上海的天空，满月于寂静的黑夜中发光。如同穿透那道光芒般，一个青年在行走着。名为尤里。与伙伴们汇合，成群的他们前往的地方，是个可疑的公馆。在那里举行的宴会所款待的是吸血鬼……侵入公馆屠杀猎物的他们，自称“猎人”。他们一行以V海运的名义渡航前往日本，查寻吸血鬼的秘密动向。恰好那时发生了数个凶残的案件。当这一点成为一条线索时，“天狼”露出了利牙——

救了负伤的尤里一命的，是名为华田的著名研究者。尤里将留在他的宅邸里，直到伤口愈合为止。与华田的女儿小咲一起度过的安稳的时间，让他暂时忘记了战斗。但是，那份安宁很快就被打破。一群吸血鬼突然侵入宅邸。其目的是夺取华田的研究成果——人工心脏。对于吸血鬼拆散父女的无情爪牙，猎人们将……

以华田父女的事件为契机，尤里回想起了，在故乡狗镇生活的那时候——尤里一边狩猎一边过着安稳的生活。但是，盯上了天狼之匣的吸血鬼却袭击了那里。母亲被杀害，尤里和哥哥一起逃跑，然而还是没有逃出魔掌。虽然尤里保住了一命，但为了他而牺牲的哥哥却行踪不明。然后现在——哥哥米哈伊尔成为了吸血鬼的事实让尤里苦恼不已。“自己的爪牙也，到底能否伸向哥哥呢？”

尤里与伙伴们相互接触后，绷紧的内心稍微放松了一点。但是，威拉德所说的黑暗气息，让他再次振奋起来。列车的目的地，御殿场是阿尔玛商会参与的新兵器的演习地点。白虎党的计划、伊庭的调查、凉子的思念，以及……尤里的愿望，在那途中交错。尤里在乘客中看到了姐妹情深的情景，他那不由得微笑的嘴角——颤抖了。正当他回过头来却看见了一个令人怀念的熟悉面孔。他不可能会看错，唯一一个还能活着相遇的家人。

与本以为死去的哥哥·米哈伊尔邂逅了的尤里，对于猎人与吸血鬼的宿命——互相为敌的无情宣告没法做出回应。同时，被阿尔玛商会断绝了资金援助的百虎党为了报复而袭击列车。正好在场的猎人、伊庭、凉子开始移动。然后，为了拒绝哥哥的话尤里也跑回了列车上，然而阻挡着去路的是克拉维恩创造的人造武器——

米哈伊尔离开之际留下了“天狼之匣”这个词语。“使用匣子的话，或许会有复仇以外的生存方式”听威拉德这么一说的尤里开始犹豫了起来。但是，在他找到答案之前，吸血鬼们已经开始了行动。他们打探到直江家，并袭击猎人们。逐渐被逼向绝境，在生死攸关的战斗中与菲利普的对话，让尤里的内心产生动摇。“和哥哥一起生活”，这种可能性在头脑中闪过的时候，尤里察觉到了克什纳的气息……

在直江宅邸的战火中，尤里从克什纳那里得知了威拉德的过去。威拉德支持了袭击狗镇的事实让尤里激昂了起来，他伴随着悲痛的喊叫化作天狼并露出獠牙……但在如父亲一般的威拉德面前他放声大哭。“天狼之匣”是狗镇被袭击的线索。而它被认为充满了智慧的结晶。现在离它最近的是名为叶夫格拉夫的吸血鬼。离开猎人团队，尤里为了寻找“天狼之匣”的线索，而前往桦太。

叶夫格拉夫和米哈伊尔到达天狼的圣地。他们时刻在朝着天狼之匣接近。为了解开父亲用生命换来的封印，米哈伊尔踏入了禁忌之地。成为吸血鬼之后，在他的内心忽隐忽现的东西是……？然而，米哈伊尔苦闷欲绝，内心想反抗叶夫格拉夫。看到其状的叶夫格拉夫决定将目标指向米哈伊尔的弟弟——。另一边，来到库页岛的尤里，在那里遇到了自称主教的男人。他，是个猎人——

在库页岛的深山里，尤里与知道匣子，以及父亲阿列克谢有关事情的老人·赤坂相遇。但是，赤坂十分顽固不想透露信息。父亲在这个库页岛里曾做过什么，然后现在又在做些什么……回到大泊的尤里和主教，与刚来到库页岛的伊庭和凉子相遇。到了傍晚，尤里从凉子那听说“父亲是保护亲爱的家人的存在”，于是他仰望星空，怀念起了父亲——。第二天，尤里再次找赤坂谈话。而他闭口不谈的理由，是跟某个重要的“约定”有关……

在主教的协助下，尤里逃出了虎口。两人终于到达了天狼的圣地，尤里在那个深渊中产生了与父亲阿列克谢相见的幻觉。父亲封印匣子的记忆，是从希望与人类共存的“新的天狼荣耀”开始的。但是尤里严厉拒绝了父亲所采取的“为了他人的幸福而牺牲某人”的行为。然后，尤里摸索封印匣子以外的方法，为了证明父亲所想的“新的天狼荣耀”没有错，立下了决心。

教主突然的背叛，让尤里产生了动摇。他是一个吸血鬼……尤里表示信任他，两人再度结成了共同战斗的关系。但是，在前面阻挡他们的是——米哈伊尔。其眼瞳泛红，毫不犹豫地向尤里袭击。在匣子被夺走，连生命都有可能被夺去的情况下，尤里想起了曾经的话语。“用的手把我杀了……”在如同这番话来展开的刹那，理性的光芒再次照亮狂气的眼瞳。米哈伊尔自己感染上病毒，从血之盟约中逃脱出来。然后他对尤里，吐露了他多年的想法——

Mikhail confronts Yevgraf, but he's already consumed the Ark. With Yuliy and Willard aboard, the airship flies toward the final confrontation.