茨城エリアでの「パープルシャドウ」とのバトルに辛勝した拓海は、ハチロクの整備が完了するまでの間を使って埼玉県・定峰峠にやってきた。樹のたっての願いもあり、この地で開催される公道レースを見学しようというのだ。そんなふたりの前に拓海と啓介を名乗るニセ「プロジェクトD」のふたり組が出現。拓海は相手にするつもりはなかったのだが、偽者が自分の名を使って女の子をナンパしていると聞き、真相を究明しようと決心する。

ニセ「プロジェクトD」騒ぎも一段落し、胸を撫で下ろしていた拓海に、上原美佳と名乗る女の子から連絡があった。拓海を偽者と思い込んで手を上げてしまったことを謝りたいというのだ。奇妙な縁で知り合ったふたりは、ぎこちないながらも互いを意識するようになっていく。一方、「プロジェクトD」の神奈川エリア遠征を聞きつけた地元の走り屋たちは、「サイドワインダー」のリーダー・北条豪を中心にして対抗策を立てつつあった。

神奈川エリアでの最初の対戦相手は「チーム246」。ヒルクライム対決では、ゴール間際のタイトコーナーで啓介が飛び出し、「プロジェクトD」が勝利をもぎ取った。続くダウンヒルバトルに出場する大宮は、サーキット仕込みのブレーキング技術を発揮して先行逃げ切りを狙う。すると拓海はブラインドアタックで大宮の背後に接近。コーナーへの侵入直前にヘッドライトを点灯させ、相手のブレーキングのタイミングをずらす作戦に打って出る。

「チーム246」を下した「プロジェクトD」は長尾峠に移動。その地をホームコースとする「レーシングチームカタギリストリートバージョン(R・TカタギリS・V)」との対決に挑むこととなった。拓海の対戦相手となった小柏カイは、いろは坂での敗北のリベンジを望んでおり、後追いのポジションからハチロクを追撃する。勝負は道幅こそ狭いものの、そこそこアクセルを踏める後半戦。そこまでは状況は変化しないと思われたが……。

ヒルクライムに臨む啓介の対戦相手は皆川。プロドライバーの彼は公道レーサーに負けるわけにいかず、サーキットで培ったタイヤマネージメント技術を活かした消耗戦で挑む。だが皆川の読みは外れ、先にタイヤが悲鳴を上げたのは彼のスープラだった。実は密かに涼介の特訓をこなしていた啓介は、茨城エリアで見せた絶妙なアクセルワークに続いて、想定しうるあらゆる条件下でレース全体を俯（ふかん）瞰するというペース配分を体得していたのだ。

七曲りでの「チーム・スパイラル」戦はコースに濃い霧が発生して視界を妨げる悪コンディション。一切の感情を廃してマシンの挙動に従う「ゼロ理論」の使い手である池田もこの霧には閉口し、恐怖心からアクセルを開けるのを躊躇するほどだった。一方、啓介は霧など意に介さずにアクセルを踏み込んでいく。啓介は「ゼロ理論」では計り知れない駆け引きを考え出し、視界の効かないなかでイチかバチかの賭けに挑もうとしていた。

地元ドライバーに「白い悪魔」と恐れられる濃霧を逆手に啓介がヒルクライムを完勝。ダウンヒルも拓海が視界不良のなか大差で奥山を下し、七曲りでの勝負は「プロジェクトD」が物にする。だが涼介には勝利を祝う暇がなかった。香織という名の女性を互いに愛し、彼女の死のショックから「死神」と呼ばれるようになった男――北条凛との命がけのバトルを控えていたのだ。そして、奇しくも香織の命日、涼介と凛はターンパイクに姿を現した。

涼介と凛のバトルを偶然見かけた池田が猛追する前で、ついに凛が勝負を仕掛けた。コーナーへの突入直後のFC3Sのリアに、BNR32の鼻先をぶつけたのだ。香織の死を受け入れられない凛は、この勝負で自分か涼介のどちらかが命を落としても構わないと考えていたのである。しかし「プロジェクトD」という夢を完成させるために涼介は負けるわけにいかず、天性の感覚とクレバー過ぎる知性を駆使して凛の一撃をかわしてみせた。

一度避けられたくらいで凛の攻撃が終わるはずもなく、コーナーの途中でBNR32をFC3Sの右横に付け、アウト側に押しやろうとする。だが今度も啓介は冷静な判断力を発揮し、アウト側の路肩をバンク代わりに窮地を脱出した。繰り返す死闘を目の当たりに追走する池田はBNR32の不安定な挙動に気づく。バトルに固執するあまり、タイヤが消耗してしまったのだ。このままではコーナーはおろか減速もできないが、それでも凛はバトルを止めようとしなかった。

タイヤのグリップが完全になくなったBNR32はスピードを落とせないまま、ゴール地点の料金所に向かっていく。このままでは料金所に激突すると思われた矢先、意を決した涼介がFC3SをBNR32の前に出し、ブレーキ役を買って出た。さらに池田のZ33も手を貸し、2 台がかりの制動でついにBNR32は停止。大事故は未然に防がれたのだった。そして窮地から脱した凛は、涼介に対する負の感情がいつの間にか消え去っていることに気づいた。

神奈川エリアでの最終戦。群馬からは「スピードスターズ」の面々が応援に駆け付け、これまで「プロジェクトD」に敗れた走り屋たちもバトルの行方を見定めるべく、椿ラインに集結した。第一戦はヒルクライムバトルであり、「サイドワインダー」のリーダー・北条豪は先行でのスプリント勝負を挑む。これまでの「プロジェクトD」の動向を緻密に分析した参謀役の久保によれば、啓介の走りは既に攻略済みだというのだが……。

バトル直前、凛から「楽しめ」とのアドバイスを受けた豪だったが、啓介との勝負を楽しんでいる余裕はなかった。1 本目で勝負を決めようと先行で臨み、自己レコードを2 秒も短縮する会心の走りを見せても、啓介を振り切ることができなかったのだ。これにはさしもの豪もモチベーションを失い、後追いの2 本目ではついていくのがやっとの状態。だが前を走る啓介のドライビングが、豪の中で失われていた何かを思い出させることになった。

勝敗に固執するあまり、豪が見失っていたのは走ることの楽しさだった。気持ちよさそうにコーナーを通過していく啓介の走りが、ドライビングの基本を豪に気づかせたのだ。モチベーションを回復した豪は啓介を猛追撃し、2 台の差はほとんどないまま、勝負は後半セクションへ。しかしタイヤのマネージメント能力の差が決め手となり、バトルは啓介が制する。それでも豪はこれまで感じたことのない充実感に、満足げな表情を浮かべていた。