Gdy ziemskie oceany zostają zaatakowane przez tajemniczą obcą siłę zwaną Syrenami, cztery główne narody, Eagle Union, Royal Navy, Sakura Empire i Iron Blood tworzą sojusz wojskowy Azur Lane do pokonania najeźdzców. Ostatecznie, Syreny zostają pokonane, ale tworzy się rozłam między frakcjami. Sojusz Eagle Union i Royal Navy zostaje wrogiem sojuszu Sakura Empire i Iron Blood. W tym czasie zostaje wysłane wsparcie do bazy Azur Lane w pobliżu Sakura Empire.

Gdy Azur Lane zajmują się naprawą uszkodzeń ich bazy i opatrywaniem rannych, w tym Enterprise i San Diego, okazuje się, że przyczyną konfliktu między nimi a Red Axis jest chęć tych drugich do wykorzystania niebezpiecznej technologii Syren do własnych celów. Enterprise pozostaje na warcie, mimo że jej naprawy są tylko częściowo zakończone. Akagi i Kaga również dochodzą do siebie po bitwie, gdy spotyka ich Prinz Eugen. Akagi wysyła Zuikaku i Shoukaku w zasadzkę na flotę Azur Lane i prosi Prinz Eugen o pomoc. Przystępuje na jej prośbę zabierając ze sobą Z23 i Ayanami. Flota Azur Lane, składająca się z okrętów Eagle Union: Hammann, Arizona, Northampton, Helena, Long Island i siostry Enterprise, Hornet zostaje zaatakowana przez Red Axis. Enterprise mimo swoich uszkodzeń mobilizuje się, by im pomóc, a za nią podążają Cleveland, Javelin i Laffey.

Pokojówka, którą okazuje się Belfast, opóźnia siły Red Axis na tyle długo, że przybywają główne siły Royal Navy, w skład których wchodzą Queen Elizabeth, Warspite, Hood, Edinburgh i Sheffield, zmuszając Red Axis do wycofania się. Zaniepokojeni lekceważeniem przez Enterprise własnego bezpieczeństwa, Prince of Wales i Illustrious konsultują się z Queen Elizabeth w celu znalezienia rozwiązania. Tymczasem Vestal przybywa do bazy i jest zdenerwowana złym stanem Enterprise.

Akagi, Kaga, Shoukaku, Zuikaku i Ayanami wracają do bazy Sakura Empire, gdzie witają ich Souryuu i Hiryuu. Natomiast w bazie Azur Lane, Belfast bierze na siebie, aby służyć jako osobista pokojówka Enterprise. Ping Hai i Ning Hai zgłaszają, że podczas misji zwiadowczej, spotkali się z flotą Syren prowadzoną przez wysokiej klasy Syrena, sugerując, iż planują wykorzystać konflikt między Azur Lane i Red Axis. W celu zdobycia większej ilości informacji, Sheffield i Edinburgh infiltrują bazę Sakura Empire. Akagi otrzymuje od niechętnej Nagato pozwolenie na kontynuowanie „Projektu Orochi”.

Sheffield, Edynburg i Akashi są zmuszone ukryć się na opuszczonej wyspie, ponieważ floty Sakura Empire i Iron Blood formują blokadę wokół niej. Azur Lane wysyła dużą flotę ratunkową, aby przełamać blokadę. Główna flota pod przewodnictwem Prince of Wales wykonuje atak dywersyjny, podczas gdy mała grupa składająca się z Belfast, Cleveland, Javelin i Laffey przemyka przez blokadę i dociera na wyspę.

Mimo że Laffey próbuje nawiązać kontakt z Ayanami, ta odrzuca jej ofertę przyjaźni i ucieka. Dzięki pomocy Belfast, Enterprise zaczyna nawiązywać więcej kontaktów z innymi dziewczynami na bazie. Ona i starsze dziewczyny próbują zbadać Kostkę. Kiedy Enterprise ją dotyka, otrzymuje krótkie wizje, w których widzi alternatywną wersję samej siebie. Wróciwszy do bazy, Enterprise zaskakuje się, jak żywe jest to miejsce z nowymi przybyłymi jak Akashi, Ping Hai i Ning Hai, które zakładają swoje sklepy.

Azur Lane i Sakura przygotowują się do decydującej bitwy morskiej, wysyłając swoje największe floty. Akagi używa zaklęcia, aby przenieść flotę Azur Lane do innego wymiaru, gdzie muszą walczyć przeciwko połączonej flocie Sakury i Syren. Enterprise walczy z Kagą, ale chwilowo się rozprasza, widząc, że Belfast jest w niebezpieczeństwie i zostaje trafiona przez Kagę. Gdy tonie w oceanie, Enterprise ma kolejną wizję swojego alternatywnego ja i budzi się w znacznie potężniejszej formie.

W wyniku bitwy flota Azur Lane zauważa liczne portale otwierające się w całym obszarze i nie są w stanie zlokalizować Enterprise. Javelin i Laffey zostają odseparowane od głównej floty i ponownie napotykają Ayanami. Zanim zdążą dojść do porozumienia, towarzyszące Ayanami niszczyciele zabierają ją w bezpieczne miejsce, podczas gdy Belfast przybywa, by pomóc Javelin i Laffey.

Ayanami budzi się w bazie Azur Lane jako jeniec wojenny. Jako "kara" za nieposłuszeństwo i uratowanie Ayanami, zarówno Javelin jak i Laffey zostają przydzielone do jej nadzorowania. Główne okręty dyskutują o nagłym uruchomieniu Czarnego Mentalnego Sześcianu i martwią się tym oraz jego pozornym związkiem z Enterprise. Javelin i Laffey oprowadzają Ayanami po bazie, która jest zaskoczona faktem, że żadna z dziewcząt-okrętów Azur Lane nie żywi do niej żadnej niechęci.

Enterprise nadal ma niepokojące sny o alternatywnej wersji samej siebie, podczas gdy dziewczyny z Azur Lane wciąż nie mogą dowiedzieć się nic o prawdziwym celu Czarnego Mentalnego Sześcianu. Ayanami mówi swoim przyjaciołom, że chce pomóc zakończyć walki między Azur Lane a Imperium Sakura, przy czym Javelin, Laffey i Unicorn zgadzają się jej pomóc.

Pomimo najlepszych starań Azur Lane, Purifierowi udaje się uciec z Kostką. Observer następnie używa Kostki do w pełni aktywować Orochi. Akagi jest rzekomo wskrzeszona przy jej pomocy, co bardzo cieszy Kagę. Orochi pokazuje swoją siłę, wystrzeliwując pocisk, który całkowicie niszczy całkowicie niezamieszkałą wyspę. Zając sobie sprawę z niebezpieczeństwa, jakie stwarza Orochi, zarówno Azur Lane, jak i Red Axis mobilizują się niezależnie, aby ją zaatakować.

The Orochi proves to be much more powerful than the most advanced technologies humanity has to offer, and Enterprise is knocked out by a huge explosion. The battle is at its final phase as each combatant faces the truths they seek through battle.