Migliaia di anni prima degli eventi raccontati ne Lo Hobbit e Il Signore degli Anelli, durante un periodo di relativa pace, nel corso della Seconda Era della Terra di Mezzo, si assiste alla forgiatura degli Anelli del Potere, all'ascesa dell'Oscuro Signore Sauron, alla caduta del regno insulare di Númenor e all'ultima alleanza tra Elfi e Uomini.

Sono chiassosi, sgangherati, sbandati reinventatisi mercenari. I Vox Machina sono più interessati ai soldi facili e alla birra scadente che a proteggere il reame. Ma quando il male minaccia il regno, i membri della banda capiscono di essere gli unici in grado di ristabilire la giustizia. Quello che sembrava un lavoretto da niente darà così origine alla leggenda dei nuovi eroi di Exadria.

Quando un drago non riesce a essere all'altezza dei terribili standard fissati per lui, la sua famiglia lo caccia fuori. Si imbarca in una ricerca per trovare una nuova casa, ma presto scopre che la vita sulla strada non è il posto per una bestia codarda della leggenda. In un mondo fantastico pieno di elfi, nani e altre creature mitiche, le frustrazioni della caccia alla casa raggiungono un livello completamente nuovo.

La storia segue le vicende di Tokunana, un'unità di persone fuori dal comune che lavorano per il Dipartimento di Polizia Metropolitano di Tokyo. Il suo compito è quello di sconfiggere i "Nine", un'organizzazione criminale che punta a resuscitare i draghi che in passato abitavano la Terra.