這是一座佔據東京西方大部分區域的巨大都市。由於230萬居民之中有八成是學生，因此這裡被稱為「學園都市」，而且居住在這裡的學生們，必須接受開發超能力的特殊教育。學園都市的某名高中生上条當麻，被判定為及格邊緣的無能力者（LV0），因為他的右手擁有「消除所有異能之力」的神秘力量。而且右手的這種力量，甚至將他身上的「神的庇護」一併消除，使得他總是過著不幸的人生。在暑假的某一天，一名純白的修女從天而降來到上条的房間，這名少女表示，她是從「魔法」的世界逃離出來的人……

為了參加暑修，總之上条先把神秘修女藏在自己的房間。然而在他回家之後，卻發現茵蒂克絲躺在血泊中。這是追捕她的魔法師下的手。紅髮，眼睛下方有條碼，身穿漆黑的修道服。自稱史提爾．馬格努斯的這名高瘦青年，忽然朝著上条詠唱符文魔法……！遭遇火焰魔人「獵殺魔女之王」的襲擊，上条陷入九死一生的危機，然而應該昏迷不醒的茵蒂克絲，卻張開眼睛開始說出神秘的話語……

茵蒂克絲發動「自動書記」，使上条勉強逃離險境。再度陷入昏迷的茵蒂克絲，需要以魔法來治療傷勢，然而經過開發而得到超能力的人要是使用魔法，似乎就會全身出血而死，因此上条前往月詠小萌的公寓，想請這位沒有超能力的導師幫忙。上条右手擁有的能力，甚至連治療茵蒂克絲的回復魔法都會消除，所以上条只能在小萌的公寓外面待命，他也因為自己幫不上忙而感到憤怒。就這樣，茵蒂克絲藉由小萌成功發動回復魔法，並且開始述說自己正在面對的問題 —— 包括正在追捕她的魔法結社，以及自己所擁有的魔道書……

追捕茵蒂克絲的魔法師，並不是只有史提爾而已。手持長刀的女性魔法師神裂火織，以高超的劍技壓制住上条。神裂希望在殺掉上条之前就能將茵蒂克絲帶回「保護」，雖然傷痕纍纍的上条依然拚命反抗，然而面對神裂使用的魔法「七閃」，也只能束手無策倒地不起。在意識逐漸朦朧的時候，上条詢問神裂沒有對他下殺手的理由，並且提出種種的疑問。就在上条緩緩閉上眼睛的時候，神裂說出了驚人的真相。茵蒂克絲所背負的奇特命運，以及「完全記憶能力」帶來的悲劇為何？

由於腦中存放著十萬三千本魔道書的內容，因此茵蒂克絲能使用的腦容量只有平常人的15%。因為擁有完全記憶能力，要是沒有每年消除記憶就會死亡。得知這個事實的上条，收到了神裂的聯絡。時限是凌晨零時，茵蒂克絲過了這個期限就會死，因此神裂要上条在時限之前與茵蒂克絲道別。

茵蒂克絲必須每年消除記憶的原因，並不是因為完全記憶能力壓迫她的腦部，也不是因為她記住十萬三千本魔道書的內容。依循著一絲格格不入的感覺，上条終於發現真相，並且以右手的「幻想殺手」，破壞了教會施加在茵蒂克絲腦部的某種「機關」。

基於某些原因，上条帶著茵蒂克絲及兩名同班同學前往速食店。由於店裡客滿，他們只好與別人共桌，與他們共桌的則是一名自稱「魔法師」的巫女。身上的錢不夠搭電車的她，後來與身穿西裝的補習班老師們離去。經過這次奇妙的邂逅之後，史提爾．馬格努斯出現在上条的面前。

被囚禁於三澤塾的少女名為姬神秋沙，她正是上条在速食店遇見的少女。與史提爾入侵三澤塾之後，上条看見一具身穿鎧甲的屍體 —— 羅馬正教十三騎士團的遺骸，然而學生們絲毫不以為意。史提爾表示這就像是硬幣的表裡，因為結界的關係，位於硬幣表面的學生們，不會察覺到位於硬幣背面的外敵，而且如果要破壞結界，就必須破壞魔法的「核心」。

姬神能吸引吸血鬼，奧雷歐斯需要吸血鬼的力量，這就是姬神與奧雷歐斯共同行動的理由。另一方面，茵蒂克絲追著上条來到三澤塾，卻落入奧雷歐斯的手中。上条與史提爾好不容易找出奧雷歐斯的所在處，然而他們在那裡看見的，卻是熟睡的茵蒂克絲。此時史提爾說出了奧雷歐斯追求力量的理由。得知自己的目的完全付諸流水之後，奧雷歐斯對上条等人露出利牙。面對能將言語化為現實的「黃金煉成」，上条以右手為武器對抗奧雷歐斯 ──

由於被捲入茵蒂克絲的事件，上条沒有去參加暑修，因此即使現在是八月下旬，他依然每天要過著補習的生活。在放學回家的途中，自動販賣機吃錢的不幸再度降臨到他的身上，此時就讀常盤台中學的放電國中生御坂美琴出現了。她使出的「秘技」弄壞了販賣機，兩人只好趕快逃離現場，然而他們面前出現了一名戴著軍用護目鏡，自稱是御坂美琴的妹妹的少女「御坂 」。

上条帶著撿到的黑貓，與御坂前往中古書店尋找養貓相關的書籍。買完書走出店門口一看，外頭只剩下受到驚嚇的黑貓，御坂則是不見蹤影。覺得狀況不對勁的上条，在小巷子裡發現了倒在血泊之中，身穿常盤台中學制服的少女 ── 御坂妹。

御坂妹表示自己是御坂美琴的複製人，負責在「實驗」裡擔任被殺的角色。為了確認這些「妹妹們」與這個「實驗」的真相，上条前往御坂美琴的住處，並且得知御坂美琴被捲入的事件內容，因而連忙外出尋找御坂美琴。御坂妹們所進行的實驗，是要讓學園都市最強的 LV5 超能力者「一方通行」進化到前所未有的 LV6。御坂妹們之所以會被量產成為犧牲品，是因為御坂美琴曾經提供自己的基因做研究。

打算犧牲自己拯救「妹妹們」的御坂美琴，毫不留情朝著擋路的上条使出雷擊，然而上条完全沒有使用右手的意思。美琴詢問他為何要不惜這麼做，上条則是說出了一個令人意外的想法。如果要阻止實驗的進行，只要將「一方通行是最強超能力者」這個實驗的大前提推翻就行了。

上条在御坂妹九死一生的時候趕到，面對「一方通行」的強勁實力，上条被逼著只能防守。然而上条反射性揮出去的「右手」，卻打中了「一方通行」的臉。由於擁有壓倒性的強勁，因此「一方通行」至今從來沒有經歷過近身肉搏戰，就這麼被上条的右拳痛毆。

身為 LV0 卻打倒一方通行，使得上条一下子變成名人，因此理事會命令他在事情平息之前暫時離開學園都市。明明沒有身份證，卻不知為何可以順利離開學園都市的茵蒂克絲，就這麼和上条一起來到了理事會安排的溫泉旅館「海神」，小萌老師也好意安排上条的家人與他會面。隔天早上，上条的父親刀夜等人抵達旅館……然而母親詩菜卻是茵蒂克絲，表妹乙姬則是御坂美琴？

出現在上条面前的紅衣修女名為米夏・克洛伊潔芙，所屬單位是俄羅斯成教的「殲滅白書」。她之所以來到日本，是為了要尋找造成世界異象的大規模魔法「天使墜落」的源頭。在同一時間，英國清教「必要之惡教會」的兩名魔法師也現身了，而且其中一人是上条的同學土御門。

如果要阻止大規模魔法「天使墜落」，就必須打倒術者或是破壞儀式現場。由於米夏出現一些可疑的行動，上条與土御門推測她就是術者，連忙追著她前往上条家。先行一步抵達上条家的兩人，在家裡看見刀夜的照片，赫然發現刀夜的外表並沒有被替換，但是只有術者不會受到魔法的影響……

暑假的最後一天，上条面對空白的暑假作業陷入苦戰。另一方面，御坂美琴則是過著一如往常的生活。在照例出門要到便利商店看免費漫畫的時候，一名男性在學校宿舍的門口等待著她。這名男性名為海原光貴，是常盤台中學理事長的兒子，最近老是纏著美琴不放。不想和這個人打交道的美琴，逮到湊巧路過的上条，要上条在今天假扮成她的男朋友逼海原死心。

自從「絕對能力進化計畫」失敗 ──「一方通行」敗給上条當麻之後，每天都遭受到不良少年的襲擊。某天，一方通行在買完東西回家的途中，出現一名披著破布的少女。她是「妹妹們」之一，編號 20001 的「最後之作」。她表示因為實驗中止，自己的身體停留在成長途中的階段，卻沒辦法與研究員取得聯絡，就這麼擅自跟著一方通行回到家裡。

「最後之作」是負責統管「御坂網路」的個體。一方通行前往「絕對能力進化計畫」的研究員芳川桔梗面前，希望把「最後之作」還給研究所，然而芳川卻說出「最後之作」目前面臨的危機。由於她的腦中被寫入某個命令，「妹妹們」將會在九月一日的凌晨失控，而且她已經被天井亞雄帶走了。

上条的漫長暑假終於結束，新的學期就此開始，寄住在小萌老師家的姬神秋沙，以轉學生的身份進入上条的班級。另一方面，負責看家的茵蒂克絲，察覺到上条沒為她準備午餐的事實而來到學校，卻被小萌老師趕了出去，即使因為迷路而進入食堂，茵蒂克絲也因為不會買食堂的餐券。後來一名神秘少女 ── 風斬冰華出現在她的面前……

放學之後，上条、茵蒂克絲與風斬一起前往地下街。三人一起吃飯一起玩，茵蒂克絲與風斬還換上《魔法少女加奈美》的衣服拍照，可說是玩得相當開心，不過擔任風紀委員的少女卻叫住了他們，表示由於要逮捕入侵學園都市的恐怖份子，地下街即將暫時封鎖。三人依照指示移動的時候，發現牆壁上居然有一顆眼睛 ──

地下街陷入混亂的局面。與上条分頭行動的風斬，遇見了潛入學園都市的魔法師雪莉・克倫威爾召喚的石巨人。在千鈞一髮之際，從小萌老師口中得知風斬秘密的上条趕來了。雖然風斬認為自己不應該與茵蒂克絲在一起，但上条表示「我只是來拯救朋友而已」，並且與警衛們同心協力對付石巨人。

沒能打倒上条與風斬的雪莉，將目標改成了茵蒂克絲，上条與風斬則是各自展開保護茵蒂克絲的行動。在地下鐵隧道與雪莉對峙的上条，從雪莉的口中得知她戰鬥的理由之後提出反駁，然而上条的論點卻激怒雪莉，使得上条陷入被土石活埋的危機。

暑假即將結束的這天，又是和美琴扮演假情侶約會，又是與阿茲特克的魔法師交戰，上条的日常生活依然熱鬧又忙碌，堆積如山的暑假作業當然完全沒有寫。在學生宿舍裡，茵蒂克絲在欣賞《超機動少女加奈美》，斯芬克懶散打發時間，只有上条在毫無希望的困境獨自奮戰。在上条拚命趕作業的時候，學園都市附近的海岸，有一群人爬上消波塊登陸了。全身穿著金屬鎧甲的他們 ―― 英國清教的騎士身後，忽然響起拔刀聲，眾人回頭一看，「聖人」神裂火織手持七天七刀，擋住他們的去路……

以暗號寫成的魔道書《法之書》，以及能解讀這本書的修女，都被天草式十字淒教抓走了。由於無法聯絡上天草式前任女教皇神裂，英國清教擔心將會與擁有魔道書的羅馬正教起衝突，因此派遣史提爾前往學園都市，希望在事件鬧大之前解決。另一方面，學園都市忙於舉辦秋季各種祭典，各校致力於準備第一項活動 ―― 完全不限制使用能力的校際對抗運動會「大霸星祭」。在這個時候，上条收到茵蒂克絲被抓的消息，並且依照犯人要求，獨自前往學園都市外部的廢棄劇場，卻在途中的公車站遇見一位修女……

天草式十字淒教，再度在上条等人的面前抓走奧索拉。上条與史提爾、羅馬正教的雅妮絲，前往天草式藏身的平行甜點樂園搭救奧索拉。必須在對方使用特殊移動法「縮圖巡禮」逃走之前壓制對方並帶回奧索拉。雅妮絲的主力部隊負責聲東擊西，上条與史提爾則是負責救出奧索拉。在天草式成員手持武器襲擊的場面裡，上条再度被史提爾當成誘餌，好不容易逃離戰場並藏身的上条，遇見被膠帶捆綁的奧索拉並將她解救，然而在這個時候，史提爾傷痕纍纍倒在他們的面前……

上条等人成功營救了奧索拉，然而天草式十字淒教的代理教皇建宮表示，不可以將她交給羅馬正教，會解讀《法之書》的奧索拉會遭到滅口。上条受到羅馬正教修女們攻擊，因而相信建宮的說法，但史提爾表示這是羅馬正教內部的事情，外人不能介入。看到建宮獨自前往拯救奧索拉和同伴，上条深刻體會到自己的無力，在自我檢討之後，上条實在無法放棄，因而獨自前往「奧索拉教會」，並且在雅妮絲帶領的眾多修女面前，宣佈要救出奧索拉。在這個時候，建宮、天草式成員與茵蒂克絲全部現身，為了救出奧索拉而並肩奮戰……

羅馬正教的修女們破解茵蒂克絲的「魔滅之聲」，再度轉守為攻。人數上屈居劣勢的上条等人，好不容易逃進一間教堂，希望解讀「法之書」扭轉局勢，卻發現奧索拉的解讀方式是假的。後來上条想出某個作戰，獨自前去尋找雅妮絲。雅妮絲揮動司教之杖，表示如果想打倒自己這名司令官反敗為勝，是一種大錯特錯的想法。雅妮絲每次傷害手杖，某處就會出現衝擊波攻擊，使得上条無計可施被打倒在地。雅妮絲宣稱只有羅馬正教才是十字教的唯一教義……

大霸星祭將近，學園都市逐漸變得繁忙，常盤台中學的全校體育課結束之後，黑子和美琴一起前往內衣專賣店，卻因為初春通知有強盜事件發生，逼不得已趕回風紀委員分部。依照監視器影像，一群人在爭奪一個行李箱，而且箱子有第23學區的標誌，確認是能隔離宇宙射線的特殊箱子。黑子前去接觸這些看似學園都市外部的人們，並且輕易制服他們奪回箱子，卻忽然遭受到神秘少女的襲擊，使得箱子再度被搶走。擁有「瞬間移動」系能力「坐標移動」的這名少女，不知為何知道黑子的姓名與所屬單位，甚至還說出美琴的名字……

黑子目睹美琴與「坐標移動」的結標交戰，並且聽到美琴所說的話。為了守護美琴的世界，黑子決定尋找逃亡的結標與其交戰。「空間移動」能力者之間的戰鬥是在瞬間定局，黑子錯失先機而受制，結標則是藉機述說自己的計畫。她要和外部組織「科學結社」聯手，將「樹狀圖設計者」復原，而且也邀請同為高等能力者的黑子加入。然而黑子絕對無法容忍那個踐踏美琴內心的計畫重新啟動，因此斷然拒絕並嘗試進行最後抵抗。另一方面，掌握結標等人動向的「妹妹們」，也為了阻止計畫展開行動，兩名少年就這樣回應她們的請求挺身而出……

學園都市所有學校共襄盛舉的大規模運動會「大霸星祭」。這是學園都市少數對外開放的活動，還沒開幕就已經盛況非凡，一如往常被美琴纏上的上条，答應了「輸了就願意聽對方的任何命令」這個條件，以大霸星祭的各校總成績一決勝負。然而上条前去參加第一項競賽「推桿」的時候，卻看到同學們毫無幹勁的模樣，使得他和美琴的賭注早早就出現危機，然而在這個時候，小萌老師卻在體育館後面，被對方學校的老師瞧不起了。看到老師脆弱的身影，上条等人團結一致，夾帶著殺氣衝向對方的陣地。另一方面，在快樂熱鬧的氣氛背後，羅馬正教僱用的「送貨人」悄悄潛入了學園都市。

能夠將聖人一擊斃命的靈裝「刺突杭劍」被帶進學園都市。上条從土御門他們那裡得知這個消息之後，協助他們在大霸星祭尋找靈裝。上条巧遇本次的當事人，也就是「送貨人」歐莉安娜・湯森，與土御門和史提爾會合之後繼續跟蹤，卻中了她設下的陷阱。雖然上条以右手解除危機，卻使得歐莉安娜趁機逃離。土御門在史提爾的協助之下，使用魔法尋找歐莉安娜的所在處，但連這個魔法都被歐莉安娜看穿，史提爾因而中了陷阱受傷。土御門為瞭解除歐莉安娜的陷阱而使用另一項魔法，然而在找到陷阱位置之前，史提爾必須備受折磨，是一種極為殘酷的方法……

即使好不容易解除陷阱，歐莉安娜的魔法卻害得吹寄昏倒。歐莉安娜把無辜平民捲入的這種做法，令上条大為光火。在史提爾的協助之下，上条和土御門追上歐莉安娜，卻在最後關頭被她搭乘無人公車逃走。即使史提爾靈機一動炸掉公車，歐莉安娜依然輕易走出火場，使用能瞬間寫出魔道書原典的「速記原典」應戰。在戰鬥中，曾經受傷的土御門陷入癱瘓狀態，千變萬化的魔法也令上条吃盡苦頭。後來上条以右手使出捨身一擊逆轉戰局，歐莉安娜逼不得已放下「刺突杭劍」逃亡。原本以為只要上条以右手破壞「刺突杭劍」，這個事件就算是結束了，然而事實卻不是這樣……

「刺突杭劍」的真相是「使徒十字」，上条等人因而得知了麗多薇雅的真正目的。要是茵蒂克絲採取行動，外界的魔法師將會入侵，為了不讓她發現這個事件，上条和父母、茵蒂克絲、美琴以及美琴的母親美鈴共進午餐還因為美琴和黑子誤會，遭受到不講理的攻擊。另一方面，史提爾收到英國清教的回報之後，即使事態緊急，卻還是被小萌老師指責不准抽菸，教訓了好一陣子。如此寧靜的休息時光，在土御門回報狀況的時候宣告結束。在他的指示之下，三人趕往歐莉安娜的所在位置，由於歐莉安娜巧妙利用交通工具逃亡，土御門再度發動搜索術式！

土御門好不容易逼退歐莉安娜，然而繼吹寄之後，姬神也被歐莉安娜打成重傷。這種不惜波及普通人的作風，使得上条倍感憤怒。不過對於歐莉安娜來說，這其實是預料之外的狀況。為了避免犯下相同的錯誤，必須以「使徒十字」統治學園都市 ―― 歐莉安娜繼續為了這個目的而採取行動。另一方面，正在追捕她的上条，察覺她的行動暗藏玄機。英國清教查出「使徒十字」的使用方式與星座相關，但是沒能查出關鍵核心，上条只能繼續尋找歐莉安娜。在這個時候，調查歐莉安娜行蹤的土御門察覺到一件事……

接到英國清教的後續報告之後，上条等人得知「使徒十字」的使用條件了。好不容易查出歐莉安娜的目的地「天文台」之後，土御門使用「秘技」前往該處 ―― 第23學區的實驗機場。歐莉安娜出現在他們的面前，以陷阱打倒土御門，並且運用「速記原典」使出千變萬化的攻擊，令上条和史提爾陷入苦戰。天空逐漸變暗，要是入夜之後看得見星座，「使徒十字」就會發動。上条和史提爾毫無默契的攻擊，終於突破了歐莉安娜的防守，好不容易逆轉戰局，然而傷痕纍纍的歐莉安娜，說出自己戰鬥的理由、尋求的解答，並且報出魔法名。就這樣，雙方以渾身解數進行最後的對決。

大霸星祭的最後一天，進行了總人數預測的比賽，身為不幸代言人的上条，卻不知為何抽中北義大利七天五夜的免費雙人遊！就這樣，上条帶著不知為何也有護照的茵蒂克絲啟程旅行，不過他理所當然在起飛機場遭遇狀況，抵達義大利之後又被當地導遊放鴿子，只得自行前往旅館，而且唯一能擔任口譯的茵蒂克絲也無故失蹤了。上条就這樣獨自在人生地不熟的基奧賈徘徊，不過在這個時候，他遇見了救星奧索拉。奧索拉直到不久之前都住在義大利，上条就這麼前往她在這裡的住處……

運河忽然出現巨大的冰船，上条和奧索拉就這樣來到船上，並且遇到意外的人物 ―― 雅妮絲。冰船是大規模靈裝「女王艦隊」的護衛艦之一，雅妮絲正在協助尋找入侵者。她因為在「法之書」事件扛下罪責，所以與部隊修女們成為艦隊上的勞工。她向上条和奧索拉提出交易，想逃離這裡就必須聽她的話，交易內容則是救出露琪亞和安潔莉娜。在雅妮絲的懇求之下，上条好不容易解救兩人，並且得知雅妮絲將會因為某個術式的發動而喪生。

受到天草式拯救的上条等人，在他們的協助之下，前去搭救雅妮絲，露琪亞與安潔莉娜也一起進攻「女王艦隊」，與昔日的同伴們交戰。另一方面，上条、茵蒂克絲與奧索拉抵達旗艦「亞德里亞海女王」，一邊破壞內部一邊尋找雅妮絲。上条受到冰鎧甲的攻擊而與兩人失散，並且遇見羅馬正教的司祭彼亞吉歐。上条擁有「拒絕天主恩惠」的右手，使得彼亞吉歐無法掩飾厭惡的情緒，使用十字架相關的術式攻擊上条，在這個時候，茵蒂克絲與奧索拉抵達雅妮絲所在的中樞地帶。奧索拉將露琪亞她們的想法轉達給雅妮絲，彼亞吉歐卻在此時現身……

大霸星祭的某項約定即將實現，使得美琴每晚享受著舒適睡眠與美好夢境，同房的黑子則是被這位心愛姐姐大人的甜美夢話，影響得每晚苦惱難耐無法闔眼。另一方面，一方通行與最後之作出院之後，借住在芳川的某個朋友家。擁有特殊力量的兩人來到的住處，是與研究機構毫無關係，極為平凡的教師 ——「警備員」黃泉川愛穗的家。義大利之旅敗興而返的上条，則是跟土御門與藍髮耳環輕鬆閒聊，因為出言不慎而被吹寄施以暴力制裁，過著平凡的日常生活。這樣的上条，即將被迫向美琴履行約定 ――

這裡是英國倫敦，勞拉和史提爾進行著歡樂卻有生命危險的吐槽短劇，最新型全自動洗衣機送到「必要之惡教會」的宿舍，使得神裂傷透腦筋，奧索拉等人則是興致盎然。同一時間，在日本的學園都市，上条因為大霸星祭的懲罰遊戲而成為美琴的奴隸，不禁為自己的際遇嘆息。美琴想要呱太的手機吊飾，因此上条被迫參加雙人方案，此時御坂妹忽然出現，只好陪同尋找她的護目鏡，後來又被美琴的姊妹（？）對決波及，搶走護目鏡的最後之作又在這時候跑來攪局。在這個時候，一方通行也為了尋找下落不明的最後之作展開行動 ――

經過一番風波，一方通行找到了最後之作。最後之作玩到不小心跌倒受傷，一方通行只得去藥局買護理用品，卻有一個黑衣集團擋住去路。「獵犬部隊」―― 學園都市檯面下的這個組織，無預警就襲擊一方通行，其中還有一名白袍男性，曾經參與一方通行能力開發的研究者 ―― 木原數多。木原數多破解一方通行的「向量操作」將他打倒，並且不知為何宣稱要回收最後之作。努力抵抗的一方通行，在這時候才得知最後之作的真正用途。同一時間，某人癱瘓警備員的防衛網，入侵大雨紛紛的學園都市 ――

茵蒂克絲出現在九死一生的一方通行面前。外人闖入使得木原等人一時疏於防備，一方通行沒有放過這個機會，帶著茵蒂克絲挾持車輛逃走。為了避免波及他人，一方通行請青蛙醫生協助，醫生建議他必須以保護最後之作為優先，因此一方通行開始追擊木原的部隊。另一方面，上条帶著前來求救的最後之作，尋找一方通行的下落，兩人在「獵犬部隊」的追捕之下逃進餐廳，此時出現在他們面前的，是入侵學園都市，癱瘓「警備員」與「獵犬部隊」的黃衣女性，羅馬正教「神之右席」的魔法師 ―― 前方之風。她發現目標上条之後，毫不留情展開攻勢……

一方通行將獵犬部隊逐漸逼上絕境並且殲滅。查出最後之作本次被抓是基於統括理事會的命令，使得一方通行下定決心與學園都市為敵，為了拯救最後之作不擇手段，再度踏入「黑暗」的世界。另一方面，與最後之作分散的上条，在尋找她的時候再度遇見前方之風，原本以為會再度展開激戰，前方之風卻感受到某種狀況，離開現場想要查明原因。為了封鎖前方之風的魔法，亞雷斯塔操縱御坂網路，佈設虛數學區．五行機關。釋放耀眼光芒的某處出現無數翅膀，並且出現巨大「天使」的身影……

為了拯救最後之作，一方通行與「向量操作」不管用的敵人 ―― 木原展開一場絕望的決鬥。項圈電池沒電之後，一方通行不只是失去能力，甚至沒辦法好好站穩，即使如此，他還是拚命纏著木原不放……由於虛數學區．五行機關正式啟動，風斬冰華被迫犧牲，為了拯救這名「朋友」，上条擋住「神之右席」前方之風的去路。察覺到風斬也在戰鬥，使得上条的拳頭握得更緊了。此外，茵蒂克絲也為了讓風斬恢復原狀，動用所有知識試著解決問題。抵達「核心」的她為了拯救最後之作、風斬以及學園都市，開始進行自己的本分 ―― 也就是祈禱。

前方之風入侵學園都市引發的一連串騷動終於解決，上条也回到一如往常的平凡生活。忙著準備和同學交換便當菜色、結標住進小萌老師家，全班加上茵蒂克絲一起舉辦壽喜鍋派對，大家看起來都在享受著青春。然而世界各地開始對學園都市進行示威和抗議活動，在這樣的局勢之下，學園都市很有可能與各大勢力開戰，家長們擔心學生的安危，開始要求將子女帶離學園都市，上条認為自己是本次事件的核心人物而感到煩惱。另一方面，與學園都市檯面下的組織進行交易，將自己賣給黑暗的一方通行，受命進行某項任務 ――

世界各地接連出現反對科學的示威和抗議活動，使得學園都市的立場更加不利，在緊張的世界局勢之中，學園都市再度面對一項威脅，那就是喝醉之後看到人就死纏著不放的御坂美鈴，這簡直是一種眾人皆會受害的恐怖攻擊…！！第一名犧牲者，是對美鈴長相感到面熟，學園都市最強的能力者。後來受害者逐漸增加，繼無辜的計程車司機之後受害的上条當麻，不只受到酒味襲擊，還得承受茵蒂克絲的怒火。好不容易逃離危機的第一名犧牲者 ―― 一方通行，從學園都市上層得到某項情報，使得鬧劇到此為止，為了保護生命受到威脅的御坂美鈴，戰鬥即將開始 ――

時間已進入十月，上条當麻一如往常地被餓著肚子的修女茵蒂克絲狠咬；一如往常地和學校內的朋友們打鬧；一如往常地碰上接二連三的不幸。一切似乎都一如往常。但在同一時間，世界各地針對學園都市進行的抗議活動越演越烈，而學園都市亦在學園內舉行了大規模的迎擊兵器展覽宣示實力。科學勢力對魔法勢力，整個世界在不知不覺中因為兩大勢力的對抗而漸漸地染上了煙硝的氣味。黃昏時分，正當上条準備要去超市購買晚餐材料時，碰巧遇見了一位年老的女士，並且在脅迫的狀態下被要求與她交談。而這位女士正是學園都市統括理事會的成員之一．親船最中。最中告訴上条，寄宿在上条右手中的幻想殺手，正是化解目前全世界各地發生的大混亂的關鍵…

為了解決世界各地發生的抗議活動，土御門與上条搭上學園都市的超音速客機動身前往歐洲準備調查一切事情的關鍵「Document Of Constantine」、通稱C文書的羅馬正教靈裝。然而當上条從客機上被拋了下來、並且意外被天草式的五和從河中救起後，卻發現自己身在法國的亞維農。在五和的說明之下，上条得知亞維農與梵蒂岡在歷史上的關聯。正當上条和五和準備教廷宮殿時，兩人卻遭到受C文書影響而深信學園都市是邪惡勢力的羅馬正教信徒們團團包圍！？

面對左方之地透過變動「優先順位」進行作戰的術式「光之處刑」的持續猛攻，上条與五和遲遲無法找到加以突破的方法。在過程之中，學園都市製造的大量驅動鎧甲突然出現在亞維農，並且以協助掃蕩宗教團體秘密製作破壞兵器的名義大量捕捉進行抗議活動的暴民。隨著地面掃蕩行動的持續進行，學園都市開始準備展開針對亞維農封鎖區域的大規模轟炸行動。另一方面，五和似乎在戰鬥中察覺到了地的「光之處刑」的破綻，然而…

學園都市檯面底下的暗部組織「集團」接獲數十小時前犯罪集團透過人材派遣僱用犯罪成員的情報。隸屬於「集團」接獲的土御門在他們展開行動前先一步直搗黃龍、捕捉並回收了人材派遣。經過調查後發現，犯罪集團利用此管道僱用了一位職業狙擊手。根據狙擊企劃書的內容，他們的目標是要暗殺在第七學區準備進行演講的學園都市統括理事會的成員之一．親船最中。隨著進一步的深入調查，「成員」、「區塊」以及「道具」等潛伏於學園都市的其他暗部組織也開始浮上檯面…

正當「集團」著手調查「區塊」的行動計畫時，單獨行動的一方通行遭到「成員」的查樂襲擊。在同一時間，「學校」的一員垣根帝督也遭遇「成員」的阻饒。面對意外的奇襲，學園都市等級五超能力者的這兩人究竟會…。另一方面，化身為「區塊」的一員臥底調查的海原終於查明「區塊」的真正目的。為了阻止在學園都市牆外待命、準備進攻的五千名傭兵部隊，海原展開了出乎意料的行動…？

學園都市第二位的超能力者「未元物質」垣根帝督來到了學園都市暗部「道具」的基地。為了徹底催毀「道具」的搜索能力，垣根及其所屬的「學校」打算剷除擁有 AIM 擴散力場搜索能力的瀧壺理后。瀧壺為了拯救稍晚趕回基地的無能力者濱面，不惜利用「體晶」試圖抵抗。儘管事後瀧壺已經因為體晶的副作用而生命垂危，統御「道具」的麥野沈利仍然堅持要求瀧壺冒著生命危險再次使用能力進行搜索。濱面雖然帶著瀧壺試圖逃亡，但毫不留情的麥野卻一路追殺了過來…

上条在為了張羅中午的午餐而和同班同學們一起溜到學校外面買便當時，遇見了天草式的五和。五和表示羅馬正教最暗部「神之右席」已經向英國清教及學園都市上層寄出了戰帖。企圖三番兩次遭受到上条阻饒的神之右席這次終於決定要直接由後方之水出馬剷除上条。如今已收編於英國清教的天草式派出了五和在上条身邊進行護衛，並且要直接寄住在上条家…

上条遭受到羅馬正教的神之右席、同時也是聖人的後方之水襲擊身受重傷而陷入昏迷。後方之水下達了一天內要交出上条右手、否則就要取他性命的通牒。五和對於沒能保護上条的自己感到懊悔不已，不過在建宮的激勵下，終於重新振作了起來。期限將近，天草式十字淒教集結全員之力迎戰後方之水。經過一番激戰後，五和在眾人的團結合作下，對後方之水使出了天草式十字淒教獨自研發的對聖人術式「聖人崩壞」，並貫穿了後方之水…！

天草式十字淒教的前任女教皇神裂火織與神之右席的後方之水展開激戰。全世界不到二十人的兩名聖人，他們猛烈戰鬥震湯了整個二十二學區。隨著戰鬥的持續進行，神裂開始逐漸被後方之水壓制。然而同時神裂也逐漸察覺到同時擁有「神之右席」及「聖人」特質的後方之水本身存在著不尋常之處，她是否能夠藉此找尋逆轉的關鍵…？另一方面，再稍早的戰鬥中身受重傷的上条離開了醫院，準備與正在戰鬥的天草十字教會合，並且在這時碰巧與美琴在路上相遇…

在天草式十字淒教與上条的共同作戰之下，終於成功擊退了後方之水。然而上条才剛回歸平穩的日常不久，卻又馬上在土御門的要求（強迫）之下，與茵蒂克絲搭上前往英國本土的巨型客機「空中巴士365」。在長達九小時的漫長航程中，上条還得忍耐身旁因為肚子餓而不斷發牢騷的茵蒂克絲的吵鬧聲…。正當他離開座位在機內四處張望時，卻發現機內有一灘不尋常的血跡…。隨後趕到的機組人員的說明下，上条得知有反英的法國極端組織的恐怖分子潛入了機內…！

空中巴士的劫機驚魂落幕，上条和茵蒂克絲平安抵達愛丁堡。與神裂會合後，一行人前往倫敦白金漢宮後，在騎士派領導人騎士團長的帶領，上条等人謁見了英國女王伊莉莎及三名皇女，並開始進行會議。為解決以歐陸隧道的爆炸意外為發端，英國正逐漸遭受到孤立的現況，在女王伊莉莎的命令下，騎士團長為首的騎士派負責調查法國方面及歐陸隧道爆炸意外的真相；神裂為首的清教派則著手調查已潛入倫敦、意圖改變整個英國的魔法結社「新生之光」的行動。

第二皇女凱莉莎的主導下，騎士派開始在英國本土內展開行動。凱莉莎認為要顛覆英國在英國清教和學園都市為首的科學勢力及以羅馬正教和俄羅斯成教為首的魔法勢力之間的大戰中岌岌可危的處境，唯有讓英國自兩大勢力中獨立出來形成三足鼎立的局勢才能夠拯救英國。為瞭解除手中「正統卡提納」的使用權限，凱莉莎的下一步是要剷除英國女王伊莉莎以及她的姊妹們。當遭到追殺的第三皇女被凱莉莎逼到走投無路的那一刻，一個男人突然現身，並改變了戰局…

騎士派的騎士團長與神之右席「後方之水」威廉．奧維爾的激戰持續著，面對騎士團長操作自身武器「模式」以及消抹敵人武器「攻擊力」的雙重術式，後方之水陷入苦戰，在激戰的最後究竟哪一方能夠勝出…。另一方面，正準備逃向必要之惡教會藏身之處的第三皇女薇莉安意外與上条碰面，並且在天草式的協助下順利脫離險境。為了瓦解第二皇女主導的政變，天草式向上条提出了一項作戰的請求…

為了阻止凱莉莎的企圖，上条等人駕車疾駛於倫敦街道，準備與位在白金漢宮的凱莉莎展開最終決戰。儘管有來自大型靈裝「女巫羅盤」的遠距離炮擊支援，以及隨後趕到的各方人馬的協力作戰，然而眾人面對手持正統卡提那的凱莉莎不但無法取得優勢，甚至遭受全次元切斷術式的壓制。在這個時候，英國女王伊莉莎帶著某項秘密靈裝出現在凱莉莎面前。動盪整個英國本土的軍事政變，如今局勢即將在這一刻產生巨大的變化…！

在經歷學園都市暗部之間的激戰後，暗部組織「集團」成員回歸到任務與日常交錯的生活中。有一天，「集團」的全體成員收到學園都市統括理事會的命令集合，任務內容為殲滅挾持孩童做為人質、威脅要引爆位在學園都市地底深處的超大型粒子加速裝置的恐怖分子「迎電部隊」。任務在集團成員的合作之下順利解決，然而過程之中，他們意外發現了學園都市最高機密、代號為「龍」的暗部的相關情報…

得知瀧壺所在的大樓遭到恐怖分子挾持後，濱面連忙乘著直升機從樓頂進入大樓內部。然而，當他來到恐怖分子所在的樓層時，卻發現恐怖分子已經全數遭到殲滅。然而，他同時也發現了學園都市最強能力者，等級五的一方通行向瀧壺靠近的身影，誤以為一方通行是一切幕後後黑手的濱面，鼓起了勇氣舉起手槍指向一方通行…

為了打聽「龍」的情報，「集團」的成員潛入了統括理事會成員潮岸的據點，分散的成員們各別展開了激戰。在激戰的最後，一行人終於成功找到了潮岸，並且當面向他質問「龍」的情報。對此，潮岸表示「龍無所不在」的意思究竟是…

俄羅斯總統對學園都市發出了最後通牒，若在期限內沒有做出應有的答覆，他們將會動用洲際飛彈對學園都市及其盟軍展開侵略作戰，然而態度強硬的學園都市也絲毫沒有讓步的打算，第三次世界大戰眼看一觸即發。另一方面，為了拯救自己最重要的事物，上条、濱面及一方通行來到了俄羅斯。而上条跟蕾莎在循著線索找尋右方之火下落的過程中，來到了伊利沙里納獨立國同盟。

右方之火襲擊了伊利沙里納獨立國同盟的總部，並且奪走了莎夏．克洛伊潔芙。此時，同為神之右席的前方之風為了阻止火的計畫而出現在他的面前，並展開了激烈的攻擊，然而，面對右方之火壓倒性的戰鬥力，風卻毫無招架之力…。另一方面，學園都市的運輸機空投至俄羅斯白色大地上的殺手在一方通行面前現身。這名使用電擊能力、以「御坂」自稱的超能力者，正是在「第三次製造計畫」中，集結了御坂網路所有妹妹們的負面情感創造而成的「番外個體」…

英法在多佛海峽上的戰鬥持續進行。英國在第二皇女凱莉莎主導的攻勢下取得了優勢，然而隨著法國的秘密武器「傾國之女」加入戰局，兩人在結冰的大海上展開對峙。另一方面，一方通行因為番外個體的刺激導致內心瀕臨崩潰、背後出現了巨大的黑之翼，而在這個時候，為了追趕右方之火而乘車移動的上条和蕾莎遇見了失控的一方通行。學園都市最強的等級五一方通行、等級零的無能力者上条當麻，兩人在俄羅斯的白色大地上再度開始了激烈的戰鬥。

為了追趕右方之火，上条和蕾莎來到了火所在的俄羅斯基地附近，並趁著俄羅斯軍方與學園都市的軍隊展開衝突的混亂之際潛入了基地之中。然而這一切卻全都是右方之火一手主導、企圖將擁有幻想殺手的上条引入基地內的安排。另一方面，一方通行和濱面在意外的情況下再次相遇。為了拯救重要的事物，兩人來到了伊利沙里納獨立國同盟…

在右方之火的計畫主導下，超巨型要塞「伯利恆之星」飄浮來到空中，同時大天使加百列以實體的姿態顯現於人世，開始展開了行動。當上条在伯利恆之星內部進行探索時，發現了被右方之火擄走的莎夏．克洛伊潔芙。莎夏對於右方之火準備了以四大元素之一「火」為主體的儀式，但顯現的大天使卻是主司「水」的加百列感到不可思議。另一方面，凱莉莎與傾國之女在決定攜手合作後結束了在多佛海峽的戰鬥、來到了俄羅斯的大地，並且與大天使展開激戰…

為了守護重要的朋友們，學園都市的 AIM 擴散力場之集合體風斬冰華化身為人工天使「保險絲風斬」趕至俄羅斯，並且在目標一致的狀況下暫時與一方通行合作，對抗大天使加百列。另一方面，同身為神之右席一員後方之水為了阻止右方之火的企圖，決定以某個方法削弱大天使加百列的力量，然而…

濱面跟瀧壺在冰天雪地中失散，正當濱面四處尋找瀧壺的時候，卻遇到了為追殺濱面而來到俄羅斯的麥野，面對不惜服用大量體晶、讓能力徹底失控也要向濱面報仇的麥野，濱面不得不下定決心要與麥野做個了斷。另一方面，上条與右方之火展開了對峙，上条面對右方之火的攻勢毫無招架之力。然後，右方之火大刀砍下了上条的右手…

一方通行找出了驅除被植入最後之作體內的木原數多病毒的關鍵，並開始展開行動。在詠唱歌曲的過程中，一方通行的肉體對魔法產生了劇烈的排斥反應，無數的傷口在他的身上迸發、鮮血如泉源般湧出。但即使如此，為了拯救最後之作，一方通行始終沒有停止詠唱。另一方面，在各方人馬的努力下，巨大的要塞伯利恆之星開始逐漸瓦解，然而面對這對自己百般不利的狀況，右方之火的臉上卻浮現出了不祥的笑容…

上条終於擊敗了右方之火，然而飄浮在空中的巨大要塞伯利恆之星也正在緩慢地從空中墜落。一旦直接撞擊地面將會造成無可挽回的巨大傷害…為了阻止這種可怕的事態發生，上条決定留在伯利恆之星上找尋減輕墜落傷害的方法。然後，他透過右方之火的靈裝與仍在沉睡狀態的茵蒂克絲相遇了。無法確定自己能夠活著離開伯利恆之星的上条在最後的最後，決定告訴茵蒂克絲自己長久以來一直藏在內心沒有告訴她的、關於上条當麻這個男人的秘密…