21世紀中盤、温暖化に伴う海面上昇により、人類は地上での版図を大きく失った。その混乱に呼応するかのように世界各地に現れた「霧の艦隊」にすべての海域を封鎖され、人類は 疲弊の一途をたどっていた―。士官候補生・千早群像の前に現れた「霧の艦隊」の潜水艦「イ401」。敵であるはずの「イ401」、そのメンタルモデル「イオナ」との出会いは彼に、そして人類に何をもたらすのか…?
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イ401/イオナとの出会いから2年。イ401の艦長となった群像は、海洋技術総合学院の同級生たちをクルーに迎え、日本政府の依頼を受けて佐世保から横須賀に向かう。行手を遮るのは、台風11号の目に居座る霧の重巡洋艦タカオ。台風とともに移動するタカオは、スペック上あり得ないほど広大な索敵範囲を示し、確実に401のデコイを削る。追い込まれた群像は、タカオとの勝負を選択するが…!
タカオを退け、横須賀に入港するイ401。日本政府が開発した対「霧」用の秘密兵器「振動弾頭」のサンプルを積み込むためだ。積込みと補給の間、イオナを伴い街へ出る群像。「霧」との戦いによる犠牲者の慰霊碑を訪れた2人は、陸軍の部隊に囲まれる。次期首相とも目される大物政治家・北良寛の差し金であった。イ401を政府に返還するよう求める北との息詰まる会談の最中、突如横須賀を砲弾が襲う!
横須賀を襲った砲弾は、霧の大戦艦級・キリシマとハルナからのものであった。陸地への被害を防ぐため、急遽出港したイ401は、横須賀港を覆う防護壁の内部での決戦を挑む。2隻の大戦艦級による大火力の砲撃をかいくぐり、その裏をかく作戦を繰り出す401に、キリシマとハルナはイ401の「変化」を感じ取る。全砲門を開いて攻撃を仕掛ける2隻に、群像は「裏の裏をかく」最期の一手を繰り出す!
イ401に沈められたキリシマとハルナ。艦体を失い、メンタルモデルの身体だけになったハルナと、メンタルモデルすら失いユニオンコアだけになったキリシマは、不思議な少女・刑部蒔絵に拾われる。目覚めたハルナとキリシマは人間(とクマのぬいぐるみ)のフリをしながら様子を伺うが、蒔絵の父・刑部博士が人類の対「霧」最終兵器・振動弾頭を開発した人物であることを知り、その開発データを回収に向かうが…!?
刑部博士から「蒔絵の友だちになって欲しい」と頼まれたハルナとキリシマ。デザインチャイルドとして生まれ、「振動弾頭」を開発した蒔絵の寝顔に、言い知れぬ想いを抱く。そんな中、蒔絵が霧の手に落ちることを危ぶんだ上陰次官補の手の特殊部隊が刑部邸を襲う。蒔絵を守るため、特殊部隊に立ち向かうハルナ。しかしハルナが霧であることを知った蒔絵はその手を離れ、ふたりの想いはすれ違う。
刑部邸で救出した蒔絵・ハルナ・キリシマを載せ、イ401は大戦艦・ヒュウガのメンタルモデルが管理する秘密の母港・硫黄島へ向かう。だが、入港した彼らを待ち受けていたのは、重巡洋艦タカオだった!振動弾頭をアメリカに輸送するため、修理と補給にいそしむ一行は、メンタルモデル同士、あるいは人とメンタルモデルとのコミュニケーションを通して何かを学んでいくが…。
硫黄島はコンゴウ率いる霧の東洋方面第一巡航艦隊に包囲された。「君と話がしたい。」群像は旗艦・コンゴウのメンタルモデルを硫黄島に招く。マヤを伴い上陸したコンゴウは、イオナやヒュウガ、自らの艦体から出奔したタカオ、ハルナたちの現在を垣間みる。「全ての原因は千早群像にある。」兵器である自分たちに起きつつある「変化」を受け入れられないコンゴウは、群像の抹殺とイ401の撃滅を決意する。
硫黄島に降り注ぐ、ミサイルの雨。コンゴウ率いる霧の東洋方面艦隊による猛攻を、メンタルモデルたちが力を合わせて凌ぐ。ヒュウガはイオナへの愛のため。ハルナ、キリシマは蒔絵を守るため。そしてタカオもまた、群像への愛を覚え、イ401を逃がすため、闘いに参じる。メンタルモデルたちの協力を得て401は包囲網を突破するが、追いすがるコンゴウの手が401に伸びる!
コンゴウの手を逃れ、タカオたちとの合流を目指すイ401を急襲した2発の侵食魚雷。イオナの姉妹、イ400とイ402からの攻撃であった。魚雷に仕込まれた特殊プログラムにより、船体の被害を回復できずに沈みゆく401。ヒュウガたちの捜索も空しく、2人きりの艦内で、弱っていく群像を見たイオナは…。ようやく401の救難信号を掴まえたタカオが目にしたものは…!!
タカオの献身により復活、装いも改めた401はアメリカを目指し、400・402がそれを追う。ハワイ沖で向かい合う姉妹たち。新しい艦体を得、5人のメンタルモデルを載せ、群像たち人間の戦略も併せ持つ401は、姉妹艦2隻を圧倒する。「私はあなたたちを沈めたくない」。イオナの言葉は空しく波間を漂う。一方、400と402に艦隊旗艦を解任され、拘束されていたコンゴウは…。
401の行く手を塞いだ霧のアメリカ太平洋方面艦隊を一撃で吹き飛ばしたのは、マヤを失い、感情を暴走させたコンゴウだった。かつてマヤだったものを取り込み、麾下の軽巡洋艦たちを取り込んだコンゴウは、自らも危ういほどの巨大なエネルギーを抱え401に襲いかかる。「私が…行く。」荒ぶるコンゴウに向かい、イオナはメンタルモデルの身ひとつで飛び込んでいく。
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