之后继续跟踪，却中了她设下的陷阱。虽然上条以右手解除危机，却使得欧莉安娜趁机逃离。土御门在史提尔的协助之下，使用魔法寻找欧莉安娜的所在处，但连这个魔法都被欧莉安娜看穿，史提尔因而中了陷阱受伤。土御门为了解除欧莉安娜的陷阱而使用另一项魔法，然而在找到陷阱位置之前，史提尔必须备受折磨，是一种极为残酷的方法。

即使好不容易解除陷阱，欧莉安娜的魔法却害得吹寄昏倒。欧莉安娜把无辜平民卷入的这种做法，令上条大为光火。在史提尔的协助之下，上条和土御门追上欧莉安娜，却在最后关头被她搭乘无人公车逃走。即使史提尔灵机一动炸掉公车，欧莉安娜依然轻易走出火场，使用能瞬间写出魔道书原典的“速记原典”应战。在战斗中，曾经受伤的土御门陷入瘫痪状态，千变万化的魔法也令上条吃尽苦头。后来上条以右手使出舍身一击逆转战局，欧莉安娜逼不得已放下“刺突杭剑”逃亡。原本以为只要上条以右手破坏“刺突杭剑”，这个事件就算是结束了，但是事实却不是这样。

“刺突杭剑”的真相是“使徒十字”，上条等人因而得知了丽多薇雅的真正目的。要是茵蒂克丝采取行动，外界的魔法师将会入侵，为了不让她发现这个事件，上条和父母、茵蒂克丝、美琴以及美琴的母亲美铃共进午餐还因为美琴和黑子误会，遭受到不讲理的攻击。另一方面，史提尔收到英国清教的回报之后，即使事态紧急，却还是被小萌老师指责不准抽烟，教训了好一阵子。如此宁静的休息时光，在土御门回报状况的时候宣告结束。在他的指示之下，三人赶往欧莉安娜的所在位置，由于欧莉安娜巧妙利用交通工具逃亡，土御门再度发动搜索术式！

土御门好不容易逼退欧莉安娜，然而继吹寄之后，姬神也被欧莉安娜打成重伤。这种不惜波及普通人的作风，使得上条倍感愤怒。不过对于欧莉安娜来说，这其实是预料之外的状况。为了避免犯下星同的错误，必须以“使徒十字”统治学园都市――欧莉安娜继续为了这个目的而采取行动。另一方面，正在追捕她的上条，察觉她的行动暗藏玄机。英国清教查出“使徒十字”的使用方式与星座相关，但是没能查出关键核心，上条只能继续寻找欧莉安娜。在这个时候，调查欧莉安娜行踪的土御门察觉到一件事。

接到英国清教的后续报告之后，上条等人得知“使徒十字”的使用条件了。好不容易查出欧莉安娜的目的地“天文台”之后，土御门使用“秘技”前往该处――第二十三学区的实验机场。欧莉安娜出现在他们的面前，以陷阱打倒土御门，并且运用“速记原典”使出千变万化的攻击，令上条和史提尔陷入苦战。天空逐渐变暗，要是入夜之后看得见星座，“使徒十字”就会发动。上条和史提尔毫无默契的攻击，终于突破了欧莉安娜的防守，好不容易逆转战局，然而伤痕累累的欧莉安娜，说出自己战斗的理由、寻求的解答，并且报出魔法名。就这样，双方以浑身解数进行最后的对决。

大霸星祭的最后一天，进行了总人数预测的比赛，身为不幸代言人的上条，却不知为何抽中北义大利七天五夜的免费双人游！就这样，上条带著不知为何也有护照的茵蒂克丝启程旅行，不过他理所当然在起飞机场遭遇状况，抵达意大利之后又被当地导游放鸽子，只得自行前往旅馆，而且唯一能担任口译的茵蒂克丝也无故失踪了。上条就这样独自在人生地不熟的基奥贾徘徊，不过在这个时候，他遇见了救星奥索拉。奥索拉直到不久之前都住在意大利，上条就这么前往她在这里的住处。

运河忽然出现巨大的冰船，上条和奥索拉就这样来到船上，并且遇到意外的人物――雅妮丝。冰船是大规模灵装“女王舰队”的护卫舰之一，雅妮丝正在协助寻找入侵者。她因为在“法之书”事件扛下罪责，所以与部队修女们成为舰队上的劳工。她向上条和奥索拉提出交易，想逃离这里就必须听她的话，交易内容则是救出露琪亚和安洁莉娜。在雅妮丝的恳求之下，上条好不容易解救两人，并且得知雅妮丝将会因为某个术式的发动而丧生。

受到天草式拯救的上条等人，在他们的协助之下，前去搭救雅妮丝，露琪亚与安洁莉娜也一起进攻“女王舰队”，与昔日的同伴们交战。另一方面，上条、茵蒂克丝与奥索拉抵达旗舰“亚德里亚海女王”，一边破坏内部一边寻找雅妮丝。上条受到冰铠甲的攻击而与两人失散，并且遇见罗马正教的司祭彼亚吉欧。上条拥有“拒绝天主恩惠”的右手，使得彼亚吉欧无法掩饰厌恶的情绪，使用十字架相关的术式攻击上条，在这个时候，茵蒂克丝与奥索拉抵达雅妮丝所在的中枢地带。奥索拉将露琪亚她们的想法转达给雅妮丝，彼亚吉欧却在此时现身。

大霸星祭的某项约定即将实现，使得美琴每晚享受着舒适睡眠与美好梦境，同房的黑子则是被这位心爱姐姐大人的甜美梦话，影响得每晚苦恼难耐无法阖眼。另一方面，一方通行与最后之作出院之後，借住在芳川的某个朋友家。拥有特殊力量的两人来到的住处，是与研究机构毫无关系，极为平凡的教师——“警备员”黄泉川爱穗的家。意大利之旅败兴而返的上条，则是跟土御门与蓝发耳环轻松闲聊，因为出言不慎而被吹寄施以暴力制裁，过着平凡的日常生活。这样的上条，即将被迫向美琴履行约定。

这里是英国伦敦，劳拉和史提尔进行着欢乐却有生命危险的吐槽短剧，最新型全自动洗衣机送到“必要之恶教会”的宿舍，使得神裂伤透脑筋，奥索拉等人则是兴致盎然。同一时间，在日本的学园都市，上条因为大霸星祭的惩罚游戏而成为美琴的奴隶，不禁为自己的际遇叹息。美琴想要呱太的手机吊饰，因此上条被迫参加双人方案，此时御坂妹忽然出现，只好陪同寻找她的护目镜，后来又被美琴的姐妹对决波及，抢走护目镜的最后之作又在这时候跑来搅局。在这个时候，一方通行也为了寻找下落不明的最后之作展开行动。

经过一番风波，一方通行找到了最后之作。最后之作玩到不小心跌倒受伤，一方通行只得去药局买护理用品，却有一个黑衣集团挡住去路。“猎犬部队”――学园都市台面下的这个组织，无预警就袭击一方通行，其中还有一名白袍男性，曾经参与一方通行能力开发的研究者――木原数多。木原数多破解一方通行的“矢量操作”将他打倒，并且不知为何宣称要回收最后之作。努力抵抗的一方通行，在这时候才得知最后之作的真正用途。同一时间，某人瘫痪警备员的防卫网，入侵大雨纷纷的学园都市。

茵蒂克丝出现在九死一生的一方通行面前。外人闯入使得木原等人一时疏于防备，一方通行没有放过这个机会，带著茵蒂克丝挟持车辆逃走。为了避免波及他人，一方通行请青蛙医生协助，医生建议他必须以保护最后之作为优先，因此一方通行开始追击木原的部队。另一方面，上条带著前来求救的最后之作，寻找一方通行的下落，两人在“猎犬部队”的追捕之下逃进餐厅，此时出现在他们面前的，是入侵学园都市，瘫痪“警备员”与“猎犬部队”的黄衣女性，罗马正教“神之右席”的魔法师――前方之风。她发现目标上条之后，毫不留情展开攻势。

一方通行将猎犬部队逐渐逼上绝境并且歼灭。查出最后之作本次被抓是基于统括理事会的命令，使得一方通行下定决心与学园都市为敌，为了拯救最后之作不择手段，再度踏入“黑暗”的世界。另一方面，与最后之作分散的上条，在寻找她的时候再度遇见前方之风，原本以为会再度展开激战，前方之风却感受到某种状况，离开现场想要查明原因。为了封锁前方之风的魔法，亚雷斯塔操纵御坂网路，布设虚数学区·五行机关。释放耀眼光芒的某处出现无数翅膀，并且出现巨大“天使”的身影。

为了拯救最后之作，一方通行与“矢量操作”不管用的敌人――木原展开一场绝望的决斗。项圈电池没电之后，一方通行不只是失去能力，甚至没办法好好站稳，即使如此，他还是拼命缠著木原不放……由于虚数学区·五行机关正式启动，风斩冰华被迫牺牲，为了拯救这名“朋友”，上条挡住“神之右席”前方之风的去路。察觉到风斩也在战斗，使得上条的拳头握得更紧了。此外，茵蒂克丝也为了让风斩恢复原状，动用所有知识试著解决问题。抵达“核心”的她为了拯救最后之作、风斩以及学园都市，开始进行自己的本分――也就是祈祷。

前方之风入侵学园都市引发的一连串骚动终于解决，上条也回到一如往常的平凡生活。忙着准备和同学交换便当菜色、结标住进小萌老师家，全班加上茵蒂克丝一起举办寿喜锅派对，大家看起来都在享受着青春。然而世界各地开始对学园都市进行示威和抗议活动，在这样的局势之下，学园都市很有可能与各大势力开战，家长们担心学生的安危，开始要求将子女带离学园都市，上条认为自己是本次事件的核心人物而感到烦恼。另一方面，与学园都市台面下的组织进行交易，将自己卖给黑暗的一方通行，受命进行某项任务。

世界各地接连出现反对科学的示威和抗议活动，使得学园都市的立场更加不利，在紧张的世界局势之中，学园都市再度面对一项威胁，那就是喝醉之后看到人就死缠着不放的御坂美铃，这简直是一种众人皆会受害的恐怖攻击。第一名牺牲者，是对美铃长相感到面熟，学园都市最强的能力者。后来受害者逐渐增加，继无辜的计程车司机之后受害的上条当麻，不只受到酒味袭击，还得承受茵蒂克丝的怒火。好不容易逃离危机的第一名牺牲者――一方通行，从学园都市上层得到某项情报，使得闹剧到此为止，为了保护生命受到威胁的御坂美铃，战斗即将开始。

时间已进入十月，上条当麻一如往常地被饿着肚子的修女茵蒂克丝狠咬；一如往常地和学校内的朋友们打闹；一如往常地碰上接二连三的不幸。一切似乎都一如往常。但在同一时间，世界各地针对学园都市进行的抗议活动越演越烈，而学园都市亦在学园内举行了大规模的迎击兵器展览宣示实力。科学势力对魔法势力，整个世界在不知不觉中因为两大势力的对抗而渐渐地染上了烟硝的气味。黄昏时分，正当上条准备要去超市购买晚餐材料时，碰巧遇见了一位年老的女士，并且在胁迫的状态下被要求与她交谈。而这位女士正是学园都市统括理事会的成员之一．亲船最中。最中告诉上条，寄宿在上条右手中的幻想杀手，正是化解目前全世界各地发生的大混乱的关键…。

为了解决世界各地发生的抗议活动，土御门与上条搭上学园都市的超音速客机动身前往欧洲准备调查一切事情的关键“Document Of Constantine”、通称C文书的罗马正教灵装。然而当上条从客机上被抛了下来、并且意外被天草式的五和从河中救起后，却发现自己身在法国的亚维农。在五和的说明之下，上条得知亚维农与梵蒂冈在历史上的关联。正当上条和五和准备教廷宫殿时，两人却遭到受C文书影响而深信学园都市是邪恶势力的罗马正教信徒们团团包围！？

面对左方之地透过变动“优先顺位”进行作战的术式“光之处刑”的持续猛攻，上条与五和迟迟无法找到加以突破的方法。在过程之中，学园都市制造的大量驱动铠甲突然出现在亚维农，并且以协助扫荡宗教团体秘密制作破坏兵器的名义大量捕捉进行抗议活动的暴民。随着地面扫荡行动的持续进行，学园都市开始准备展开针对亚维农封锁区域的大规模轰炸行动。另一方面，五和似乎在战斗中察觉到了地的“光之处刑”的破绽，然而…。

学园都市台面底下的暗部组织“集团”接获数十小时前犯罪集团透过人材派遣雇用犯罪成员的情报。隶属于“集团”接获的土御门在他们展开行动前先一步直捣黄龙、捕捉并回收了人材派遣。经过调查後发现，犯罪集团利用此管道雇用了一位职业狙击手。根据狙击企划书的内容，他们的目标是要暗杀在第七学区准备进行演讲的学园都市统括理事会的成员之一．亲船最中。随着进一步的深入调查，“人员”、“区块”以及“道具”等潜伏于学园都市的其他暗部组织也开始浮上台面…。

正当“集团”着手调查“区块”的行动计划时，单独行动的一方通行遭到“人员”的查乐袭击。在同一时间，“学校”的一员垣根帝督也遭遇“人员”的阻饶。面对意外的奇袭，学园都市等级五超能力者的这两人究竟会…。另一方面，化身为“区块”的一员卧底调查的海原终于查明“区块”的真正目的。为了阻止在学园都市墙外待命、准备进攻的五千名佣兵部队，海原展开了出乎意料的行动…？

学园都市第二位的超能力者“未元物质”垣根帝督来到了学园都市暗部“道具”的基地。为了彻底催毁“道具”的搜索能力，垣根及其所属的“学校”打算铲除拥有AIM扩散力场搜索能力的泷壶理后。泷壶为了拯救稍晚赶回基地的无能力者滨面，不惜利用“体晶”试图抵抗。尽管事后泷壶已经因为体晶的副作用而生命垂危，统御“道具”的麦野沈利仍然坚持要求泷壶冒著生命危险再次使用能力进行搜索。滨面虽然带着泷壶试图逃亡，但毫不留情的麦野却一路追杀了过来…。

上条在为了张罗中午的午餐而和同班同学们一起溜到学校外面买便当时，遇见了天草式的五和。五和表示罗马正教最暗部“神之右席”已经向英国清教及学园都市上层寄出了战帖。企图三番两次遭受到上条阻饶的神之右席这次终于决定要直接由后方之水出马铲除上条。如今已收编于英国清教的天草式派出了五和在上条身边进行护卫，并且要直接寄住在上条家…。

上条遭受到罗马正教的神之右席、同时也是圣人的后方之水袭击身受重伤而陷入昏迷。后方之水下达了一天内要交出上条右手、否则就要取他性命的通牒。五和对于没能保护上条的自己感到懊悔不已，不过在建宫的激励下，终于重新振作了起来。期限将近，天草式十字凄教集结全员之力迎战后方之水。经过一番激战后，五和在众人的团结合作下，对后方之水使出了天草式十字凄教独自研发的对圣人术式“圣人崩坏”，并贯穿了后方之水…！

天草式十字凄教的前任女教皇神裂火织与神之右席的后方之水展开激战。全世界不到二十人的两名圣人，他们猛烈战斗震汤了整个二十二学区。随着战斗的持续进行，神裂开始逐渐被后方之水压制。然而同时神裂也逐渐察觉到同时拥有“神之右席”及“圣人”特质的后方之水本身存在着不寻常之处，她是否能够藉此找寻逆转的关键…？另一方面，再稍早的战斗中身受重伤的上条离开了医院，准备与正在战斗的天草十字教会合，并且在这时碰巧与美琴在路上相遇…。

在天草式十字凄教与上条的共同作战之下，终于成功击退了后方之水。然而上条才刚回归平稳的日常不久，却又马上在土御门的要求（强迫）之下，与茵蒂克丝搭上前往英国本土的巨型客机“空中巴士365”。在长达九小时的漫长航程中，上条还得忍耐身旁因为肚子饿而不断发牢骚的茵蒂克丝的吵闹声…。正当他离开座位在机内四处张望时，却发现机内有一滩不寻常的血迹…。随后赶到的机组人员的说明下，上条得知有反英的法国极端组织的恐怖分子潜入了机内…！

空中巴士的劫机惊魂落幕，上条和茵蒂克丝平安抵达爱丁堡。与神裂会合后，一行人前往伦敦白金汉宫后，在骑士派领导人骑士团长的带领，上条等人谒见了英国女王伊莉莎及三名皇女，并开始进行会议。为解决以欧陆隧道的爆炸意外为发端，英国正逐渐遭受到孤立的现况，在女王伊莉莎的命令下，骑士团长为首的骑士派负责调查法国方面及欧陆隧道爆炸意外的真相；神裂为首的清教派则着手调查已潜入伦敦、意图改变整个英国的魔法结社“新生之光”的行动。

第二皇女凯莉莎的主导下，骑士派开始在英国本土内展开行动。凯莉莎认为要颠覆英国在英国清教和学园都市为首的科学势力及以罗马正教和俄罗斯成教为首的魔法势力之间的大战中岌岌可危的处境，唯有让英国自两大势力中独立出来形成三足鼎立的局势才能够拯救英国。为了解除手中“正统卡提纳”的使用权限，凯莉莎的下一步是要铲除英国女王伊莉莎以及她的姊妹们。当遭到追杀的第三皇女被凯莉莎逼到走投无路的那一刻，一个男人突然现身，并改变了战局…。

骑士派的骑士团长与神之右席“后方之水”威廉．奥维尔的激战持续着，面对骑士团长操作自身武器“模式”以及消抹敌人武器“攻击力”的双重术式，后方之水陷入苦战，在激战的最后究竟哪一方能够胜出…。另一方面，正准备逃向必要之恶教会藏身之处的第三皇女薇莉安意外与上条碰面，并且在天草式的协助下顺利脱离险境。为了瓦解第二皇女主导的政变，天草式向上条提出了一项作战的请求…。

为了阻止凯莉莎的企图，上条等人驾车疾驶于伦敦街道，准备与位在白金汉宫的凯莉莎展开最终决战。尽管有来自大型灵装“女巫罗盘”的远距离炮击支援，以及随后赶到的各方人马的协力作战，然而众人面对手持正统卡提那的凯莉莎不但无法取得优势，甚至遭受全次元切断术式的压制。在这个时候，英国女王伊莉莎带着某项秘密灵装出现在凯莉莎面前。动荡整个英国本土的军事政变，如今局势即将在这一刻产生巨大的变化…！

在经历学园都市暗部之间的激战后，暗部组织“集团”成员回归到任务与日常交错的生活中。有一天，“集团”的全体成员收到学园都市统括理事会的命令集合，任务内容为歼灭挟持孩童做为人质、威胁要引爆位在学园都市地底深处的超大型粒子加速装置的恐怖分子“迎电部队”。任务在集团成员的合作之下顺利解决，然而过程之中，他们意外发现了学园都市最高机密、代号为“龙”的暗部的相关情报…。

得知泷壶所在的大楼遭到恐怖分子挟持后，滨面连忙乘着直升机从楼顶进入大楼内部。然而，当他来到恐怖分子所在的楼层时，却发现恐怖分子已经全数遭到歼灭。然而，他同时也发现了学园都市最强能力者，等级五的一方通行向泷壶靠近的身影，误以为一方通行是一切幕后后黑手的滨面，鼓起了勇气举起手枪指向一方通行…。

为了打听“龙”的情报，“集团”的成员潜入了统括理事会成员潮岸的据点，分散的成员们各别展开了激战。在激战的最后，一行人终于成功找到了潮岸，并且当面向他质问“龙”的情报。对此，潮岸表示“龙无所不在”的意思究竟是…

俄罗斯总统对学园都市发出了最后通牒，若在期限内没有做出应有的答覆，他们将会动用洲际飞弹对学园都市及其盟军展开侵略作战，然而态度强硬的学园都市也丝毫没有让步的打算，第三次世界大战眼看一触即发。另一方面，为了拯救自己最重要的事物，上条、滨面及一方通行来到了俄罗斯。而上条跟蕾莎在循着线索找寻右方之火下落的过程中，来到了伊利沙里纳独立国同盟。

右方之火袭击了伊利沙里纳独立国同盟的总部，并且夺走了莎夏．克洛伊洁芙。此时，同为神之右席的前方之风为了阻止火的计划而出现在他的面前，并展开了激烈的攻击，然而，面对右方之火压倒性的战斗力，风却毫无招架之力…。另一方面，学园都市的运输机空投至俄罗斯白色大地上的杀手在一方通行面前现身。这名使用电击能力、以“御坂”自称的超能力者，正是在“第三次制造计划”中，集结了御坂网路所有妹妹们的负面情感创造而成的“番外个体”…。

英法在多佛海峡上的战斗持续进行。英国在第二皇女凯莉莎主导的攻势下取得了优势，然而随着法国的秘密武器“倾国之女”加入战局，两人在结冰的大海上展开对峙。另一方面，一方通行因为番外个体的刺激导致内心濒临崩溃、背后出现了巨大的黑之翼，而在这个时候，为了追赶右方之火而乘车移动的上条和蕾莎遇见了失控的一方通行。学园都市最强的等级五一方通行、等级零的无能力者上条当麻，两人在俄罗斯的白色大地上再度开始了激烈的战斗。

为了追赶右方之火，上条和蕾莎来到了火所在的俄罗斯基地附近，并趁着俄罗斯军方与学园都市的军队展开冲突的混乱之际潜入了基地之中。然而这一切却全都是右方之火一手主导、企图将拥有幻想杀手的上条引入基地内的安排。另一方面，一方通行和滨面在意外的情况下再次相遇。为了拯救重要的事物，两人来到了伊利沙里纳独立同盟…。

在右方之火的计计划主导下，超巨型要塞“伯利恒之星”飘浮来到空中，同时大天使加百列以实体的姿态显现于人世，开始展开了行动。当上条在伯利恒之星内部进行探索时，发现了被右方之火掳走的莎夏．克洛伊洁芙。莎夏对于右方之火准备了以四大元素之一“火”为主体的仪式，但显现的大天使却是主司“水”的加百列感到不可思议。另一方面，凯莉莎与倾国之女在决定携手合作后结束了在多佛海峡的战斗、来到了俄罗斯的大地，并且与大天使展开激战…。

为了守护重要的朋友们，学园都市的AIM扩散力场之集合体风斩冰华化身为人工天使“保险丝风斩”赶至俄罗斯，并且在目标一致的状况下暂时与一方通行合作，对抗大天使加百列。另一方面，同身为神之右席一员后方之水为了阻止右方之火的企图，决定以某个方法削弱大天使加百列的力量，然而…。

滨面跟泷壶在冰天雪地中失散，正当滨面四处寻找泷壶的时候，却遇到了为追杀滨面而来到俄罗斯的麦野，面对不惜服用大量体晶、让能力彻底失控也要向滨面报仇的麦野，滨面不得不下定决心要与麦野做个了断。另一方面，上条与右方之火展开了对峙，上条面对右方之火的攻势毫无招架之力。然后，右方之火大刀砍下了上条的右手…。

一方通行找出了驱除被植入最後之作体内的木原数多病毒的关键，并开始展开行动。在咏唱歌曲的过程中，一方通行的肉体对魔法产生了剧烈的排斥反应，无数的伤口在他的身上迸发、鲜血如泉源般湧出。但即使如此，为了拯救最后之作，一方通行始终没有停止咏唱。另一方面，在各方人马的努力下，巨大的要塞伯利恒之星开始逐渐瓦解，然而面对这对自己百般不利的状况，右方之火的脸上却浮现出了不祥的笑容…

上条终于击败了右方之火，然而飘浮在空中的巨大要塞伯利恒之星也正在缓慢地从空中坠落。一旦直接撞击地面将会造成无可挽回的巨大伤害…为了阻止这种可怕的事态发生，上条决定留在伯利恒之星上找寻减轻坠落伤害的方法。然後，他透过右方之火的灵装与仍在沉睡状态的茵蒂克丝相遇了。无法确定自己能够活着离开伯利恒之星的上条在最后的最后，决定告诉茵蒂克丝自己长久以来一直藏在内心没有告诉她的、关於上条当麻这个男人的秘密…。