Während einer Talk-Show diskutieren zwei der anwesenden Gäste über die mögliche Existenz von Vampiren. Eine der Gäste ist Mina Tepes, Herrscherin der Vampire, die den Plan hegt ihre wahre Identität zu lüften.

Nach Minas Enthüllungen ist die Existenz von Vampiren ein beliebtes Gesprächsthema. Nur High-School Schüler Akira scheint an dem Thema kein Interesse zu finden. Das ändert sich schlagartig, als sich Minas und Akiras Wege kreuzen.

Akira hat Schwierigkeiten, sich an das Leben als Werwolf zu gewöhnen. Mina beschließt, dieselbe Schule zu besuchen wie er, macht sich aber mehr Sorgen um ihre politischen Gespräche mit der Japanischen Regierung als um Akira.

Mina möchte eine Pressekonferenz geben, um die Welt über die Gründung des Bundes zu beruhigen. In letzter Minute taucht Marquis Juneau Dermailles auf, um für Sicherheit auf dieser Konferenz zu sorgen.

Akira und Yuki werden von Vampiren angegriffen. Sie können in letzter Minute von Meiren gerettet werden, die mit den Vampiren ein leichtes Spiel hat. Da sich der Ministerpräsident weigert, Minas Plan zuzustimmen, möchte Mina seinen Enkel entführen.

Akira erfährt, dass Mina den Enkel des Ministerpräsidenten entführen will, und beginnt an ihr zu zweifeln. Er schließt sich einer Gruppe an seiner Schule an, die gegen die Vampire ankämpfen wollen.

Ein Mitglied des Schülerrats wird von einer Gruppe Vampire entführt und als Geisel gehalten. Mina und Akira müssen zusammenarbeiten, um gegen die kriminellen Vampire anzukämpfen.

Einem Monat nach dem Zwischenfall in der Kapelle scheint sich die Lage in der Akademie normalisiert zu haben. Doch im Bund herrscht Panik – einige gefährliche Vampire haben den Weg zurück in die Stadt geschafft.

Der Earth Clan versucht potentielle Selbstmordattentäter aufzuspüren, die Anschläge auf das Tokioter U-Bahnnetz planen. Währenddessen versucht Mina, Akiras Fragen über die Ewigkeit zu beantworten.

Akira hat vom Davonlaufen die Nase voll und beschließt, gegen die drei Clans zu kämpfen. Zur selben Zeit ermutigt Yuki Mina mehr Vertrauen in Akiras Kräfte zu haben, und die drei Clans mit ihren eigenen Waffen zu besiegen.

Mina erfährt das schockierende Geheimnis, das sich hinter dem Vermächtnis verbirgt. Akira muß sich entscheiden, ob er bei Mina bleiben soll.