Ein junges Mädchen erwacht nach einem lebhaften Traum in einem Kokon. Als sie ausschlüpft, trifft sie auf geheimnisvolle, engelsgleiche Wesen, die Haibane, die ihr den Namen Rakka geben.

Die Haibane führen Rakka in die nahegelegene Stadt Guri, die von einer soliden Mauer umschlossen ist. Rakka erfährt, dass die Haibane arbeiten müssen und ihr Alltag von dem Haibane Verband streng geregelt ist.

Während Hikari Rakka den Tempel der Haibane Renmei zeigt, wird Rakka offiziell als Haibane anerkannt. Als sie etwas später im ‚Old Home‘ Reki bei der Arbeit hilft, lernt sie Kuu, eine junge Haibane, kennen.

Rakka begleitet Nemu zu ihrer Arbeit in die Bibliothek und trifft auf Sumika, eine schwangere Frau, die sehr an Rakka interessiert zu sein scheint. Nemu erzählt ihr über eine andere Gruppe von Haibane, die in einer geschlossenen Fabrik am anderen Ende der Stadt wohnen.

Trotz Rekis gutgemeinten Versicherungen, versteckt Rakka ihre Flügel vor den anderen Haibane. Als sie sich eines Tages auf einen Spaziergang befindet, bemerkt sie einen Schwarm von Krähen über sich. Die Vögel zeigen ihr den Weg zu einem Brunnen, der tief im Wald steht.

Rakka ist wieder zurück im Old Home. Da sie hohes Fieber hat, bittet Reki die Haibane Renmei um Hilfe. Von den Haibane erfährt Reki, dass Rakka ihre Ursünde abgelegt hat und einen neuen Job in der Stadt annehmen wird.

Rakka macht sich um Reki große Sorgen. Von dem Communicator erfährt sie, dass Reki keine fremde Hilfe annehmen will, obwohl sie nicht mehr viel Zeit hat. Rakka besucht die Bücherei und erfährt von Sumika von einem alten Buch.

Die Haibane bereiten sich auf das Jahresfest vor und gehen in die Stadt um Glockennüsse zu kaufen. Rakka bekommt von dem Communicator ihren neuen Namen, und erfährt mehr über die Zeichensprache der Haibane. Nach dem Jahresfest bekommt Reki von den Haibane, die in der verlassenen Fabrik leben, eine Nachricht.