優一郎が吸血鬼の世界から脱出し、４年の歳月が流れた。日本帝鬼軍へと入隊した優一郎だが、吸血鬼への強い恨みが先行し、命令違反を犯してしまう…。謹慎処分を受け、第二渋谷高校に通うことになるが、与えられた条件は「友だちを作ること」。軍の監視官である柊シノアが見張る中、優一郎は学園生活に馴染めず苦戦する…。

見事、最上位の『黒鬼』シリーズを手に入れた優一郎は、シノア、与一、君月らと組み、初の任務へと赴くこととなった。そんなシノア率いる分隊に、新たな仲間が配属された。その名は三宮三葉。13歳のころから殲滅部隊にいるという彼女だが、新人だらけの部隊に配属されることに反発。とりわけ優一郎と衝突を繰り返すが…。

シノア分隊の初任務、原宿での吸血鬼奇襲作戦が遂に決行される！向かった先で優一郎たちが見たものは、家畜の服を着せられ、生きる気力を失った多くの人間だった。かつての自分の境遇を思い出し、復讐の念を燃やす優一郎。果たして、４年をかけて身につけた彼の力は吸血鬼に通用するのか!?優一郎の訓練の成果が、今、試される。

原宿での任務を終えた優一郎たちは、最終目的地の新宿へと到着する。だが防御壁を築き安全だったはずの新宿は、吸血鬼の襲撃を受け戦場と化す！シノア隊もすぐさま戦線に加わり、新宿攻防戦は激しさを増していく！時を同じくして新宿へと降り立つミカエラ。吸血鬼となったミカエラは、優一郎との再会だけを願い剣を抜くが…。

優一郎に宿る謎の力の暴走により、新宿防衛戦は終結。優一郎はミカエラが生きていることを知り、吸血鬼から家族を取り戻すことを決意する。その矢先、優一郎は柊家から身に覚えのないスパイ容疑をかけられてしまう！日本帝鬼軍を組織し、今なお絶対的な権力を振るう柊家。困惑する優一郎に、残酷で無慈悲な尋問が行われる！！

貴族殲滅作戦に成功したシノア隊と鳴海隊は、他部隊と落ち合うため合流地点で待機していた。そこへ、相原隊とグレン隊が合流。戦果報告もほどほどに、吸血鬼に捕らわれた月鬼ノ組のメンバーを救出するため、名古屋市役所へと急行する。相原隊は伝令役として留まるが、その眼前にミカエラが所属する吸血鬼軍が舞い降りた…！！