「願えばすべて現実になる…」という不思議な赤い玉を手にした少年、新星勉。彼が夢見たことは、テレビの中のヒーロー“高山我夢”=ウルトラマンガイアに会う事だった。時空を超えて勉の前に現れる我夢。しかし、この出会いは後に起こる大事件のきっかけにすぎなかった。3大怪獣の前に最大のピンチを迎えるガイア。「世界を滅ぼしちゃいけない!」みんなの願いが一つになったとき奇跡は起きた。

「地球は根源的破滅に対し、自らの力で立ち向かう決意を人類に促した。

この地球には、怪獣がいて、人間がいる。そして、それだけではないのかもしれない･･･」

　全世界を揺るがした根源破滅天使・ゾクとの戦いが終わって月日は経ち、人々には平和な日々が戻っていた。だがその一方、いつしか地球の怪獣は活動を開始していた。藤宮の努力も空しく、結果的に怪獣はかつての様な標的となってしまう。Ｇ・Ｕ・Ａ・Ｒ・Ｄの攻撃を妨害したことで、追われる身となる藤宮。だが、そんな彼の前に、助けを求める謎の少女が現れた…。同じ頃、大学に戻っていた我夢は、ある日突然緊急指令を受け、チーム・マリーンと共に海底調査へと赴き、光の無い世界で驚くべき奇跡を目の当たりにする。人類が知り得なかった生物とのファースト・コンタクト…その感動も束の間、我夢たちは謎の怪獣群の襲撃を受け、絶体絶命の危機に陥ってしまった！この地球に何かが起ころうとしている。我夢と藤宮の眼前に広げられるのは破滅への兆しなのか、それとも…!?