Raphael rastet aus als ein New Yorker namens Vic ihn beschimpft. Als Vic die Turtles mit seinem Handy filmt, müssen die vier jungen Helden ihn aufspüren, um zu verhindern, dass ihr Schatten-Dasein publik gemacht wird.

Die Turtles müssen ihr Zuhause in der New Yorker Unterwelt vor Chris Bradford beschützen als er versucht das Kanalisationssystem mit einem gefährlichen Giftstoff zu versetzen.

Weil er Raphs ständige Kritik satt hat, überlässt Leo seinem Bruder die Rolle als Anführer. Kurz darauf lernt er ein wunderschönes, aber auch gefährliches Ninja-Mädchen kennen.

Während die Turtles versuchen, einen Invasionsplan der Kraang zu vereiteln, werden sie von einer riesigen, unzerstörbaren Kakerlake verfolgt.

Als Shredder den Plan ausheckt, eine furchterregende Mutantenarmee aufzustellen, lassen sich die Turtles notgedrungen von Pulverizer helfen, der als neuester Rekrut des Foot Clans Informationen liefern kann...