ツインテールをこよなく愛する高校生・観束総ニが、幼馴染みの津辺愛香と陽月学園の入学式の日に、異世界からやってきた謎の女性・トゥアールと出会う。 トゥアールは総ニに「あるもの」を付けさせようと必死に説得する。一方、地球にエレメリアンという怪人たちが襲ってきた！　「属性力」を奪いにやってきたこの怪人たちが狙うのは!?　総二たちは地球のピンチを守ることができるのか!?

トゥアールから受け取った「テイルギア」でテイルレッドに変身し、無事エレメリアン・リザドギルディを退けた総二。テイルギアやエレメリアンの説明を始めたトゥアールは、今後も侵攻してくるであろうアルティメギルたちに対抗するべく、秘密基地を設置することを提案する。その頃、リザドギルディを失ったアルティメギルたちは、地球侵攻最大の障害・テイルレッドへの対策を着々と進めていた……！

テイルレッドを苦しめたフォクスギルディに対し、属性玉（エレメーラオーブ）を駆使して打ち破ったテイルブルー・愛香。彼女らは「ツインテイルズ」と名乗り、タッグを組んでアルティメギルに快勝を続けていた。仲間を次々と失うことに業を煮やしたドラグギルディは、ついに自らツインテイルズと対峙し、テイルレッドと世界をツインテールで二分する激闘を繰り広げる！　その勝負の行方は……。

ツインテイルズにドラグギルディが破れ、地球を侵略していたアルティメギルたちの戦力はほぼ壊滅した。その穴を埋めるべく、クラーケギルディとリヴァイアギルディの二体がやってくる。そんなことを知る由もない総二たちは新設されたツインテール部で次の戦いに備えていると、生徒会長の神堂慧理那が視察に訪れる。彼女は常人には見えないはずのテイルブレスに気が付くが――。

新たなテイルブレスを装着した慧理那はテイルイエローへと変身し、ツインテイルズの一員として戦場に立った！　だが意気込み空しく、まともな攻撃さえ放てずに一同は戸惑う。そして慧理那がテイルブレスを返上しながら語ったのは、「本当はツインテールが嫌いで、憎んでさえいる」という驚愕の真実であった。それでも総二は慧理那のツインテールへの想いを信じ、彼女を特訓へと連れ出す！

特訓の甲斐あって実力を発揮したテイルイエローは、テイルブルーと共にクラーケギルディ、リヴァイアギルディを打ち破った。そんな折、力を使い果たした二人とテイルレッドの前に、漆黒の少女が現れる。彼女の名はイースナ、またの名をダークグラスパーと言い、アルティメギルの側につく人間であった！　突如として現れた彼女の目的は一体何なのか!?

テイルイエローとして仲間になった慧理那は、総二たちに対し距離感を感じ不安に思っていた。その不安を払拭させるべく、トゥアールが「あるもの」を購入して総二にプレゼントするよう提案。はりきる慧理那だが、老兵・オウルギルディが彼女に狙いを定める。しかも、 慧理那の母・慧夢が、縁談を進めようとし……!?　その頃、ダークグラスパー・イースナの侵略は、静かに進んでいた……。

巷を賑わす眼鏡系アイドル・善沙闇子。それはイースナの仮の姿であり、アイドル活動こそが彼女の侵略方法だった！　闇子の正体に気付いた総二は危機感を募らせ、ツインテイルズの面々と作戦を立てることに。闇子のライブ会場に踏み込んだツインテイルズは、ついにダークグラスパーと対峙する。そこで語られる、恐るべき目的とは!?　　ツインテールVS眼鏡の激闘の幕が開く！

テイルレッドは、テイルブルー、テイルイエローと力を合わせ、ダークグラスパーを退けた。しかし、去り際に隙を突かれ総二のファーストキスをイースナに奪われ、憤る愛香たち。そんな折、ドラグギルディと同等の実力を持つアルティメギル最強の剣士・スパイダギルディが出現。苦戦するツインテイルズだが、何とかその場はしのいだ。翌朝、総二は目を覚ますと、テイルレッドの姿に。またいつものことかと思いきや……!?

男の身体に戻れなくなってしまった総二！　トゥアールが検査をするも手掛かりは掴めず、しばらくソーラ・ミートゥカとして学校に通うことに。そこにスパイダギルディ配下のワームギルディが現れ、ソーラ（総二）はテイルレッドに変身して一対一の勝負を挑むも、実力を発揮できずまさかの苦戦を強いられる。その様子を見ていた宿敵ダークグラスパーにすら落胆され、ソーラは深く傷つく。ソーラは元に戻れるのだろうか……。

幹部クラスでないエレメリアンにもまるで歯が立たなかったソーラはツインテイルズの面々に支えられ、自らのツインテールと向き合うことに。そこへスパイダギルディ改めアラクネギルディがテイルレッドを討たんと姿を現した。テイルブルーとテイルイエローは、ソーラを守るべく死闘を繰り広げる。だが、健闘もむなしくアラクネギルディの前に倒れる二人。絶体絶命のツインテイルズの運命やいかに！？