행성 알 샤할의 항구에서 아르바이트하는 소년 하야테는 컨테이너에 숨어 밀항해 온 소녀 프레이아를 만난다. 그녀는 전술 음악 유닛 ′왈큐레′의 오디션을 보기 위해서 멀리 고향 행성을 떠나왔다고 한다.

델타 소대와 왈큐레의 활약 덕분에 폭동은 진압되었다. 알 샤할을 공격한 미지의 가변형 전투기 부대는 철수했다. 결의를 새롭게 다진 프레이아는 왈큐레의 최종 오디션을 보기 위해 하야테와 함께 오디션장이 있는 행성 라그나에 도착했는데…

하야테의 델타 소대 입대를 홀로 반대하는 미라쥬는 하야테의 훈련 교관을 맡게 된다. 그러나 하야테는 미라쥬의 말을 전혀 듣지 않고, 비행 실기 이외의 교육을 빼먹으면서 바다고양이를 쫓는 등 제멋대로였다. 미라쥬는 참지 못하는데…

프레이아의 왈큐레 데뷔는 행성 란돌에서의 백신 라이브로 결정되었다. 첫 라이브를 앞두고 프레이아는 안절부절못한다. 공연 직전, 프레이아는 너는 어떤 마음으로 노래하는 거야?라고 미쿠모로부터 질문을 듣게 되는데…

전설의 '바람의 가수' 힘을 이용해 바르들을 자유자재로 조종하는 공중 기사단의 기세는 압도적이었으며, 순식간에 두 개의 별을 정복했다. 프레이아는 적의 스파이가 아닌가 하는 의심을 받게 되지만, 그 어느 때보다도 씩씩하고 밝게 행동한다. 하지만 누가 봐도 무리하고 있는 것이 분명해 보이는데......

바르화되어 조종당하는 병사들 앞에서, 케이오스와 신통합군도 점점 밀리기 시작한다. 실전에서 조종석 대신 적 기체의 날개만을 겨냥하던 하야테는 '그런 안이한 생각으로는 목숨을 잃는다'라며 멧서의 쓴소리를 듣게 된다.

하야테와 델타 소대 그리고 왈큐레는 윈더미어의 점령 하에 무슨 일이 벌어지고 있는지를 알아내기 위해 행성 볼도르에 잠입 조사를 시도한다. 레이나의 해킹으로 절대 방위망의 감시 네트워크를 뚫고 내려간 곳에서 보게 된 것은?

공중 기사단의 높은 신체 능력에 속수무책으로 당하는 하야테와 미라쥬. 하야테는 프레이아를 보호하려 하지만 완전히 무참히 쓰러지고 만다. 프레이아의 비통한 외침에 보그 일행은 윈더미어의 대의를 내세운다.

멧서가 지금까지 계속 공포와 나란히 싸워 왔다는 사실을 알게 된 하야테와 미라쥬는 혼란스러워한다. 비밀을 알게 된 두 사람은 자연스럽게 가까워진다. 프레이아는 그런 하야테와 미라쥬의 모습을 보며 안절부절 못한다.

라그나 별은 일 년에 한 번 열리는 해파리 축제 기간으로 북적거린다. 델타 소대도 왈큐레도 전쟁의 긴장을 잊고 잠시나마 즐거운 시간을 보낸다. 라그나의 해신을 기리기 위한 해파리 축제에서는 축제의 밤, 해파리 아래에서 사랑의 맹세를 한 연인들은 영원히 맺어진다는 전설이 전해진다고 한다.

백기사 키스의 정확하고 무비한 공격으로 델타 소대가 입은 상처는 너무나 깊었고 모두 저마다 충격을 감추지 못한다. 그 동안 윈더미어에서는 입실론 재단의 벨거의 협력으로 프로토컬처의 유산의 해명이 차근차근 진행되고 있었다.

윈더미어는 발굴한 프로토컬처의 고대 전함 ′시구르＝베렌츠′를 부활시켰다. 그 힘은 막강하여 신통합군의 우주 함대를 순식간에 침묵시킬 정도였다. 행성 라그나도 그 표적이 되었고 케이오스는 각 지부의 총력을 결집한다.

그라미아 왕이 직접 이끄는 윈더미어의 기함 시구르＝베렌츠가 라그나 행성에 접근한다. 꿈을 이루기 위해 시골을 떠나온 프레이아, 델타 소대의 부관을 맡게 된 미라쥬, 그리고 하늘을 나는 것을 통해 삶의 의미를 찾기 시작한 하야테. 제2의 고향 라그나를 지키는 싸움 속에서 그들이 손에 쥐게 되는 것은 무엇일까?

우주함에서 트러블이 발생했다. 이대로라면 전력도 산소도 곧 공급이 중단된다. 에너지 회로의 폭발에 휘말려 둘만 남게 된 하야테와 미라쥬는 문제가 발생한 블록의 수리를 위해 나서는데...

사망한 그라미아의 뒤를 이어 하인츠 네리히 윈더미어가 새로운 왕이 된다. 윈더미어의 역사에서 옛부터 전해지는 ′바람의 가수′가 왕좌에 오르는 것은 약 150년 만의 일이다. 제풍권을 확립하고 윈더미어의 하늘을 되찾은 지금, 하인츠는 과연 무엇을 생각하고 있을까?

모레는 프레이아의 15세의 생일이다. 프레이아에게 힘을 북돋아 주기 위해 마키나의 아이디어로 깜짝파티를 열기로 했다. 그러나 하야테는 생일 선물로 무엇을 고를지 전혀 계획이 없다. 보다 못한 미라쥬가 쇼핑에 따라 나서는데…

Chaos' first act to retake the Brísingr Cluster from the Windermere Kingdom is to return to planet Voldor and infiltrate the Protoculture ruins to get them to react to Walküre's songs before collecting the data. To throw the Windermerean defenses off-guard, Chaos sends a virus throughout the Galaxy Network in the guise of a live Walküre concert while making money at the same time through online app purchases. The scheme goes as planned, but Freyja begins to show her feelings toward Hayate while the rest of the group shows concern about Mikumo's change in performance. After a brief confrontation with N.U.N.S. pilot Robert Kino, Hayate confronts Arad on why he should not be involved with Windermere, only to learn of his father's past.

Delta Flight and Walküre arrive on planet Voldor, whose climate has changed since its Protoculture ruins had risen from underground. However, the Aerial Knights arrive within the planet's orbit as a security measure. Freyja is nabbed by Kassim, who apparently has a falling out with the rest of the Aerial Knights. They quickly bond over an apple barbecue due to Freyja being from a village near Kassim's apple farm. Kassim also nabs Hayate, but he lets him and Freyja go, as he is unsure of what he is fighting for. Later, Delta Flight and Walküre reach the ruins, triggering a dogfight between Delta Flight and the Aerial Knights. The singing battle between Walküre and Prince Heinz results in major fold wave disruptions all over the Brísingr Cluster.

Hayate and Mikumo are still unconscious after the events of the last battle which resulted in the destruction of the ruins in Voldor and the liberation of its population. Berger Stone approaches the members of Chaos and despite working with the Windermereans, he claims that he is an independent contractor, just like them, and discuss with them some of his theories. In the occasion, he mentions the events occurred in The Super Dimension Fortress Macross, Macross Plus, Macross 7, and Macross Frontier, claiming that all of them are somehow related to music, and proving his theory that music is a weapon, just like it is being a key element in the current conflict and mentions rumors that Mikumo is an artificial being developed by Lady M to harness this power. He also reveals that the bacteria responsible for the Vár Syndrome originated from the Vajra, finding new hosts in humanoids after they left for another dimension. After Berger leaves, Mirage tends to Hayate, who finally awakens.

Freyja is called along Hayate for an experiment to measure the effects of her singing into his body, but concerned about his wellbeing, she finds herself unable to sing. Meanwhile on Windermere, Keith is in doubt regarding Roid's true intentions and asks his squadmates, the twins Theo and Xao Jussila, for a favor. Worried that Freyja might leave Walküre for his sake, Hayate decides to resign from the Delta Flight, but Freyja insists that she is the one who must step down, until Mirage lectures both to not relinquish their dreams and careers for each other. With Mikumo still on the medical bay and off limits to visitation, Kaname, Makina, and Reina decide to infiltrate the place in order to find her, but they are caught midway and while Makina and Reina are arrested, Kaname discovers the place where Mikumo is being held.

The Kingdom of Windermere transmits Delta waves through Heinz's song to Al Shahal, sending 85% of the planet's population into a comatose state. While in prison, Kaname, Makina, and Reina recall the time they first joined Walküre before they are eventually released for their next mission. Upon being released, Mikumo reveals to them that she is an artificial lifeform, only three years old. Meanwhile, Keith discovers that Heinz is suffering from premature aging while Roid reveals that he murdered King Grammier VI.

While the Macross Elysion leads an attack to draw the Aerial Knights' attention, Walküre and the Delta Flight start their operation to infiltrate Windermere and destroy the device that controls the Protoculture ruins to put an end to the war. However, the Aerial Knights see through their diversion and launch an attack on them nonetheless. Hayate, Mirage, Arad, and the members of Walküre manage to slip past the dimensional barrier into Windermere, but Kassim follows them close and he burns out the last of his energies in a desperate effort to stop them.

Following the crash of their shuttle, Mikumo, Makina, and Reina hide in the forest to evade detection by Windermerean forces. Freyja leads Hayate and Mirage to her village while Arad and Kaname enter an abandoned N.U.N.S. garrison. Mikumo is captured by Roid while Hayate, Freyja, and Mirage are cornered by the Aerial Knights, who confront Hayate over his father's sins and Freya over her betrayal before bringing them to the site of the dimensional bomb.

Hayate, Freyja, and Mirage are put on trial in front of Heinz and sentenced to be executed. Mikumo is brought to the Sanctum by Roid, as he sees her as the reincarnation of the ancient Star Singer. Meanwhile, Berger sneaks Arad, Kaname, Makina, and Reina to Wright Immelmann's VF-22 Sturmvogel II in the castle, revealing that the craft is fully operational. As the execution is about to commence, the VF-22 suddenly bursts out of the castle as a distraction for Hayate, Freyja, and Mirage to escape and continue their mission to destroy the Protoculture ruins. Makina is shot by a sniper while protecting Freyja, but she urges her teammates to continue singing. Roid awakens Mikumo's true power, forcing Chaos to abort their mission as she sings an ancient and deadly song that triggers premature aging in Freyja.

Chaos has failed to destroy the Protoculture Center and have lost Mikumo to the Kingdom of Windermere, but they recover the flight recorder of Wright's VF-22, revealing that he was a spy but he had deviated from his mission to destroy the capital city's Protoculture ruins; instead, he tried to drop the dimensional bomb elsewhere to keep casualties to a minimum. Berger arrives and discusses about Mikumo and the effects of delta waves. Meanwhile, Roid plans to have Mikumo sing at the newly risen Star Temple on Ragna and N.U.N.S sends the 47th Special Fleet into the Brísingr Cluster, armed with dimensional weapons. The Macross Elysion heads to Ragna for a final showdown with the Kingdom of Windermere. To display the might of the kingdom, Heinz commands Mikumo to sing the Song of the Stars, infecting the N.U.N.S. fleet with the Vár Syndrome and causing them to detonate the dimensional bombs on themselves, resulting the annihilation of the whole N.U.N.S. fleet.

With the N.U.N.S. fleet wiped out by their own weapons, the final battle on Ragna is now just between Chaos and the Windermereans. Seeing the burden of shouldering the deaths of countless lives, Heinz ponders on negotiating peace talks with the N.U.N.S. while Roid prepares Mikumo on the Star Temple. Heinz orders Mikumo to sing the Song of the Stars, sending delta waves throughout the Brísingr Cluster, only to realize that Roid's objective is to bring the entire galaxy under his sole control in a Vajra-style hive mind. As both factions are mentally trapped by Mikumo's song, Heinz urges the Aerial Knights to take down Roid while Freyja tries to free her comrades from the spell. Hayate, Freyja, and Mirage's feelings for each other enable Chaos and the Aerial Knights to break free, and the combined might of Walküre releases Mikumo from Roid's control before both factions break through the Star Stage. As Hayate, Mirage, and Freyja rescue Mikumo, Keith ends the conflict by killing Roid before he himself is consumed by the destruction of the Star Stage. In the aftermath of the battle, Heinz orders the remaining Windermerean forces to retreat as the Brísingr Cluster is freed from Windermerean control.