突如蔓延した未知のウイルスにより、世界は破滅を迎えた…!!生き残った少年少女は、地の底より現れた吸血鬼に連れ去られていった。――それから４年後。「百夜孤児院」の家族と一緒に、吸血鬼の都市「サングィネム」で暮らす、優一郎とミカエラ。自分たちの血を奪い、家畜同然に扱う吸血鬼たちに、優一郎は反感を抱くが…。

優一郎が吸血鬼の世界から脱出し、４年の歳月が流れた。日本帝鬼軍へと入隊した優一郎だが、吸血鬼への強い恨みが先行し、命令違反を犯してしまう…。謹慎処分を受け、第二渋谷高校に通うことになるが、与えられた条件は「友だちを作ること」。軍の監視官である柊シノアが見張る中、優一郎は学園生活に馴染めず苦戦する…。

念願の「吸血鬼殲滅部隊」に配属された優一郎だが、未だ高校へ通う生活に不満を募らせていた。そんな中、同級生が「開かずの間」と呼ばれる立ち入り禁止区域に入ってしまう。「旧渋谷地下神殿」――そこは未熟者が入ると、鬼に取り憑かれるという。優一郎は同級生を救い、そして力を得るべく、自ら修練の地へ進入する…!!

サングィネムで優一郎を庇い、命を落としたと思われたミカエラは、なんと生きていた！一体彼に何が起きたのか!?秘められた真実が明らかに…!!一方、優一郎と与一は共に吸血鬼殲滅部隊「月鬼ノ組」の研修生となる。だが、自己紹介も十分に行えないまま、優一郎は同じ研修生の君月と衝突。転入早々、波乱を巻き起こすのだった…。

評議会の決定で、吸血鬼たちはついに日本帝鬼軍殲滅へ動き出した。一方、日本帝鬼軍本部も吸血鬼たちの動きを察知し、対策会議を設けていた。様々な思惑が交錯する中、優一郎たちは鬼呪装備契約のための訓練に励む。なかなか進展しない訓練に業を煮やした優一郎は、グレンに直談判。鬼呪装備契約の約束を取り付けるが…。

最上位の鬼を封印した『黒鬼』シリーズとの、契約の儀を開始した優一郎、君月、与一の３人。武器を抜いた瞬間、鬼は優一郎たちの心の「最も脆い部分」を攻撃し始める。打ち勝って力を得るか、負けて鬼に体を乗っ取られてしまうか!?それぞれの精神世界で、鬼と契約者との戦いが始まった。３人は無事、契約に成功できるか…!?

見事、最上位の『黒鬼』シリーズを手に入れた優一郎は、シノア、与一、君月らと組み、初の任務へと赴くこととなった。そんなシノア率いる分隊に、新たな仲間が配属された。その名は三宮三葉。13歳のころから殲滅部隊にいるという彼女だが、新人だらけの部隊に配属されることに反発。とりわけ優一郎と衝突を繰り返すが…。

シノア分隊の初任務、原宿での吸血鬼奇襲作戦が遂に決行される！向かった先で優一郎たちが見たものは、家畜の服を着せられ、生きる気力を失った多くの人間だった。かつての自分の境遇を思い出し、復讐の念を燃やす優一郎。果たして、４年をかけて身につけた彼の力は吸血鬼に通用するのか!?優一郎の訓練の成果が、今、試される。

原宿での任務を終えた優一郎たちは、最終目的地の新宿へと到着する。だが防御壁を築き安全だったはずの新宿は、吸血鬼の襲撃を受け戦場と化す！シノア隊もすぐさま戦線に加わり、新宿攻防戦は激しさを増していく！時を同じくして新宿へと降り立つミカエラ。吸血鬼となったミカエラは、優一郎との再会だけを願い剣を抜くが…。

熾烈を極める新宿攻防戦。戦況はめまぐるしく変化し、帝鬼軍は次第に劣勢に追い込まれていく。黒鬼装備を持つ優一郎たちの参戦もあったが、希望を打ち消すかのように、第七位始祖フェリド・バートリー率いる吸血鬼主力部隊が動き出す！その主力部隊にはミカエラの姿もあった。迎え撃つは、吸血鬼殲滅部隊月鬼ノ組グレン隊！

４年の時を経て、ミカエラとの再会を果たす優一郎。大切な家族が憎むべき吸血鬼になったことを知った優一郎は何を思うのか。苦戦を強いられる中、新たに現れる吸血鬼の貴族。圧倒的な力で月鬼ノ組の仲間が蹂躙されていく。絶体絶命の光景を目の当たりにした優一郎の体に突如、鬼の力とはまったく異なる何かが姿を現す――!!

日本帝鬼軍と吸血鬼の新宿攻防戦は終結。だが、未だ多くの謎が残されていた。戦場で異形の姿へ変貌した優一郎。その恐るべき力の正体とは!?一方、何かを知りながらも隠すグレン。吸血鬼になっても、優一郎を救いたいと願うミカエラ。優一郎の暴走を目の当たりにした仲間たち。死闘の末に、それぞれを待ち受ける運命とは…!?

優一郎に宿る謎の力の暴走により、新宿防衛戦は終結。優一郎はミカエラが生きていることを知り、吸血鬼から家族を取り戻すことを決意する。その矢先、優一郎は柊家から身に覚えのないスパイ容疑をかけられてしまう！日本帝鬼軍を組織し、今なお絶対的な権力を振るう柊家。困惑する優一郎に、残酷で無慈悲な尋問が行われる！！

吸血鬼との戦いで実力不足を痛感した優一郎は、家族を守るため、「鬼呪装備」の更なる力を引き出す修業に身を投じる！一方、吸血鬼の世界では「終わりのセラフ」を兵器利用する人間の動きを危惧し、吸血鬼上位始祖会が開かれていた。「終わりのセラフ」を巡る人間と吸血鬼の思惑は、優一郎たちの未来に何をもたらすのか…！？

優一郎に宿る｢終わりのセラフ｣の秘密を知りながら、隠蔽を図っていたグレン。それを知ったシノア隊はグレンと柊家、どちらにつき従うべきなのかを考える。その頃暮人に呼ばれたグレンは優一郎、与一、君月たち黒鬼適性者について尋問を受けていた。三人とグレンの邂逅は偶然ではないのか？そしてシノア隊が出した答えとは？

貴族殲滅作戦に参加するため、集合場所である海老名サービスエリアへと向かうシノア隊一行。しかし、ヨハネの四騎士による襲撃などもあり、集合時間に遅刻してしまう。吸血鬼殲滅部隊の指揮官であるグレンは、シノア隊への戒めとして模擬戦闘試験を敢行。優一郎とグレンを筆頭に、黒鬼装備同士が熱き火花を散らすことに…！！

遂に始まった、貴族殲滅作戦。鳴海隊と合同で作戦を決行することになったシノア隊は、名古屋テレビ塔・展望台にて作戦開始の時を待っていた。危機感のないシノア隊の作戦参加に不満を募らせる鳴海隊だったが、優一郎の仲間を守る覚悟を受けとめ、作戦参加を承諾。そこへ、第十五位始祖、ルカル・ウェスカーが姿を現す――！！

貴族殲滅作戦に成功したシノア隊と鳴海隊は、他部隊と落ち合うため合流地点で待機していた。そこへ、相原隊とグレン隊が合流。戦果報告もほどほどに、吸血鬼に捕らわれた月鬼ノ組のメンバーを救出するため、名古屋市役所へと急行する。相原隊は伝令役として留まるが、その眼前にミカエラが所属する吸血鬼軍が舞い降りた…！！

人質に取られたメンバーを救うため、グレン率いる月鬼ノ組は第十三位始祖、クローリー・ユースフォードに先制攻撃を仕掛ける…！！しかし、クローリーの戦闘能力はグレンの想像を遥かに超えていた。勝ち目はないと悟ったグレンは、退却を決断するが…。果たして、グレンの運命は！？優一郎たちは人質を解放することができるのか！？

シノア隊はクローリーに拘束されたグレンの救出に駆けつけていた。優一郎を始めとするシノア隊の5人が、それぞれ渾身の攻撃を仕掛けるが、クローリーに傷一つつけることができない。戦いの最中、約束の5分を告げるアラームが戦場に鳴り響く。｢グレンは捨てる｣――苦渋の決断を下した深夜は、全員に撤退を告げるのだが…。

｢家族を救えないくらいなら――死んだ方がマシだ｣。グレンを救うため、鬼呪装備本来の力を引き出す薬に手を出した優一郎。阿朱羅丸の力を受け取り覚醒した優一郎は、シノアたちの制止も聞かず、ただ一人クローリーの元へと向かう。優一郎はクローリー、そして従者のホーン、チェスからグレンを救い出すことができるのか…！？

シノアたちの援護により、優一郎を連れて逃げ延びたミカエラ。彼には優一郎にどうしても伝えたいことがあった。一方、戦場に残った深夜率いる月鬼ノ組は、突如襲来した吸血鬼と交戦！！傷を負い、苦戦を強いられる隊員たち…。最悪の状況を回避するために、深夜は、空港を合流地点とし、メンバー全員に即時撤退を命じる…！！

吸血鬼との交戦で深手を負った、深夜率いる月鬼ノ組。絶体絶命の状況を脱するべく、逃走用のヘリが用意された空港を目指す。だが、そこには飛行機の残骸があるのみだった。脱出手段を失い、途方にくれる隊員の前に突如暮人が現れる。｢任務達成、ご苦労だった。｣――その言葉の真意とは…！？深夜たちは助かることができるのか！？

優一郎目掛けて振り下ろされる、グレンの凶刃……！そして、時と場所を同じくして動き出す｢終わりのセラフ｣！！優一郎達の理解が及ばぬ中で、｢終わりのセラフ｣がもたらす無差別な殺戮は熾烈を極める！｢俺は、あん時とは違う｣。もう二度と大切な｢家族｣を失わないために、優一郎は自らに宿る禁断の力を解放する――！！