Michelangelo freundet sich über eine Social-Network-Seite mit seinem Karate-Idol Chris Bradford an. Damit will er beweisen, dass auch die Turtles mit Menschen befreundet sein können. Doch was er nicht weiß: Bradford ist Teil von Shredders Team...

Donatello hat es satt mit einem einfachen Holzstab gegen die technologisch fortgeschrittenen Kraang zu kämpfen. Deshalb baut er ‚Metalhead‘, einen ferngesteuerten Turtle-Roboter, mit dem er sich gegen die Technologie gewappnet fühlt.

April bekommt eine Warnung von ihrem Vater, der von den Kraang verschleppt worden ist. April bricht zusammen mit den Turtles auf, um ihn zu retten. Sie müssen unbedingt verhindern, dass die Kraang eine Mutagen-Bombe in der Stadt entzünden.

Michelangelo hat einen neuen Freund gefunden, der mutierte Alligator Leatherhead, der ungewöhnliche Kraang-Technologie besitzt. Die anderen wissen nicht so recht, ob sie dem neuen trauen können.

Als Aprils Schulprojekt die Aufmerksamkeit der Kraang auf sich zieht, müssen die Turtles ihnen eine Lehrstunde verpassen.

Während die Turtles versuchen, einen Invasionsplan der Kraang zu vereiteln, werden sie von einer riesigen, unzerstörbaren Kakerlake verfolgt.

Shredder beauftragt Karai damit, April zu entführen. Und da die Turtles verhindern müssen, dass die Kraang das Wasser in New York vergiften, können sie April nicht helfen...

The turtles engage in a difficult battle, as they make a desperate assault on TCRI to shut down the Kraang portal.