小狼(しゃおらん)一行が訪れた｢ピッフルワールド｣は、｢ドラゴンフライ｣と呼ばれる空飛ぶ乗り物が飛び交う近未来のような世界でした。まもなく開催される｢ドラゴンフライレース｣の優勝商品はなんとサクラの羽根。羽根を手に入れるため、小狼たちはレースにエントリーします。そこに、ダイドウジと名乗るレースの主催者が現れます。その人は、黒鋼(くろがね)を異世界へと送ったニホン国の姫・知世にそっくりな女性でした。

小狼(しゃおらん)、サクラ、黒鋼、ファイの4人はドラゴンフライレースの予選を勝ち抜きます。他の出場選手も、笙悟(しょうご)、龍王(りゅうおう)など、他の世界で見覚えのあるメンバーばかり。小狼は龍王と友となり親交を深め、サクラも知世と仲良くなります。しかし、このレースを何者かが妨害しようとしていることがわかります。いったい誰が、何のために…?結局疑惑は解明されないまま、本選レースが始まります。

｢ドラゴンフライレース｣決勝。小狼(しゃおらん)は自らの機体を犠牲にして、龍王(りゅうおう)の命を救いリタイアしてしまいます。何者かの干渉によってファイと黒鋼も相次ぎ脱落。小狼は干渉者の居場所をつきとめ、龍王とともにその場所へ向かいます。干渉者はレースを主催するピッフル・プリンセス・カンパニーの内部にいました。龍王の協力により、小狼は干渉者を取り押さえることに成功しますが、犯人はもう一人いました。

ピッフルワールドを発った小狼(しゃおらん)たちは、以前訪れたツァラストラ国に着きます。ここには、サクラの羽根がもう一枚残っていました。それはフェザードラゴンと呼ばれる竜の角の中にあり、取り返すのは容易ではありません。フェザードラゴンから羽根を取り戻そうとする小狼たちに、この国の空汰(そらた)は協力を申し出ます。そして｢羽根を取り戻したら、新たな奇跡を起こしてほしい｣と頼むのでした。

次元のトンネルを抜けると、そこは海でした。小狼(しゃおらん)たちは、ちょうど通りかかった漁船｢ラゴスタ号｣に助けられます。ラゴスタ号の船長はタンバル。そして機関長は小狼の養父とそっくりな藤隆少年。小狼たちはしばらくの間、乗組員として船の仕事を手伝うことになります。それぞれが役割を与えられ、船の上での生活を楽しみますが、やがてラゴスタ号は嵐に見舞われ、小狼と藤隆少年は海に投げ出されてしまいます。

小狼(しゃおらん)たちは、ずっと夜のままの不思議な世界｢城塞(じょうさい)都市ビット｣を訪れます。女王となるべき少女が即位を拒んでいるため、朝がこなくなってしまいました。少女に仕えるすももと琴子はファイに助力を頼みますが、ファイがあっさり断ったため、一行はとらわれの身となってしまいます。そして、ファイは王になるのを拒否している少女と出会います。その姿は、セレス国のチィにそっくりでした。

小狼(しゃおらん)たち一行は｢紗羅(しゃら)ノ国｣へ。しかし、次元移動が終わる瞬間に、小狼とサクラとモコナ、それと、黒鋼とファイの二組に分かれてしまいます。小狼たちは、旅芸人一座のオーナー・鈴蘭(すずらん)に拾われ｢阿修羅(あしゅら)ノ像｣に対面。同じころ、黒鋼とファイは、鈴蘭一座と対立する集団の長、蒼石(そうせき)たちが祭る神像｢夜叉(やしゃ)ノ像｣にまつわる不思議な出来事の話を聞きます。

｢阿修羅(あしゅら)ノ像｣と｢夜叉(やしゃ)ノ像｣が不思議な光に包まれます。その時、紗羅(しゃら)ノ国の上空に亀裂が走り、巨大な渦が生じます。モコナは、渦の向こうにサクラの羽根があると断言し、小狼(しゃおらん)とサクラを転送してしまいます。そして、黒鋼とファイも渦の向こうの世界へ。小狼たちが転送された先は、月夜の草原でした。そこは、阿修羅王と夜叉王とが果てしない戦いをくりひろげる戦場でした。

小狼(しゃおらん)とサクラは阿修羅(あしゅら)王に気に入られ、行動を共にします。一方、阿修羅王と敵対する夜叉(やしゃ)王の配下には、黒鋼とファイの姿がありました。月の城の戦場で、小狼の前にたちふさがる黒鋼の瞳の色は漆黒。姿かたちは同じでも、別人なのでしょうか。思い悩む小狼を、サクラはいたわります。そのころ阿修羅王は阿修羅城の池を介して、次元の魔女・侑子(ゆうこ)と謎めいた会話を交わしていました。

阿修羅(あしゅら)王の剣が夜叉(やしゃ)王を貫き、呆然(ぼうぜん)と見守る一同に向かって、阿修羅王は夜叉王の真実を告げます。阿修羅王は夜叉王をよみがえらせたいと願いますが、かないませんでした。そして、崩れ去る月の城とともに阿修羅王は最期の時を迎えます。小狼(しゃおらん)たち一行は、ふたたび紗羅(しゃら)ノ国へ転送されます。黒鋼、ファイとも再会を果たし、小狼は修羅ノ国と紗羅ノ国の謎を解きます。

小狼(しゃおらん)たちは絵本の中に転送されてしまいました。モコナ以外の4人は伝説の姫君・エメロードが使うサクラの羽根のペンが作りだす世界の中に入ってしまったのです。4人を絵本の中から現実に戻すには、サクラの羽根のペンを使って、そういう物語を描かなくてはならないのに、作者はモコナしかいません。小狼たちを助け出すため、モコナは奮闘しますが、モコナの妄想はとんでもない方向へとふくらんでしまいます。

モコナが持っていた羽根が大型トレーラーにひっかかり、そのまま持っていかれてしまいます。小狼(しゃおらん)たちは長距離バス｢ロードトレイン｣に乗り、トレーラーを追います。ロードトレインに乗り合わせた乗客は別の世界で出会ったことのある人ばかり。笙悟(しょうご)、プリメーラ、護刃(ゆずりは)、千歳(ちとせ)もそれぞれ｢わけアリ｣風で乗車しています。そんな中、護刃は小狼たちに協力を申し出ます。

小狼(しゃおらん)たちの乗ったロードトレインが武装したバイク集団に襲われます。小狼たちは撃退しますが、ロードトレインは壊れ、止まってしまいます。技術を持っていた千歳(ちとせ)の修理で、ロードトレインは翌朝発車し、小狼たちも羽根の追跡を再開。サクラの羽根は依然、先行するトレーラーにひっかかっています。トレーラーのタイヤがパンクしたため、羽根と小狼たちの距離は一気に縮まりますが…。

小狼(しゃおらん)が手にした一冊の本には、少年時代の黒鋼の悲しい記憶が刻まれていました。舞台はニホン国の諏倭(すわ)領。太郎鋼丸(黒鋼の幼名)は父母に守られ、健やかに暮らしていました。ところが、諏倭領に魔物が出没するようになり、父は領主として、母は巫女(みこ)として、それぞれ魔物と戦うこととなりました。鋼丸も、早く強くなって父母を助けたいと願います。しかし、魔物たちの力は日に日に強くなり…。

小狼(しゃおらん)がかいまみた黒鋼の過去。それは、レコルト国の図書館に保存されている｢記憶の本｣が見せたものでした。そして、その原本の表紙にはサクラの羽根が…。小狼たちはレコルト国の中央図書館へ行き、記憶の本の原本の閲覧を求めます。しかしその本は、かつて羽根の力がもたらした災いへの不安から、閲覧禁止となっていました。やむなく小狼たちは、記憶の本の原本が保管されている書庫への侵入を企てます。

レコルト国中央図書館の中で、小狼(しゃおらん)たちは、サクラの記憶に入りこんでしまいます。そこはクロウ国。かつて小狼と幸せな時間を過ごした場所ですが、もちろんその中に小狼の記憶はありません。サクラの記憶の中で、小狼はクロウ国の遺跡に出現した謎の兵と、黒鋼の母の命を奪った者とが、同じ紋章をつけていたことに気づきます。はたして彼らは何者なのか…?一行は記憶の本の原本が保管してある場所にたどりつきます。

ファイが初めて使った魔法に助けられ、小狼(しゃおらん)たちは窮地を脱します。しかし、移動した先はまだレコルト国の中。追っ手から逃れるため、一行は別の図書館の中に身を隠します。その図書館で、小狼はふたたび記憶の本を開き、黒鋼の別の過去を見ます。それは、黒鋼がニホン国の姫・知世に忠誠を誓い、愛刀・銀竜を手に入れたときの記憶でした。自ら鍛えた名刀・銀竜とひきかえに、知世が求めた五つの誓いとは…?

たどりついた国でモコナが一晩眠ると、モコナ以外の4人が小さくなってしまいました。4人がどこにも見当たらず、モコナはあわてふためきますが、この国の守り神・ケルベロスに出会ってようやく事の次第を悟ります。ケルベロスによれば、この国の｢魔の山｣に落ちてきた羽根の力で、国中の人間が小さくなってしまったというのです。もちろんその羽根はサクラの記憶。モコナは、ケルベロスとともに、魔の山へと向かいます。

モコナが一行を転送した先はナユタヤ国。かつて少女チュニャンとともに極悪非道な領主親子と戦い、サクラの羽根を取り返した国です。チュニャンと再会した小狼(しゃおらん)たちは、ナユタヤ国に新たな脅威が生じていることを知ります。夜な夜なキィシムの国の民が出没し、人々の魂を奪っていくというのです。チュニャンは、ナユタヤ国の人々とキィシムの国の民とが憎みあうことに心を痛め、町の人々を説得しようとしますが…。

ナユタヤ国が｢表｣だとすれば、キィシムの国は｢裏｣。ふたつの世界は表裏一体でした。小狼(しゃおらん)は、黒鋼、チュニャンらとともに羽根があることがわかったキィシムの国に向かいます。キィシムの国によるナユタヤ国への侵攻は、かつての領主の息子ブルガルの仕業でした。落ちてきたサクラの羽根を手に入れたブルガルが、その羽根の力でキィシムの国の民を操っていたのです。小狼は、ふたたびブルガルと対決します。

小狼(しゃおらん)たちが次に転送された世界は、近代的な都市｢ラグタイムワールド｣。一行はダウンタウンの宝石店のショウウィンドウに、サクラの羽根をあしらったブローチが飾られているのを発見します。宝石店の店主、織葉(おるは)が｢3日間は売らないでおくわ｣と約束してくれたため、一行は仕事を探し始めます。サクラも｢おしごと紹介センター｣で仕事を紹介してもらい、ウェイトレスや運転手として働こうとしますが…。

小狼(しゃおらん)たち一行が転送された先は、どこかの国の空の上。そのまま落ちてあわやという瞬間、何かの力で一行はふわりと浮きました。国の名は｢タオ｣。国全体を｢僊力(センリキ)｣という力が包み、ここにいる人は僊力を使うことができるといいます。首都・崑崙(こんろん)で、モコナは羽根の波動をキャッチ。羽根はカオスという名の王が暮らす城にあるようです。一行は城に向かい羽王カオスと対面します。

羽王カオスからもらった羽根によりよみがえったサクラの記憶。それは、幼いころにカオスと出会い、将来ともに旅をする約束をした記憶でした。カオスはサクラに約束を果たそうと迫ります。一方、怪鳥・玄鶴の翼がサクラの羽根でできていると教えられた小狼(しゃおらん)たちは、玄鶴の住む山へ。しかし、山中で三人は離れ離れになり、小狼は星史郎と、黒鋼は父と、ファイはセレス国で封印したアシュラ王とそれぞれ対決します。

羽王カオスと戦い、強大な力の前に敗れ去った黒鋼とファイ。ひとり残った小狼(しゃおらん)は愛剣・緋炎(ひえん)を手にして必死に戦いますが、ついに力尽き、倒れます。三人との戦いに勝利したカオスは、ふたたびサクラを旅へと誘います。しかし、サクラがそれを拒否したため、彼女を自分の城に連れて行ってしまいます。カオスとの圧倒的な力の差を見せつけられた小狼は動揺し、サクラをカオスの手に委ねようしますが…。

ファイの助言によって迷いが晴れ、サクラを取り戻す決意を固めた小狼(しゃおらん)は、黒鋼の刀｢蒼氷(そうひ)｣を借りて、ふたたび剣の修行に励みます。一方、ファイとモコナは羽王カオスの居城である崑崙(こんろん)城に忍び込み、サクラのいる部屋までたどり着きますが、そこにはカオスの姿がありました。カオスは、ファイとモコナに｢サクラを返して欲しければ明日の戦いで私に勝て｣と、小狼あての伝言を託します。

いま一度羽王カオスとの戦いに臨む小狼(しゃおらん)。片手に黒鋼の名刀・蒼氷(そうひ)、もう片方の手には、この国一番の刀かじ・桃矢(とうや)と雪兎(ゆきと)が鍛えなおした緋炎(ひえん)を持ち、二刀流でカオスに挑みます。小狼の力を信じて見守る黒鋼、ファイ、モコナ。そして、サクラは…。旅の目的は果たされるのでしょうか。｢ツバサ・クロニクル｣最終章。