エリザベス王女とフィリップ王子の結婚の儀が執り行われる。同じ頃、国王ジョージ6世の体調は悪化し、チャーチルが2度目の首相就任を果たす。

体調がすぐれない国王に代わり、4大陸にわたる外遊へ出かけるエリザベスとフィリップ。一方、議会では党員らがチャーチル追放を目論んでいた。

エリザベスの王位継承がもたらす生活の変化を実感するフィリップ。チャーチル首相は戴冠式の延期を求め、王位を放棄したジョージ6世の兄が帰国する。

濃霧のせいでロンドンの都市機能が何日も麻痺し、健康被害が広がる。にもかかわらず何の対策も講じないチャーチル首相に、議会の不満は高まる。

慣例に背き、夫を戴冠式委員長に任命したエリザベスだが、フィリップの大胆な計画に波紋が広がる。同じ頃、女王の伯父・ウィンザー公が渡英する。

マーガレットとピーターから話があると切り出されたエリザベス。王室のスキャンダルが新聞社にすっぱ抜かれると知った王太后は、心中穏やかでない。

ソ連の水爆実験と時を同じくして、英国首相、外相ともに深刻な健康問題に悩まされる。自分の教養の偏りを不安に感じたエリザベスは、家庭教師を雇う。

エリザベスは、夫と外遊へ出かけ過密スケジュールをこなす。その間、代理として公務を遂行したマーガレットは、姉とは違う個性を出そうとするが…。

フィリップとギクシャクしているエリザベスは、旧友と過ごす時間に安らぎを覚える。チャーチル80才の誕生日を記念して、肖像画が描かれることに。

再会したマーガレットとピーターの行く手には、新たな障害が立ちはだかっていた。エリザベスは、女王としての立場と、姉としての想いの間で揺れ動く。

5ヵ月間の外遊に出発するフィリップを前に、ある事実を知り心乱れるエリザベス。イーデン首相は、スエズ運河を掌握したエジプトへの反撃を推進する。

フィリップとの距離を感じるエリザベス。国際社会の圧力と自身の健康問題に悩むイーデン。フィリップは、取材中に幼少時代の辛い記憶を思い出す。

イーデンは、閣僚や世論からの厳しい批判に直面する。その頃、宮殿は、フィリップの評判を落としかねないスキャンダルを阻止しようと画策していた。

エリザベスとフィリップの結婚10周年を祝うパーティーが開催される。マクミラン首相とマーガレット王女は、それぞれの結婚と恋愛に問題を抱えていた。

自動車工場見学の際、一般国民への配慮に欠けた時代錯誤なスピーチをしたとして、エリザベスと君主制は、1人の貴族から痛烈な批判を受ける。

第二次世界大戦時の極秘文書が明るみに出たことで、親族の暗い過去を知るエリザベス。ウィンザー公は、あの手この手で公務復帰を図るが…。

ピーター・タウンゼントから手紙を受け取ったマーガレットは、大胆な行動に出るが、エリザベスにとっての朗報が、マーガレットの計画を狂わせる。

ジャッキー・ケネディ大統領夫人に触発されたエリザベスは、周りの反対を押し切って、ガーナとの問題に対して思い切った型破りな解決策を講じる。

息子のチャールズを、母校であるスコットランドの一般校に通わせたいフィリップは、自身が在学中に経験した衝撃的な出来事と辛い体験に思いをはせる。

売春婦絡みの国家機密漏えい事件が、エリザベスとフィリップの仲に不穏な影を落とす中、懐妊したエリザベスは、静養のためスコットランドへ向かう。

The Queen gives Charles the green light to wed Camilla. Tasked with planning her own funeral ahead of her 80th birthday, she faces an existential crisis.