マルスとの戦いで大ケガを負ったアスタがその場に崩れ落ちた。一方マルスは何かに突き動かされるように再び立ち上がると、アスタにトドメを刺そうと襲い掛かる！　アスタを救うため、必死で拘束魔法を解き攻撃を仕掛けようとするユノ。だがマルスはすでにアスタの間近まで迫っていた。今の状況からアスタを守れるだけの強くて速い魔法はないとユノは焦るが、そのときふいに、小さな女の子の姿をした“風の精霊・シルフ”が現れた。そして、戸惑うユノの目の前で驚くべき力を見せつける。

ノエルの助けで戦いに集中できるようになったアスタ。だがラデスが操る屍体が放った呪力の塊“呪弾（じゅだん）”のせいで体力を奪われ、思ったように動けなくなってしまう。勝ち誇ったラデスはいっきにアスタにトドメを刺そうとするが、この窮地を救ったのはフエゴレオン団長だった。魔法騎士団の精鋭たちに向かって「魔法帝になってオマエら全員黙らせてやる！」と豪語し、人々を護るために必死で戦うアスタの姿を見たフエゴレオン団長は、ここでアスタを死なすわけにはいかないと、自らラデスとの戦いを買って出る！

アスタたちの前に、さらなる敵が現れた。キズだらけになりながらも闘志を失わず、新たな敵に戦いを挑むアスタとレオポルド。だがふたりの闘争本能の強さを危険視する敵は、この場でふたりを殺そうと激しい攻撃を仕掛けてくる。ノエルの援護も空しくついにアスタとレオポルドは立ち上がることもできなくなってしまうが、そのとき、空間魔法によって遠隔地に送られた魔法騎士団が、協力して王都に戻ってきた。心強い援軍の到着に安堵するノエルだったが、それもつかの間、敵にアスタが連れ去られてしまう。

“白夜の魔眼（びゃくや　の　まがん）”を名乗る者たちにつかまり絶体絶命のアスタを救ったのは、敵のアジトで待ち構えていた魔法帝ユリウスだった。圧倒的な力を持つユリウスを呆然と見つめるアスタだが、ユリウスが彼らから情報を得ようとしたとき、突然強力な“光魔法”が放たれ、拘束した敵とその場にあった奇妙な“石板”が奪われてしまう。側近のマルクスからの報せで王都に戻ったユリウスは、被害状況とわずかに得られた情報から、敵が思った以上に強大な力を持ち、何かとてつもないことを企てていることを感じ取り、魔法騎士団員たちに一層気を引き締めるよう伝える。

アスタたちが、子供たちが囚われている洞窟に駆けつけた。妹に危害を加えた相手に激怒したゴーシュと、魔力を奪われた子供たちの姿を見て怒るアスタは、犯人のバロとネージュの兄弟を追い詰める。そのとき、バロに呼び出された事件の黒幕が現れた。それはアスタにただならぬ興味を抱く白夜の魔眼のサリーだった。

一方、たまたまノエルから今回の事件の報告を受けたセッケは、応援要請のためネアンの町に一番近い黒の暴牛団のアジトを訪れていたが、ヤミ団長をはじめ、個性的過ぎる団員たちに気おされ、用件を伝えることができずにいた……。

ネアンの町から帰ったアスタとヤミ団長に、魔法騎士団本部に来るようにとの連絡が届いた。本部にやってきたアスタは、“魔法騎士団団長会議”に出席するヤミ団長とわかれ、魔法帝の側近マルクスとともに地下の牢獄へとやってくる。そこにいたのは魔法帝ユリウスと先日とらえた白夜の魔眼のメンバーで、アスタはユリウスから情報収集のための協力を頼まれる。

一方、王都襲撃の際に重傷を負い、こん睡状態が続くフエゴレオン団長を除いた全団長が召集された会議に遅れた“金色の夜明け”団団長のヴァンジャンスを皆が非難する中、ヤミ団長は……？