魔神之子身份暴露的奥村燐，在正十字骑士团雾隐修拉的监视下，继承魔神能力的奥村燐开始了特殊修行，目的是熟练控制“青炎”的出现与消失。可就在二人专注于训练中时，修拉突然接获了来自学园方面的联络，对方表示封印在最深处的秘宝“不净王之左眼”居然被盗走了！得知此事，修拉与燐火速赶往现场追寻犯人的踪迹。

为了扶持保护不净王的右眼而被派遣到京都的增援部队，奥村燐一行人前往京都，并下榻在胜吕竜士家经营的老旅馆。面对危机，明陀宗的现任首领胜吕竜士的父亲达摩依然选择了回避，对此胜吕竜士对自己的父亲有诸多的抱怨。另一方面，驱魔塾的学生们对奥村燐也有所畏惧，此时向奥村燐搭话的，是胜吕竜士的父亲达摩。

胜吕对于父亲的怨气与日俱增。三轮子猫丸因奥村燐魔神私生子的身份而十分畏惧他，而另一方面，杜山诗惠美因为觉得自己笨手笨脚无法帮助到大家而感到苦恼。明陀宗当家被召集集会，企图找出袭击不净王右眼的叛徒，胜吕达摩谜一般的举动被大家怀疑。

背叛明陀宗的人是谁，首领不在的情况下，各个成员发生了争执，最终没有得到结论。因为父亲被怀疑，胜吕龙士感到气愤，独自前往力求寻求父亲的清白时目睹到了志摩柔造的奇怪举动。而更加可疑的是在胜吕龙士后面到达的...。听闻骚动后，奥村燐和修拉同时前往，面对事态，燐做出了意想不到的举动。

在藤堂三郎太和宝生蝮蛇的同谋下，“不净王的右眼”被夺走了。在京都寻找不净王左眼的奥村雪男等人也回去了，商讨如何夺回不净王的左眼和右眼。另一方面，奥村燐和胜吕发生冲突，在众人面前亮出了青火，被抓入了牢房。奥村磷的身份被驱魔师们知道了，在胡乱中，修拉收到了达磨交给奥村燐的信。

因为降魔剑倶利伽罗的缘故，燐和雪男的养父藤本狮郎和达摩相遇了，这段故事随着达摩给奥村燐的信公开了。达摩为了夺回不净王的右眼，追赶着宝生蝮和藤堂前往明陀宗的据点降魔堂，连绵不断被继承下来的明陀宗的秘密被揭开了。

因为藤堂的计谋，不净王得以复活。而随后藤堂从达磨处夺走了使魔伽楼罗更是增添了力量。达磨将希望托付给了奥村燐，但奥村燐却因为内心的恐惧而无法拔出降魔剑。正在沮丧时，梅菲斯特突然现身告诉奥村燐处刑的决定。知道了不净王的事情以及奥村燐的遭遇后，胜吕等人采取了行动。

不净王的瘴气遍布街道，驱魔师们也展开了对不净王的对抗。奥村燐知晓同伴们对自己的思念后逃出了牢房，并和胜吕等人一起前往深山，在那里发现了倒下的达磨。另一方面，奥村雪男遇到了藤堂，藤堂压倒性的力量使得雪男陷入了苦战之中，而藤堂所提及的关于家庭以及奥村燐的话题更使得雪男的内心产生了动摇。

我真的讨厌哥哥吗？雪男在心中不断质问自己，藤堂的话使得雪男产生了激烈的动摇，回忆起了和奥村燐小时候的事情。胜吕从达磨处继承了打倒不净王的火焰，并以孢子囊为攻击目标和奥村燐一同前进。为了呼唤救援而在山中奔跑的廉造和猫丸，奋力营救达磨的诗惠美和出云，面对眼前的事态，大伙心中都抱着不安。

孢子破裂了，不净王的全貌也暴露在了人们的面前。瘴气在胜吕布下的结界中翻涌着，但是胜吕依然打算拼命忍受去维持住结界，但是胜吕的极限将近。自己被养父所救的意义是什么，无法拔出降魔剑的奥村燐质问自己。而另一方面，柔造在千钧一发之际解救了雪男，藤堂向柔造发起了攻击，此时，奥村雪男想到了一个作战方案。

奥村燐终于拔出了降魔剑。但是，不净王压倒性的力量却使得奥村燐不能够战胜。而最终，胜吕的体力也耗尽了，布下的结界崩溃。如果瘴气满布到京都的街道，会给居住在京都的人们带来巨大的伤害。在绝望之中，奥村燐的面前出现了乌枢沙摩。而另一方面，被奥村雪男所打倒的藤堂，又再次站了起来。

不净王的瘴气被青涩的火焰净化了，蓝色的火焰在空中横扫，让人想起了“青之夜”，但是和“青之夜”相比却有着截然不同的结局。因为不净王事件缠身而产生了动荡的人们，在骚乱解决后终于迎来了新的局面。虽然奥村燐是撒旦的私生子，但依然以成为驱魔是为目标。对于奥村燐和奥村雪男这对兄弟而言，前方还将面临着诸多的困难。

作为魔神的私生子出生，以驱魔师为目标的少年奥村磷，接受了因能看到恶魔而痛苦的同班同学·醐醍院诚的咨询。试着向和磷一样在驱魔塾上学的候补生胜吕龙士询问让恶魔看不见的方法，也找不到解决方法。在这种情况下，正十字学园的理事长、正十字骑士团的日本支部长梅菲斯特·费雷斯被邀请去吃晚饭……

燐的双胞胎弟弟，同时也是中一级驱魔师的奥村雪男被召集参加正十字骑士团的上级会议。会议中，他被问起让「不净王」复活的主谋藤堂三郎太的相关情报。雪男对会议庄严的氛围抱持疑念，并回想起死去的养父・藤本狮郎过去讲过的话。另一方面，候补生们被指派进行驱除「厕所里的茧子同学」的任务，但神木出云却因为某件事而对杜山诗绘美有所芥蒂。

学园祭准备期间的正十字学园变得热闹非凡。志摩廉造和燐为了寻找能一起参加音乐晚会的舞伴而四处奔走，然而却都被拒绝了。不死心的燐决定去邀请出云，但也被她以一年一次的驱魔师认定考试即将到来为由拒绝了。正当志摩和燐意志消沉时，学园插班考试合格、成为了他们的同学的诗绘美出现在他们的面前……

亚瑟·A·安洁尔和雷霆逮到了潜伏于骑士团内的间谍，并得知啓明结社光明会为实行某个计划打算绑架某个人物。然而，距离实行时间已经迫在眉睫。得知这项消息后，雾隐修罗立刻召集候补生集合。这个时候，出云正与宝音无进行对峙。面对拿着老旧人偶的宝，出云的怒火爆发了……

由于光之王路西法的宣战，正十字骑士团的各个分支陷入混乱。与此同时，雪男、凛和其他学员出发前往出云的家乡岛根县，以夺回出云和志摩。出云被绑架并被囚禁在光明会的远东研究所中。当出云醒来时，志摩穿着光明会制服出现在他面前。此外，一个与出云有着深厚渊源的人物的浮出水面。

被宝召唤出来的出云的使魔馔津狐神道出了稻生这片土地与神木家之间的过去……神木家的当主．玉云继承了自古脉脉相传的巫女血统，并肩负镇压九尾狐的重责大任。而她的女儿正是出云和月云。和虽具备身为巫女的强大神通力，但私生活却十分不可靠且自由奔放的母亲，以及和年幼的妹妹一起生活的出云的日常，因为某天出现在这片土地的「稻生光明财团」的活动而渐渐失序。

在稻生观光都市化计划的台面下，啓明结社正缓缓侵蚀着这片土地。燐等人从馔口中得知出云的过去后，便动身前往推测是啓明结社地下研究所入口的稻生和平乡。另一方面在研究所，出云被带往外道院米迦勒所在的房间准备进行精密检查。她在那里制造骚动，并召唤保和馔试图逃走。然而他们却在以地面为目标狂奔的过程中被志摩阻挡了去路。

仰慕路西斐尔的外道院为了拿出圣灵药的研究成果而展开了下一步行动。在外道院的策略下，燐一行人全被一个一个拆散。一行人在地下设施的货柜中与巨大的异形尸人展开对峙。但燐因为得知尸人是被恶魔寄生的人类而对挥刀感到犹豫。而雪男、胜吕、诗绘美及子猫丸也即将独自面对战斗……

燐等人成功破坏货柜并再次集合。然而，外道院却派出肥大化的膨胀尸人对众人展开袭击。外道院表示极东研究所是进行圣灵药实验的圣域，从他口中道出的稻生和平乡的真相使众人感到愤怒。这时准备接受九尾移植手术的出云出现了。燐为了拯救出云手持降魔剑飞奔向前。他打飞了企图阻止他的志摩，并朝向出云伸出手……

出云在九尾强制附身、并展现出压倒性力量的状况下，竭尽全力地将求救传达给了燐，他驱除膨胀尸人，并来到外道院面前。外道院因为这出乎意料的状况感到混乱及焦虑，他为了争取时间，将脑筋动到了大量的尸人身上。赶至现场的雪男等人也加入战局。而此刻的出云眼看即将被不愿服从也不愿与任何人亲近的九尾的疯狂所吞噬。

因为玉云的拯救，使出云等人成功摆脱了启明结社的威胁。在正十字骑士团镇压稻生后，一连串骚动终于落幕。然而，志摩却以启明结社一員的身分离去了。面对从京都外派所前来支援的志摩的哥哥柔造及金造，胜吕正打算针对志摩其实是启明结社间谍的事向两人说明，但他反而从柔造口中得知了某个惊人的真相。

原以为已和众人分道扬镳却又再次回来的志摩，雷霆对他展开的审问，以及意图对抗路西斐尔的梅菲斯特內心的盘算。各方事态皆开始发生变化。雪男虽然没有将他在启明结社的地下设施中遇见路西斐尔的事告诉任何人，但志摩却直接向他点明了两人曾见到面的事实。志摩向雪男提出忠告，建议他「应该找人商量」，却反而使雪男的內心变得越来越不安。某天，在梅菲斯特的安排下，燐等人前往温泉渡假会馆以消解前些日子出任务时的辛劳。