由於被捲入千夜和狂神的戰鬥，月湖的父親不幸身亡，村莊也遭受了毀滅性的損害。真介和千夜打算在不告訴任何人的情況下離開村子，但月湖卻說她也要和他們一同旅行。無奈之下，他們只能帶上月湖一起離開。一行人在旅途中遇到了神祕的闇・吶嗚，並一起朝帝都出發。在戰鬥中奪走他人生命的事實令千夜相當痛苦，他將內心的千隻闇的聲音拒之門外，並下定決心「不再戰鬥」。但是，黑龍姆特卻突然從天而降襲擊一行人，代替千夜迎戰的月湖也在戰鬥途中被擄走了……

姆特發掘月湖的才能，並試圖將她帶走。此時小玉突然現身，在千鈞一髮之際拯救了他們。一行人利用小玉的幻術成功欺騙姆特，並繼續展開旅程。然而在京都的街上，一行人卻遇到了以千夜為目標的狂神。由於無處可逃，千夜不得已只好應戰並擊敗對方。一切戰鬥都是因自己的力量而起……但是為了擊退敵人、為了保護夥伴，自己依舊需要力量。在千夜陷入矛盾之中時，出現在他面前的是……

在一行人面前出現的是「輝先生」，也就是室町幕府第十三代將軍「足利義輝」。義輝將首都的大土地神「華寅」介紹給千夜等人。華寅相當感激千夜制止了化身為狂神的自己的分靈，並告訴他不要為此而自責。即便如此，千夜仍對自己交戰一事感到相當後悔，但接觸到義輝不受常識所限的思考方式後，千夜開始重新思考自己所擁有的力量。然而，就在千夜的心境開始有所改變的時候，姆特襲擊了首都並抓走了月胡。

將身軀利用到極致——被義輝的話所感動，千夜市著與千隻闇進行對話。千夜試圖讓闇們承認自己是它們的主人，但它們卻對他發起攻勢，並說：「那你就靠蠻力，試著讓我們服從你吧」與此同時，將劍道使用到極致的義輝，甚至能斬斷時間，並坦白自己的死已經迫在眉睫。千夜與義輝，兩人各自命運的決戰即將拉開序幕。

千夜和姆特展開了激烈的戰鬥。千夜以「盡情玩樂」的心態參戰，並不再有悲壯感。不久後，為了爭奪最強地位而戰的兩人，甚至開始產生了共鳴。此時，義輝以一己之力擊潰松永久秀的軍隊。「該不會真能贏吧……」當真介開始相信義輝會獲得勝利時，自稱為「無之民」的神秘五人組出現了。

與姆特的戰鬥結束後，千夜平安地與月湖及真介他們會合。千夜等人專注於休養身體，但因華寅的術式，他們發現真介與斬藏無法離開目前所在的地方。與此同時，無之民也出其不意地發起了襲擊。千夜決定不以武力，而是透過對話來與無之民對峙，而他也因此在幽界中知悉了他們真正的目的。為了拯救被封印的父親，為了保護想要守護的事物，千夜和月湖決定請華寅協助他們展開修行……

千夜與月湖終於與小玉會合，然而出現在他們面前卻是已化身為千尾妖狐的迅火。迅火將海神的力量據為己有，並在周圍設下強大的結界。為了尋找突破結界的方法，一行人前往占卜師八掛貓的住所，卻在此時遭遇化身為狂神的泰山。在吶嗚的幫助下，千夜成功發動幽界干涉，解放了泰山。隨後，千夜等人便和新加入的夥伴泰山繼續前行。這時，一隻尋找銀髮一族的狗（闇）出現在他們面前。與此同時，在強烈渴望變得更強的月湖身邊，有一道危險的影子悄悄逼近。

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