時は大正。竈門炭治郎は、家族とともに山でつつましくも幸せな日々をおくっていた。ある日、町で炭を売りに出かけた炭治郎が山に戻ると、家族は鬼に襲われ血だまりの中で絶命していた。唯一、一命をとりとめていた妹・禰豆子を救うべく、降りしきる雪の中背中に背負い必死に雪山を下りる炭治郎。その途中、禰豆子は突然唸り声を上げ、炭治郎に襲いかかる。

鬼殺隊最強の剣士である柱が那田蜘蛛山に到着した。父鬼を一太刀で切り伏せる水柱・冨岡義勇。 その太刀筋を見た伊之助は己との格の違いに興奮し、戦いを申し込む。一方、全身に毒が回り、瀕死に陥っていた善逸の前にも、蟲柱・胡蝶しのぶの姿が――。

四十人以上もの行方不明者を出している無限列車を調査するため、現地に赴いた煉󠄁獄杏寿郎は、その道中で鬼に遭遇する。鬼に襲われた人びとを救い、煉󠄁獄は遂に無限列車へ。果たして、その先に待つものは──。

無限列車で煉󠄁獄との合流を果たした炭治郎、禰󠄀豆子、善逸、伊之助。列車に鬼が出ると聞き警戒心を強める炭治郎たちだったが、いつの間にか眠りに落ちてしまう。夢の中で、かつて失われたはずの家族と再会する炭治郎。しかし、そこは下弦の壱・魘夢の術中だった。

魘夢の血鬼術により眠りに落ちてしまった炭治郎、善逸、伊之助、煉󠄁獄。魘夢は協力者を利用し、精神の核を破壊することで炭治郎たちを倒そうとしていた。自身が夢の中にいることに気づいた炭治郎は、夢から覚める方法を探す。そして目覚めるため、自らの頚を斬るのだった。

鬼化が進み人に襲い掛かろうとする禰󠄀豆子を、炭治郎は子守唄でようやく寝かしつける。一方、宇髄は堕姫の頚を斬り落とすが、堕姫の中から新たな鬼が現れる。妓夫太郎——堕姫の兄であり、もう一体の上弦の陸。堕姫と妓夫太郎、二体の鬼に宇髄は立ち向かう。