見知らぬ部屋で目を覚ます虎杖は、目の前にいた呪術高専の教師・五条 悟から自分の“秘匿死刑”が決定したと告げられる。五条は、虎杖に二つの選択肢を示す。今すぐ死刑になるか、『両面宿儺の指』20本を探し出し、すべて取り込んだのちに死ぬか――。

３人目の一年生、釘崎野薔薇を迎えに行く虎杖と伏黒、五条。そのままとある廃ビルへ向かい、五条は虎杖と釘崎に、廃ビル内に潜む呪霊を祓ってくるよう課題を与える。ビル内、二手に分かれて呪霊を探し始める虎杖と釘崎は、子どもを人質にとる狡猾な呪霊と対峙する。

少年院で起きた緊急事態に、虎杖、伏黒、釘崎が派遣される。任務は、いずれ特級呪霊に成り得る呪胎とともに取り残された生存者の確認と救出。乗り込んだ虎杖たちは、無慈悲な現実に直面する。直後釘崎の姿が消え、残された虎杖と伏黒の隣には、特級呪霊の姿があった。

移動中だった五条は、特級呪霊・漏瑚の奇襲を受ける。攻撃を重ねても決して当たらない――漏瑚は、すぐに五条の強さを目の当たりにする。一瞬で高専に戻り、修行中の虎杖まで連れてくる余裕の五条に、漏瑚は怒りを爆発させ、ある手段に出るが、対して五条は――。

虎杖たちから逃れた真人は、夏油らと合流し、あるプランを進めようとする。一方、呪術高専では“京都姉妹校交流会”が行われようとしていた。伏黒と釘崎、二年の真希、棘、パンダが集合するが、そこに東堂ら京都校の面々も到着。早速一触即発な空気の中、さらに遅れて五条が駆けつけあるサプライズを行う――。

東堂は、虎杖の “逕庭拳”が特級には通じない技だと指摘する。助言を素直に受け取る虎杖に対し、東堂は全力で相手をし、導いていく。一方、京都校の西宮に、釘崎はケンカを吹っ掛ける。その横にいたパンダに、陰から攻撃を仕掛けるメカ丸。釘崎と西宮、パンダとメカ丸の戦いが始まる。

各所で勝敗が見え始めた交流会1日目。伏黒は御三家の嫡男・加茂と対峙していた。自身の血を操る「赤血操術」を使う加茂に、伏黒は式神と体術で対抗する。同じ頃、狗巻は言霊の増幅・強制術式である「呪言」を生かして場を進めていく。その狗巻が突如感じた不穏な気配に振り返るとそこには――。想定外の事が起こり始める交流会。戦いの行方は――。

圧倒的な強さで五条は花御を退けた。瀕死の花御と合流した真人は、特級呪物「両面宿儺の指」と「呪胎九相図1番～3番」を強奪。着実に10月31日に決行する五条悟封印の準備を進めていた。一方、高専サイドは真人らの目的を明らかにできない。被害を鑑み、そのまま交流会も中止、となりかけるが、何故か野球で決着をつけることに。姉妹交流会・2日目野球戦、プレイボール――。

行方不明者が多発する曰くつきの洋館の調査に派遣された術師の歌姫と冥冥。洋館に潜入し、呪霊の結界術に気づいた二人は、結界を破るための行動に出るが、突如建物が崩れ始めてしまう。宙に放り出されたその瞬間、目の前に現れたのは―。2006年。最強の2人の、もう戻れない青い春が始まる。

天元との適合者である“星漿体”、その少女の「護衛」と「抹消」という任務を課された五条と夏油。“星漿体”・天内理子を狙うのは呪詛師集団『Q』、そして天元を崇拝する宗教団体、盤星教。ホテルでの急襲を退けた五条と夏油は天内の意向で、使用人の黒井と合流し、天内の学校へ向かうことに。そして、新たな刺客の存在が明らかになる―。

『2007年8月』。五条は“最強”に成り、任務もすべて1人でこなすようになった。必然と夏油も1人になることが増えた。その夏は呪霊が頻出し、夏油は、ひたすら祓い、取り込む。誰のために？そしてある日、夏油の前にある人物が現れる。五条を“最強”の呪術師に、夏油を“最悪”の呪詛師に至らしめた在りし日の事件、その結末とは―！？

目を覚ました宿儺は漏瑚の助言には耳を傾けず、特級呪霊である漏瑚に対し、圧倒的な強さを見せつける。一方、お互いを未だ知らず、対峙する伏黒と暴走する甚爾。圧倒的な甚爾に対しギリギリの攻防を繰り広げる伏黒だったが―。

甚爾との戦闘で深手を負った伏黒は、たまたま居合わせた重面から不意打ちを受けてしまう。瀕死状態に陥ってしまった伏黒は重い足取りで必死に歩を運ぶ。道玄坂の広い交差点にたどり着いた伏黒は、自身の術式『十種影法術』によってある式神を呼び起こす―。

渋谷の街を壊し、数多の人を殺し、伏黒の式神を破った宿儺。そして目覚めた虎杖はその凄惨な状況を目の当たりにする―。悲愴な決意を顔に湛え、まるで幽鬼の様に歩を運ぶ虎杖。その一方、疲れ切った七海は朦朧としながらも群がる改造人間を祓い続ける。しかし、そこに真人が現れ―。