威尔逊和巴恩斯希望沃克交出盾牌，沃克执意不肯，双方发生冲突。威尔逊的飞行翼被沃克折断，巴恩斯在争斗中趁势打折沃克的左臂，抢下盾牌，交给威尔逊。巴恩斯在索科维亚找到泽莫，将他转交给艾尤率领的朵拉·米拉洁护卫队，泽莫被押送至浮岛监狱。临行前，巴恩斯请求艾尤帮忙。美国政府对沃克的行为做出处罚，他被迫接受非荣誉退伍，同时被剥夺“美国队长”的称号。随后，沃克遇到女伯爵瓦伦蒂娜·阿莱格拉·德·封丹。瓦伦蒂娜认同他的行为，鼓励他继续做自己认为正确的事，又说他注射的超级战士血清对一些人来说价值不菲，要求他保持联系。威尔逊将受损的飞行翼留给托雷斯，独自回到美国探访以赛亚·布莱德利。布莱德利向威尔逊讲述自己过去援救同样被作为实验对象的战友，然后遭受政府的监禁。威尔逊回到姐姐莎拉的家中，和邻居一起帮助她修补渔船。巴恩斯前来探望威尔逊，给他带来瓦坎达人制作的礼物，并帮助他训练使用盾牌。莎伦·卡特帮助乔治·巴作克出狱。在巴作克的武力支援下，卡莉·摩根索带领众多旗帜粉碎者成员，计划在纽约对全球回归委员会发起袭击。威尔逊从托雷斯口中得知旗帜粉碎者出现在纽约后，打开巴恩斯送来的箱子。在片尾彩蛋中，沃克仿照美国队长的盾牌样式打造一面新盾牌，上面嵌有他所获得的军事勋章。

威尔逊身着巴恩斯送来的美国队长新战服赶到纽约市，在巴恩斯、卡特和沃克的帮助下，解救被旗帜粉碎者挟持的全球回归委员会代表。卡特支开其他旗帜粉碎者成员，与摩根索单独会面，指责摩根索背叛了她。摩根索因此得知卡特是能力掮客。巴作克得知此事，企图敲诈卡特，威胁要向公众揭露她的真面目，被卡特击杀。摩根索随之开枪击中卡特腹部。随后追来的威尔逊再次试图劝说摩根索，摩根索举枪与他对峙。受伤的卡特从背后击杀摩根索。威尔逊将摩根索的尸体送至医护人员手中，并说服全球回归委员会暂缓难民遣返，帮助摩根索生前为之奋斗的民众。此外，威尔逊说服美国政府为以赛亚·布莱德利在美国队长博物馆内设立纪念碑。与此同时，旗帜粉碎者的余党在前往浮岛监狱的路上被泽莫的管家炸死。女伯爵瓦伦蒂娜为沃克打造一套新战服，沃克成为美国密探，执行政府不便派遣美国队长前去完成的任务。巴恩斯向中岛先生坦承此前仍是“冬兵”之时杀害其子的罪行。在片尾彩蛋中，卡特获得美国政府的特赦，重回中央情报局担当联邦特工。她通过电话联系某人，告知对方已经获得接触美国政府机密和武器原型的全部权限。