วาเนสซาหนีออกมากับลิลลี่หลังแพ้ยับเยิน หมอกับจูเลียสถูกบลัคเทคจับตัว แซมกลายเป็นผู้อาวุโสลำดับสี่แล้วร่วมมือกับเจ้าพยากรณ์

จูเลียสเป็นครูฝึกให้ไวโอเล็ต ลูกสาวของแฮนเซน และพบว่าเธอมีพลังซ่อนอยู่ วาเนสซาช่วยกลุ่มผู้รอดชีวิตที่นำโดยสาววัยรุ่นก๋ากั่นชื่อแจ็ค

แอ็กเซลเป็นพันธมิตรกับแม็กซ์ หนุ่มรักสบายสุดเท่ที่จริงๆ เป็นพัศดีสุดโหดแห่งค่ายนักโทษที่เคยคุมขังเฟลชกับโจลีน

วาเนสซาสาบานว่าจะใช้ความสามารถตัวเองทำแต่ประโยชน์ แต่แอ็กเซลผู้คลั่งแค้นก็ตามล่าเธอ ส่วนแซมและเจ้าพยากรณ์ร่วมมือกับภคินีปลุกชีพ​มิเคล่า

แฮนเซนเปิดเผยความจริงเกี่ยวกับไวโอเล็ตต่อแซม เจ้าพยากรณ์ และมิเคล่า ที่มาเยือนบลัคเทค ส่วนแอ็กเซลวางแผนพาเฟลชแหกคุกของแม็กซ์

แอ็กเซลกับฟิลออกเดินทางสู่แดนเถื่อนเพื่อติดตามแม็กซ์ที่เข้าตาจนและลักพาตัวเจนนิเฟอร์​กับโอเวน ภรรยาและลูกชายของฟิลไป

วาเนสซา ไวโอเล็ต และแจ็คซึ่งมีความสัมพันธ์ร่วมสายเลือดและเห็นนิมิต​เดียวกันรวมตัวเพื่อต่อสู้กับแซม เจ้าพยากรณ์ และเจ้าแห่งความมืด

ไวโอเล็ตได้พบเพื่อนเก่าขณะหลบหนี ส่วนเจ้าพยากรณ์ทรมานแจ็คเพื่อเค้นข้อมูล อดีตลับเปิดเผยว่าแฮนเซนเคยเป็นผู้ช่วยของแวน เฮลซิง

ภาพความหลังบาดใจเผยให้เห็นว่า แจ็คพลัดจากไวโอเล็ตและพ่อระหว่างการทัศนศึกษาของทีมนักธนูตอนเกิดเหตุ "การคืนชีพ"

เมื่อถูกจับและบังคับให้สู้แบบนักรบโรมันเพื่อออกอากาศ ไวโอเล็ตและจูเลียสจึงตะลุมบอนกับสแค็บและไอโวรี โดยมีกองหนุนเป็นแอ็กเซลกับแจ็คที่เพิ่งเจอกัน

ไวโอเล็ต จูเลียส และแอ็กเซลเดินทางไปฟอร์ตคอลลินส์เพื่อตามหาหน้าที่สูญหายไปจากหนังสือแวน เฮลซิง ขณะที่แจ็คกับไอโวรีขัดขวางพิธีกรรมของภคินี

ผู้พันนิโคลสันยังคลางแคลงใจแต่ก็ให้ความร่วมมือจนดักจับเจ้าพยากรณ์ไว้ได้ แต่เธอกลับแก้แค้นแฮนเซน ส่วนแจ็คกับไวโอเล็ตเปิดประตูมิติสู่โลกแห่งความมืด

แอ็กเซลกับจูเลียสร่วมทางกับนิโคลสันไปยังหน่วยซันไชน์สุดลึกลับเพื่อตามหาหมอ ในโลกแห่งความมืด แดรกคูลาวางแผนกลับมายังโลกมนุษย์

ย้อนเวลากลับไปยังทรานซิลเวเนียยุคกลางที่แดรกคูลาถือกำเนิดขึ้น แจ็คต้องหาทางขัดขวางแผนการสร้างแวมไพร์ในตำนานผู้นี้

แจ็คได้ล่วงรู้แผนการของมิเคล่าที่จะคืนชีพโอลิเวีย และต้องพยายามโน้มน้าวใจนักล่าแวมไพร์อดีตเจ้าพยากรณ์อย่างบาธอรี่ให้ช่วยอีกแรง

มิเคล่าส่งภาคีภคินีออกไล่ล่าแจ็คกับบาธอรี่ระหว่างที่ตัวเองอัญเชิญเจ้าแห่งความมืดมาประทับร่างใหม่ ซึ่งก็คือเคาน์เตสที่เพิ่งคืนชีพอย่างโอลิเวีย

แอ็กเซลกับหมอต้องรักษาจูเลียสที่บาดเจ็บสาหัส ไวโอเล็ตกับไอโวรีพยายามโน้มน้าวกองทหารที่จับทั้งคู่มาให้เชื่อว่าประธานาธิบดีอาร์เชอร์คือเจ้าแห่งความมืด

เจ้านักล่าวิญญาณใต้อาณัติเจ้าแห่งความมืดที่หมายจะชิงเครื่องรางเข้าจู่โจม ไวโอเล็ต ไอโวรี และอดีตภาคีภคินีคนอื่นๆ

แอ็กเซลและจูเลียสได้พบกับนีน่า คนรักเก่าของจูเลียสผู้มีความหลังอันขื่นขมร่วมกันมาหลายทศวรรษ ด้านจูเลียสก็ถึงคราวต้องเผชิญหน้ากับอดีตของตัวเอง

ไวโอเล็ตกับไอโวรีตามรอยเบาะแสซึ่งแจ็คทิ้งไว้ในอดีตไป และได้กลับมาพบกับแอ็กเซลและจูเลียสระหว่างมุ่งหน้าไปเปิดศึกชี้ชะตาที่ห้องใต้ดินโบราณ

ทุกคนหนีกองกำลังของเจ้าแห่งความมืดเข้าไปในเหมืองเก่าที่ไม่ได้ร้างอย่างที่ตาเห็น และอาจเป็นสถานที่ปิดฉากภารกิจก็เป็นได้

วาเนสซากลับมาอีกครั้งและลากแอ็กเซลเข้าไปในโลกแห่งความมืดอันลี้ลับ ซึ่งเขาก็ได้ช่วยไขความลับเรื่องธาตุแท้ของเธอและปลดปล่อยเธอจากพันธนาการ

ระหว่างทางไปวอชิงตัน ดีซี แอ็กเซลกับไวโอเล็ตได้พบกับเด็กหนุ่มที่ถูกจับเป็นเชลยระหว่างพยายามปกป้องพ่อที่เป็นแวมไพร์

วาเนสซาสวมรอยเป็นนีน่าและแฝงตัวเข้าไปในทำเนียบขาว ซึ่งทำให้บาธอรี่หึงหวงและไม่สบอารมณ์อย่างมาก ส่วนแจ็คกับไอโวรีเดินทางมาถึงเมืองหลวง

แจ็คกับวาเนสซาช่วยให้บาธอรี่กลับมาเป็นคนเดิม ทว่าอดีตเจ้าพยากรณ์อาจกลับมาเป็นมนุษย์ได้ยาก ส่วนแอ็กเซลนำทีมทำภารกิจช่วยรองประธานาธิบดี

ในตอนสุดของซีซั่น วาเนสซาทำร้ายเจ้าแห่งความมืดในห้องทำงานรูปไข่พร้อมกับลูกสาวอย่างไวโอเล็ตและแจ็ค ระหว่างนั้น แอ็กเซลกับไอโวรีต้องหาทางปกป้องรัฐบาลใหม่