할머니인 나츠메 레이코의 유품 ‘우인장’을 손에 넣은 나츠메는 경호인 야옹선생과 함께 요괴들에게 이름을 돌려주기로 한다. 그런 나츠메 앞에 이름을 돌려달라며 나타난 츠유카미. 한때 마을 사람들이 자주 찾아와 바치던 공물을 먹으며 지냈던 츠유카미는, 사당을 찾는 사람들의 발길이 끊기자 외로움을 견디다 못해 나츠메를 찾은 것이다. 그러나 츠유카미의 이름이 적힌 우인장의 페이지가 다음 장과 달라붙어, 이름을 돌려주고 싶어도 돌려줄 수 없는 상황이 되었다. 결국 나츠메는 츠유카미, 야옹선생과 함께 츠유카미의 이름과 붙어있는 페이지의 주인공인 또 다른 요괴를 찾아 나선다. 우여곡절 끝에 이름을 되찾은 츠유카미는 유일하게 사당을 찾아준 인간이었지만 얼마 전에 세상을 떠난 하나 씨를 만나게 된다.

어느 날 갑자기 나츠메 앞에 나타난 ‘나토리’라는 남자. 그는 인기 배우인 동시에, 은밀하게 요괴를 퇴치하러 다니는 퇴치인이었다. 나토리는 나츠메도 요괴를 볼 수 있으며 강력한 요력을 가졌다는 것을 알고, 나츠메에게 자신의 일을 돕지 않겠냐고 제안을 한다. 그러나 나츠메는 나토리에게서 요괴를 증오하는 마음을 엿보고 제안을 거절한다. 한편 나토리가 의뢰를 받고 퇴치하려 했던 요괴는 어린 시절의 나토리가 우연히 도와준 적이 있었던 요괴 히이라기였다. 히이라기는 인간들에게 붙잡혀와 곳간을 지키라고 명령을 받았는데 유일하게 자신에게 상냥하게 대해준 나토리를 잊지 않고 그를 위해서라면 기꺼이 퇴치를 당하겠다고 마음을 먹는다. 그리고 마지막 순간, 히이라기의 저주를 풀어준 나토리는 어린시절의 기억을 떠올리고 히이라기는 자진하여 나토리의 수하 요괴가 되기로 한다.

우연히 타누마와 부딪힌 야옹선생. 요괴를 보지는 못해도 기척을 느끼는 타누마는 말을 하는 야옹선생을 보고 놀라고, 뒤늦게 나타난 나츠메가 자초지종을 설명한다. 그리고 셋은 가을축제가 열리는 마을로 향하게 되고, 축제 소식을 들은 꼬마여우도 나츠메를 만나기 위해 가을축제가 열리는 마을로 찾아온다. 한편 히이라기와 함께 마을에 들른 나토리는 위기에 빠진 꼬마여우를 구하고, 히이라기가 남아서 소중한 주머니를 잃어버린 꼬마여우를 도와준다. 어렵사리 꼬마여우와 재회한 나츠메는 타누마, 야옹선생과 함께 불꽃놀이를 구경하며 깊어가는 축제의 밤을 즐긴다.