突如蔓延した未知のウイルスにより、世界は破滅を迎えた…!!生き残った少年少女は、地の底より現れた吸血鬼に連れ去られていった。――それから４年後。「百夜孤児院」の家族と一緒に、吸血鬼の都市「サングィネム」で暮らす、優一郎とミカエラ。自分たちの血を奪い、家畜同然に扱う吸血鬼たちに、優一郎は反感を抱くが…。

優一郎が吸血鬼の世界から脱出し、４年の歳月が流れた。日本帝鬼軍へと入隊した優一郎だが、吸血鬼への強い恨みが先行し、命令違反を犯してしまう…。謹慎処分を受け、第二渋谷高校に通うことになるが、与えられた条件は「友だちを作ること」。軍の監視官である柊シノアが見張る中、優一郎は学園生活に馴染めず苦戦する…。

念願の「吸血鬼殲滅部隊」に配属された優一郎だが、未だ高校へ通う生活に不満を募らせていた。そんな中、同級生が「開かずの間」と呼ばれる立ち入り禁止区域に入ってしまう。「旧渋谷地下神殿」――そこは未熟者が入ると、鬼に取り憑かれるという。優一郎は同級生を救い、そして力を得るべく、自ら修練の地へ進入する…!!

サングィネムで優一郎を庇い、命を落としたと思われたミカエラは、なんと生きていた！一体彼に何が起きたのか!?秘められた真実が明らかに…!!一方、優一郎と与一は共に吸血鬼殲滅部隊「月鬼ノ組」の研修生となる。だが、自己紹介も十分に行えないまま、優一郎は同じ研修生の君月と衝突。転入早々、波乱を巻き起こすのだった…。

評議会の決定で、吸血鬼たちはついに日本帝鬼軍殲滅へ動き出した。一方、日本帝鬼軍本部も吸血鬼たちの動きを察知し、対策会議を設けていた。様々な思惑が交錯する中、優一郎たちは鬼呪装備契約のための訓練に励む。なかなか進展しない訓練に業を煮やした優一郎は、グレンに直談判。鬼呪装備契約の約束を取り付けるが…。

最上位の鬼を封印した『黒鬼』シリーズとの、契約の儀を開始した優一郎、君月、与一の３人。武器を抜いた瞬間、鬼は優一郎たちの心の「最も脆い部分」を攻撃し始める。打ち勝って力を得るか、負けて鬼に体を乗っ取られてしまうか!?それぞれの精神世界で、鬼と契約者との戦いが始まった。３人は無事、契約に成功できるか…!?

見事、最上位の『黒鬼』シリーズを手に入れた優一郎は、シノア、与一、君月らと組み、初の任務へと赴くこととなった。そんなシノア率いる分隊に、新たな仲間が配属された。その名は三宮三葉。13歳のころから殲滅部隊にいるという彼女だが、新人だらけの部隊に配属されることに反発。とりわけ優一郎と衝突を繰り返すが…。

シノア分隊の初任務、原宿での吸血鬼奇襲作戦が遂に決行される！向かった先で優一郎たちが見たものは、家畜の服を着せられ、生きる気力を失った多くの人間だった。かつての自分の境遇を思い出し、復讐の念を燃やす優一郎。果たして、４年をかけて身につけた彼の力は吸血鬼に通用するのか!?優一郎の訓練の成果が、今、試される。

原宿での任務を終えた優一郎たちは、最終目的地の新宿へと到着する。だが防御壁を築き安全だったはずの新宿は、吸血鬼の襲撃を受け戦場と化す！シノア隊もすぐさま戦線に加わり、新宿攻防戦は激しさを増していく！時を同じくして新宿へと降り立つミカエラ。吸血鬼となったミカエラは、優一郎との再会だけを願い剣を抜くが…。

熾烈を極める新宿攻防戦。戦況はめまぐるしく変化し、帝鬼軍は次第に劣勢に追い込まれていく。黒鬼装備を持つ優一郎たちの参戦もあったが、希望を打ち消すかのように、第七位始祖フェリド・バートリー率いる吸血鬼主力部隊が動き出す！その主力部隊にはミカエラの姿もあった。迎え撃つは、吸血鬼殲滅部隊月鬼ノ組グレン隊！

日本帝鬼軍と吸血鬼の新宿攻防戦は終結。だが、未だ多くの謎が残されていた。戦場で異形の姿へ変貌した優一郎。その恐るべき力の正体とは!?一方、何かを知りながらも隠すグレン。吸血鬼になっても、優一郎を救いたいと願うミカエラ。優一郎の暴走を目の当たりにした仲間たち。死闘の末に、それぞれを待ち受ける運命とは…!?