最近、帰りの遅い姉のナツメを怪しんでいる、ケースケ。ナツメの後を追い、たどり着いた先で出会ったのは、なんと妖怪…!? ナツメやトウマ、アキノリの3人は、妖怪探偵団を結成していたのだった。幽霊やUFO、ましてや妖怪など信じないケースケは、思わずその場を飛び出してしまう。一方、ナツメたちは、怪奇サイト「うすらぬら」で話題になっている、“亡霊番長”について調査を進めることに。路地から悲鳴が聞こえ、駆けつけてみると、少年が亡霊番長に追い詰められていた！ ナツメは「妖怪ウォッチ エルダ」でジバニャンを召喚して戦う。その様子を物陰から目撃していたケースケは、亡霊番長を見て、あることに気づく。

道で突如「死者の乗る自転車」が近づいてきて、襲われる…という怪奇事件が、最近「うすらぬら」によく書き込まれている。ナツメたちが被害者に聞き込みを進める一方で、なんとケースケが死者の乗る自転車“ゴーストサイクル”に襲われたらしい！ ゴーストサイクルは恐ろしいオーラで背後から迫り、「お前じゃなぁーーい！」と叫びながら襲いかかってきたというのだ。調査を進めていく中で、「塾の帰りによく自転車で来るマサキくんという男の子がいる」という駄菓子屋のおばあちゃんの話にピンときたナツメたち。さっそくマサキの家へ行ってみるが、インターホンを押しても誰も出ない。そこへおばさんが通りがかり、「マサキくんは最近交通事故に遭って…」と涙ぐむ。すると、「どういうことだ！」と、なぜか興奮状態のゴーストサイクルが現れて…!?

最近流行っているというカードゲーム、「電光石火時代」に夢中のケースケとトウマ。アキノリによると、最近「うすらぬら」にも電光石火時代にまつわる怪奇事件、 「雄叫びの略奪魔 レッドヘッド」 の書き込みがあったらしい。さっそくナツメ達は聞き込みに出発。どうやらレッドヘッドは電光石火時代での対戦を迫り、なんとカードのモンスターであるバーニングドラゴンを実際に出現させて、レアカードを奪うらしい。そんな時、ケースケがレッドヘッドに遭遇！ ケースケ曰く、レッドヘッドは「よこせ…白い…犬…」という、気になる言葉を発していたとのこと。トウマによると、白い犬に似たブリザードウルフという超ド級のレアカードがあるらしく、それがあればレッドヘッドをおびき寄せられるかもしれないが…　果たして、レッドヘッドは現れるのか？

近頃、「もったいない男」と呼ばれる怪奇案件の書き込みが増えているらしい。もったいない男は食べものを残した子どもに「もったいな～い…」と言いながらとり憑き、弱った子どもはそのまま痩せ細って死んでしまうという噂だ。そしてどの書き込みにも、特定の店のラーメンを食べ切れなかったときに、もったいない男が現れたという共通点があった。ナツメたちは調査のために、そのお店で超メガ盛りラーメンを注文。ところが、思わずナツメ、トウマ、アキノリは間食してしまう。これじゃ調査にならない！…と思っていたが、完食できなかったケースケがもったいない男にとり憑かれてしまう。しかもその姿は、とり憑かれたケースケにしか見えないようだ。もったいない男は家にも現れ、食欲を奪われたケースケはどんどん弱っていく。ついにもったいない男の手掛かりをつかんだナツメ達は、ケースケを救うため、ある場所に乗り込むことに…！

“ジンタ”はケースケが通う小学校に50年前からいる妖怪系人体模型。彼は自分を「かわいい」と言ってくれる八品マナミに想いを寄せている。そんなある日、ジンタはコージによって、告白のメッセージを体に書かれてしまった。ジンタに書かれたメッセージを見たマナミは悪ふざけだと激怒し、コージに「大嫌い！」と言う。そのとき、謎の人物が吹き矢を放ち、ジンタに当たった。するとジンタは突如怒りの炎を燃やし、「マナミさんは…コージが嫌い、コージ…ボクに落書きをした、ゆるさない…」と、コージへの復讐を始めたのだ！ 告白以降さまざまな災いがふりかかるようになったコージは、ケースケたちに「命を狙われているみたいなんだ…」と相談する。ケースケは、認めたくはないものの、妖怪のしわざを疑い、コージのために調査へ乗り出す。

「わらうドッグマン」と呼ばれる存在が、「うすらぬら」で話題になっている。顔が犬、体は人間で、鋭い爪で通りかかった人に襲い掛かってくるらしい。中には、すべてを切り裂いていったという、恐ろしい書き込みも…。そんな話をしていると、突然妖魔レーダーのアラート音が鳴る。ドッグマンが現れたのではないかと思ったナツメたちが向かうと、へたり込んでいる少年たちがいた。話を聞いてみると、ダジャレを言いながら歩いていたら突然ドッグマンが現れたらしい。吠えながら電柱を殴り倒したというが、けがはなかったとのこと。次にドッグマンに襲撃されたのは、家電量販店。ここでも人には被害がなく、ショーウィンドウと、そこへ並んでいた何台ものテレビが破壊されていた。ドッグマンを見たという少女の話から、ケースケはあることに気づき、ドッグマンが現れる場所がわかった気がするという。そして、ケースケは少々ビビりながらも、なぜか公園にタンクとコージを呼び出し、意外な行動に出る…！

最近「うすらぬら」でささやかれている、「顔さけ女」の噂。「私キレイ…？」と聞いてくる顔さけ女は、髪をかき上げると、その顔が縦に真っ二つに裂けているらしい！ 妖怪探偵団は、実際に顔さけ女を見たという花屋の店員・アズサに話を聞きに行くが、アズサから得られたのは、外見の情報だけ。引き続き情報収集を進めていると、妖魔レーダーのアラームが！ 現場の古いビルに駆けつけると、そこには帰宅途中のアズサが。そして、顔さけ女も現れた！ 顔さけ女は猛スピードでナツメたちに迫ってきて、「私キレイ？」と聞きながら髪をかき上げる。するとその顔は、タテにさけ、妖怪“ガブリエル”に！ トウマ、アキノリが飲みこまれてしまい、ナツメは大ピンチに…

AIロボット掃除機「オールマイティくん」は万能なだけでなくリーズナブルで、入手困難になるほどの大人気。あまりに高性能なため、「うすらぬら」では、オールマイティ君には何らかの陰謀が隠されているのではないかと噂までされている。ケースケのクラスメイト・ミサキは、中古のオールマイティくんを買ってもらい、「オーちゃん」と名付けて友だちのように仲良く過ごしていた。ある日ケースケたちは、オールマイティくんの開発にも技術提供している次世代エネルギー研究所へ社会科見学にやってきた。展示に夢中になったミサキは、館内でひとりはぐれて所長室のほうへ迷い込み、とんでもない話を聞いてしまう。その頃外では、街中のオールマイティくんが集結し、大暴走を始めて…。

「うすらぬら」に、「空飛ぶ人食いマグロ」という新たな書き込みが寄せられた。　突然頭上に現れた巨大マグロが、人を食べてしまうらしい…。さっそく調査を始めた妖怪探偵団。書き込み主に話を聞いてみると、グルグル寿司へ入ろうとした親子3人が、巨大マグロに丸飲みされてしまったのを見たという。一方テレビのニュースでは、謎の連れ去り事件が相次いでいると報じられていた。被害者たちはいずれも商店街近くで連れ去られており、意識が戻ると魚市場の倉庫にいたという共通点があるとのことだ。そのニュースを見ていたナツメたちは、連れ去り事件と人食いマグロ、そしてグルグル寿司には関連性があると確信する。次の日、グルグル寿司に調査へ向かったナツメたちは、人食いマグロに襲われる人たちが共通してあるものを持っていることに気がつく。

かなり危険な香りを醸し出している、“切裂きジョーカー”についての怪奇案件。切裂きジョーカーはトランプのジョーカーにそっくりなピエロ風の男で、夜道を歩く女性の背後から迫り、「スパッといきましょうか～」と、鋭い2本の鎌で切りかかってくるらしい。被害者はその後、部屋に引きこもってしまうという。切裂きジョーカーをおびき寄せるため、なんとアキノリが女装して囮に。こんな格好で大丈夫なのか…と思った矢先、切り裂きジョーカーが出現！ ジョーカーは両手の鎌でアキノリを襲撃するが、トウマが幻魔“義経”を憑依召喚し、間一髪のところで追い払った。しかしその後、アキノリは自分の部屋に引きこもってしまう。アキノリにいったい何が起こったのか…!?

ジバニャンには過去の記憶がない。なぜ唐突にチョコを食べたくなるのか、なぜトラックを見ると無性に潰したくなるのか。わからないが、すべては自分の過去に関係しているのかもしれないと、ジバニャンは思っていた。ある日、いつもの交差点でジバニャンは、魂を回収する死神に憑かれたトラックが一人の女子高生に迫っているのを目撃。死神の魂回収の邪魔をすることは絶対に許されない…。だがジバニャンは、我慢できずに女子高生を助けてしまう。彼女の名前は、ミホ。なんと、妖怪のジバニャンが見えるらしい！ さらにミホは、「あなたのことを知っているかもしれない」とつぶやく。ジバニャンとミホの関係とは？ そして、ジバニャンは記憶を取り戻すことができるのか？

今話題の、すべてを言い当てるパーフェクト占い師・千堂レイ。中央広場で開催される占いショーに彼女が出演すると聞いて、妖怪探偵団も行ってみることにする。レイのステージには長蛇の列が…。諦めて帰ろうとしたそのとき、レイが呼び止め、なんとトウマだけを占ってくれるという！ トウマの情報を、すべて完璧に言い当てていくレイ。さらに不動明王の存在までもお見通しなのか、「すべての災いのもとは魔神」だと言う。半信半疑で占いを聞いていたが、レイの「正しい道に導いてあげる」という言葉が引っかかっていたトウマ。行かないほうがいいと思いつつも、トウマの足は、レイのオフィスへと向かう…。その頃ナツメは、嫌な胸騒ぎを感じていた。

酒呑童子に大切なものを奪われてしまい、自分のせいだと落ち込むトウマ…。だが、ひとつだけ取り戻す方法があるらしい。それは、新たな妖聖剣・スザク蒼天斬を手に入れて、酒呑童子と戦うことだ。そのためには、剣武魔神・朱雀と契約を結ばなくてはならない。トウマたちは、朱雀がいるという妖魔界のクラネの谷へ向かうため、そこへと通ずる人間界の祈り山に向かう。だが祈り山はおどろおどろしい妖気が漂い、今にも何か良からぬものが出てきそうなところだった。さらに、アキノリの様子に異変が…！ トウマたちは祈り山で待ち受ける恐怖の試練を克服し、剣武魔神・朱雀と契約を結ぶことができるのか？

フクロウは、妖怪探偵団の新たな力の正体を探りに行くと申し出るが、ハルヤに無能だと言われた上に置き去りにされ、悔しさを噛みしめる。そのころナツメたちは、フドウ雷鳴剣があるという情報を得て、ショッピングモールを訪れていた。一同が気を引き締めて進んでいく中、ケースケは、仮面を被ったゾンビが迫ってくるという、恐ろしい幻覚を見る。やがてその幻覚は現実となり…!! 何とかゾンビから逃れ、フードコートへたどり着くが、そこにはフクロウの姿が。さらにフクロウの矢に当たったモノが次々と邪悪に変化し、襲い掛かる。ジバニャンとコマさんを召喚し、何とか応戦する妖怪探偵団。するとフクロウは驚きの行動に出る…。

トウマのクラスに美少女が転校してきた。彼女の名前は、姫乃アヤメ。気取らない性格のアヤメは、すぐに学校中の人気者となった。妖怪探偵団の事務所でもアヤメの話題で盛り上がるが、アキノリが突然、「その子、次に狙われるかも！」と叫ぶ。「うすらぬら」に、連続美少女失踪事件についての書き込みがあったのだ。消えた美少女たちはとある場所で、アイドルのスカウトを待っていたらしい。調査のため、ナツメもその場所でスカウトを待ってみると、「女の子は誰だってアイドルになれる…このボクが熱ぅ～く指導すればね」という言葉と共に、アイドルプロデューサーの「窯元熱」と名乗る人物が現れた。美少女失踪事件との関連を疑うナツメだが、窯元によって、小さな人形にされてしまい…なんとアイドルデビュー!?

「うすらぬら」に、青白い手が、人を海中に引きずり込むという怪奇事件の書き込みが寄せられた。妖怪探偵団はさっそく調査に向かう。書き込み主の大学生たちにそのとき撮影した動画を見せてもらうと、無数の青白い手のようなものが海の中から現れ、男子学生が海中に引きずり込まれる様子が収められていた。次の日、ナツメたちは事件が起こった海へ行ってみるが、特に異常はないようだ。そして夕暮れどき。アキノリとアヤメが、偵察のために事件があったブイの付近へ泳いで行ってみると、突如潮の流れが早くなり、海中から青白い手が出現！ 2人に襲いかかり、 動画と同じような、「行かせるかぁ～…」という不気味な声が響く。果たして、海中に潜んでいるものの正体とは…？

ある日、トウマのクラスの男子生徒たちが、半数以上も学校を欠席した。さらに、彼らは全員「コックリさん」をやっていたという。この件を怪しんだ妖怪探偵団は、調査を開始！ すると、意識を取り戻した男子生徒のひとりから、「うすらぬら」へ投稿が寄せられた。その書き込みによると、どす黒い空気の中からキツネの化けものが突如現れ、金縛りに遭ったという。さらにそのキツネは「身体をよこせ」と言ってきたそうだ。ナツメは、まず同じキツネの妖怪“キュウビ”を召喚して、話を聞いてみることに。キュウビは、自分以外にキツネの妖怪がいるとすれば、稲荷神社だろうと言う。ナツメたちが学校の近くの稲荷神社へ調査に行ってみると、キツネの化けものが襲いかかってきて…!?

イケメンばかりが失踪する事件が多発。妖怪探偵団が妖怪の関与を疑っていると、イケメンが消えた瞬間を目撃したという女子中学生の書き込みが寄せられる。彼女の話によると、「プリティーハンサム」という画像加工アプリで自撮り写真を盛ったところ、画像だけでなく被写体の男子自体の顔もイケメンに変化したのだという。さらに、突如スマホの画面から触手のようなものが何本も伸びてきて男子たちの顔を吸い取り、最終的に彼らは消えてしまったという…。ナツメたちは調査を進めるため、そのアプリのイベントにやってきた。会場では「ハンサムボーイズコーナー」なるブースがあり、男子たちにアプリを使ってイケメンになる方法をレクチャーしているのだが…。

ある日の早朝、ケースケはタンクとコージと一緒に、隣町の山へカブトムシを捕りに出かける。しかしカブトムシはぜんぜん捕まらず、ターゲットを蝉に変更。3人は、誰が一番多く蝉を採れるか競争することに。意気込んだタンクがひとり山の奥へと進んでいくと、これまで山中に鳴り響いていた蝉の声が突如止み、目の前にありえないほど巨大な蝉が出現！ 慌てて逃げるタンクだが、巨大蝉は不快な音を立てて追いかけてくる。そのころ、タンクを探していたケースケも蝉の大群に襲われ、妖怪ウォッチエルダでハイパーミッチーを召喚。探偵団の事務所から突然消えたミッチーを見たナツメたちは、ケースケに何かあったのではないかと心配する。

シネコン内に、あるはずがない0番スクリーンが現れて、入ると二度と出られなくなるらしい…という噂。次の日、アキノリたちが調査に出かけようとすると、ナツメから同行できないとの連絡が入る。ケースケが、昨日観た映画をどうしてももう一度ナツメと観たいと言ってきかないというのだ。そんななか、0番スクリーンに入って戻ってきたという人物から、「一緒に観ていた友達と同じような人物映画の中に現れて、実際に隣に座っている友達も体がみるみる変色し、怖くなって逃げてきた」という話を聞いたアキノリたちは、問題のシネコンへ行ってみることにする。そこにはナツメもおり、「一緒に映画を観ようよ…」と誘うのだが…。

ある夜、おばばの予言宝珠が異様な反応を示す。相当なパワーを持った何者かが現れたようだ。アキノリが妖魔レーダーの反応を追いかけると、そこに洞潔があらわれた。洞潔と対峙したアキノリは幻獣・朱雀を召喚して闘うが、朱雀はアキノリをかばって洞潔の攻撃を受け、大怪我を負ってしまう。朱雀を回復させるには、「スザク蒼天斬」の封印を解き、本来の剣武魔神の姿に戻る必要があるらしい。アキノリたちはスザク蒼天斬を求め、妖魔界の双剣山に向かう。

トウマが突然倒れ、意識不明になってしまった。病室に駆けつけたナツメたちは、トウマの身体からにじみ出る邪悪なオーラを見て、これは普通の病気でなく、怪奇案件だと断定する。おばばの「妖魔レントゲン」でトウマを撮影したり、お祓いの儀式を行ったりしていると、なんとトウマから鬼まろの“モグ”が出てきた！ モグは、“オグ”や“トグ”と一緒にトウマの身体の中で「悪いやつ」と戦っていたらしい。さらに、その悪いやつを倒さないと、トウマは回復しないという。ナツメたちはトウマの身体の中に入り、悪いやつを倒しに行くことに！ 果たしてトウマの体を脅かす者の正体とは？

学校では、イケメン俳優の崎山ケンが休業宣言をしたというニュースでもちきり。崎山だけでなく、最近イケメン俳優が相次いで休業宣言をしており、それは「うすらぬら」でも話題になっていた。そんななか、大慌てでケースケが事務所にやってきて、「公園に崎山ケンがいる！」という。ナツメたちが公園へ駆けつけると、とても芸能人には見えない雰囲気の崎山がいた。彼曰く、仕事帰りにいきなり “Dr.カメレオン”と名乗る化けものに廃病院に連れ込まれたうえにイケメンオーラを吸い取られ、休業せざるを得なくなったそうだ。早速、探偵団は廃病院へ向かうことにする。

「うすらぬら」によせられた、遊園地・ハナハナファミリーランドで起こった怪奇案件の噂。書き込み主の話によると、ハナランドへ行った際、7歳になる弟が迷子になってしまったそうだ。そして、やっと見つかった弟は「ハナぽんちょと遊んでいた」と言い、誰もいない空間に話しかけていたという…。しかもその日以来、7歳の弟がまるで赤ん坊のようになったというのだ。ハナぽんちょとは、ハナランドの幻のキャラクターらしい。調査のため、探偵団がハナランドに行ってみると、迷子の子どもを探している親や兄弟を多数発見！ そして、ひとりになったケースケの前に、ハナぽんちょが現れて…!?

今日もナイトとして、ナツメを追いかけ回すミッチー。しかし、友達と楽しくショッピングをするナツメに対し、空回りなことばかりをして、ナツメをうんざりさせていた。ショッピングの帰り、ナツメは何者かにさらわれてしまう。ナツメの悲鳴を聞きつけ、ミッチーが現場にかけつけるがすでにナツメの姿はなく、代わりに「大事な女を返してほしくば、町はずれの廃工場へ来い」という、ミッチー宛の脅迫状が！ みんなが止めるなか、ミッチーはいてもたってもいられず、ナツメを助けにひとりで指定の場所へと行ってしまう。果たして、ミッチーはナツメを取り戻すことができるのか!?

ケースケのクラスメイト、マナミの愛犬・テリーが散歩中、公園の公衆トイレでいなくなってしまったらしい。このことを探偵団事務所でケースケが話すと、やはり、みんなそろってこれは怪奇案件だと言う。というのも、最近「悪魔の丸飲みトイレ」と呼ばれる怪奇案件が多発しているからだ。トイレの一番奥の個室から苦しそうな声が聞こえてきて、気になって近づいてみると、ドアがひとりでに開き、化けものが飛び出してきてトイレの中に引きずり込まれるらしい…。テリー探しを手伝う約束をしてしたケースケと一緒に、公園に向かったナツメたち。すると、公衆トイレの前で妖魔レーダーが反応する。

い、妖怪となったのだ。そのとき下敷きになったのはコマさんだけでなく、弟の“コマじろう”も一緒だったらしいが、コマさんが妖怪になった時、コマじろうの姿はなかったという。しかし、おばばとアキノリたちがコマさんとコマじろうのお墓へお参りに行くと、なんと、コマじろうの墓のうしろに穴が空いていた！　トウマが幻魔・義経を召喚し、コマじろうを探してみると、どうやら池のまわりにいることが判明。そしてついに、草むらからコマじろうが現れるが、その姿は…!?

「セバス」は、呼びかけるとさまざまな生活のサポートをしてくれるスマホのAIアシスタント。だが、セバスには「セバスさん」という別の顔があり、お願いをしたら恐ろしいことになった、という書き込みが「うすらぬら」に寄せられていた。そんな中で、銀行強盗逮捕のニュースが流れる。「セバスさんに大金を掴みたいとお願いしたら、体が勝手に動いた」という犯人の供述を聞いたナツメたちは、妖怪の仕業ではないかと疑う。さっそく調査を開始すると、なんとタンクがセバスさんを呼び出し、「ケースケとコージと3人で空を飛びたい」とお願いしてしまったことが判明！ 現れたセバスさんの力で、ケースケたちの足は勝手に走り出してしまい…!?

マナミの友人が入院していると聞き、四葉のクローバー探しを手伝っていたケースケ。しかし、アキノリによると、最近「うすらぬら」に「悲劇のブラッディクローバー」という書き込みが増えているのだという。血のように赤い四葉のクローバーがあり、それに触ると死ぬまで不幸になってしまうらしい。ケースケたちはマナミを探し、注意するように伝えるが、マナミのその手にはすでに赤い四葉のクローバーが！ ナツメとアヤメが慌ててマナミからクローバーを奪うと、ふたりの手に赤い四葉マークが浮かび上がってしまう。呪われてしまったふたりに、次々と不幸が襲いかかってくるが……!?

アキノリが撮影したアヤメの写真が、フォトコンテストで大賞を受賞！ ナツメたちの気づかいもあり、アキノリはなんと、アヤメとふたりきりで写真を見るために出かけることになった。デートだと浮かれるアキノリを見守るため、ナツメたちはこっそりと、ふたりの後をつけていく。展望台でいい雰囲気になり、まるで本当の恋人同士かのように見えるアキノリとアヤメ。そして、アキノリはついに告白を決意する！ しかし、アキノリがその場を少し離れているうちに、アヤメはどこかへ行ってしまう。アキノリはアヤメを探しに行くが、そのとき、妖魔レーダーが強力な妖気を感知する。

「海をも断ち割る」と言われている妖聖剣、「ゲンブ法典斧」。女郎蜘蛛の糸を断ち斬ることができるであろう、そのゲンブ法典斧を手に入れるため、アキノリたちは妖魔界にある宝剣殿へと向かう。幻獣・朱雀の導きで宝剣殿を目指し、妖魔界に通じる湖を渡ろうとしたそのとき、不気味な双子の少年が現れた。ふたりは「ゲンブ法典斧を手に入れたければ、何が起きても声を出さずに湖を渡れ」と言う。アキノリたちは無事に宝剣殿にたどり着き、ゲンブ法典斧を手に入れることができるのか!?

無事に妖魔界から戻ってきたアキノリたち。しかし、そんな彼らを待ち受けていたのは、巨大化した女郎蜘蛛だった！ アキノリたちが妖魔界へ行っている間にも、女郎蜘蛛は人々の魂を喰らい、力を吸収しつづけていた。元町タワーは蜘蛛の糸で繭状に覆われ、その最上部には女郎蜘蛛が君臨していた。「剣武魔神・玄武」を憑依させたトウマは、ゲンブ法典斧を構え、女郎蜘蛛と対峙する。フルパワーの「剣武魔神・玄武」によるゲンブ法典斧の一撃で、強固な女郎蜘蛛の繭を見事切り裂き、タワー内部への道が開けた！ アヤメを救うため、タワーに侵入して、女郎蜘蛛討伐に向かう一行だが…!?

日常を取り戻したナツメたちがいつものように「うすらぬら」を開いてみると、新しい投稿が寄せられていた。それは、「真夜中のサタンクロース」についての書き込みだ。サンタクロースならぬ「サタンクロース」は12月前から子どもが住む家に現れ、そのプレゼントを手にした子どもには、とんでもなく恐ろしいことが起こるらしい。ナツメとトウマ、ケースケは、さっそくサタンクロースの調査を開始！ 書き込み主の少女・ゆみの話を聞き、トウマは被害者のある共通点に気づく。一方、女郎蜘蛛の一件で、伝説の霊媒師の子孫であることを知ったアヤメは、いつ狙われても対処できるように自分を鍛えたい言い、おばばとアキノリと共に修行を開始する。

ある日、ミッチーとコマじろうは、「どちらが先輩か」問題で揉めていた。妖怪探偵団に先に入った自分が先輩だと主張するミッチーと、アキノリの家の神社にずっと昔からいた自分が先輩だと主張するコマじろう…。そんなふたりを見かねてウィスパーが、「怪奇案件を先に解決したほうを先輩にしては？」と提案する。そこでミッチーとコマじろうは、最近急激に投稿が増えている怪奇案件「ニタニタさん」の解決で勝負をすることに。書き込みによると「ニタニタさん」は、街角から急に飛び出してきて、人を驚かせるそう。さらに、ニタニタ…と笑う顔が本当に恐ろしいのだとか。ミッチーとコマじろうはそれぞれのやり方で調査を進めていくが…探偵勝負を制して先輩の座をつかむのはどっち？

「うすらぬら」に、「すすり泣くバレエシューズ」の書き込みが寄せられた。そのバレエシューズを履くと、体が勝手に踊り出し、自分では止められなくなるらしい。さらにはだんだんシューズが濡れてきて、すすり泣く声が聞こえてくるという…。妖怪の仕業を疑ったナツメたちは、さっそく調査を開始。書き込み主に話を聞いてみると、そのバレエシューズは見知らぬ女性から渡されたもので、履いた途端に体が勝手に踊り始めたそうだ。また、道に飛び出しそうになったところ、間一髪でシューズが脱げたのだが、不思議なぬれ方をしていたらしい。探偵団は、一度事務所に戻って話し合うことに。すると“イカリン”が現れ、「海岸でずっと泣いている妖怪がいるから、助けてあげてほしい」と言う。

妖怪探偵団の結成1周年記念を兼ねたクリスマスパーティーをサプライズで開催しようと、アキノリはひとり準備を進めていた。さりげなくみんなを誘おうとするアキノリだったが、なんと全員に断られてしまう。気を取り直してアキノリが「うすらぬら」を開いてみると、“人吊りモミの木”にまつわる投稿を発見。さっそく書き込み主に話を聞きに行ってみることにする。彼によると、場所は駅前のクリスマスイルミネーション。弟と一緒にツリーを見ていると、突然ツリーから子どもの顔をした飾りが落ちてきて、弟をツリーの中に引きずり込んでしまったという。さらに、そのツリーからは不気味な歌が聞こえたらしい…。正体を突き止めるため、アキノリはひとりで駅前に行ってみるが……!?

近くに姫がいることを確信した酒呑童子（ハルヤ）と洞潔（島之内）は、姫を覚醒させる鍵となる妖聖剣を5本集めるため、トウマが持つ妖聖剣を奪う決意をする。そんななか、ナツメたちはいつものように「うすらぬら」で怪奇案件を探していた。未だに怪奇現象や妖怪に恐怖を抱いているケースケは、面倒ごとに巻き込まれる前に…と、ひとり外へと出ていく。しかしケースケは、探偵団事務所の外で待ち構えていた洞潔にさらわれてしまい……。ナツメたちは、総力を挙げてケースケを救う決意を固める。

ナツメたちがテスト期間の間、探偵団事務所を自由に使っていいと言われたケースケ。さっそくマンガの続きを読みにやってきたところに、ジュニアが大慌てで飛び込んできた。どうやらジュニアが大好きなおばあさんの駄菓子屋がピンチらしい。ケースケたちが駄菓子屋に行ってみると、この店に来ると恐ろしい化けものに襲われるとのウワサが立ち、店に子どもが来なくなってしまったそうだ。おばあさんを助けたいジュニアたちに促され、渋々「うすらぬら」で調べるケースケ。すると、「駄菓子屋のウマタウロス」という投稿が！ 「妖怪妖怪探偵団プラスケースケで解決しようぜ！」と張り切る不動明王ボーイたちと共に、調査に乗り出すことに。

ゲーム好きのクラスメイト・二階堂が、なんだか「VR戦記」というゲームに怯えているように見えて、違和感を抱いたナツメ。みんなに二階堂の話をすると、「うすらぬら」にも「VR戦記」にまつわる書き込みがあった！ なんでも、このゲームで対戦して相手のキャラクターを倒すと、黒いマントの騎士が出現し、剣で襲ってくるらしい。ナツメたちがさっそく二階堂に話を聞きに行ってみると、やはり彼も同じような目に遭い、その後、そのときの対戦相手の大学生・シュンとは連絡が取れなくなってしまったという。今度はシュンのアパートを訪ねてみたナツメたち。鍵の開いたドアから恐る恐る様子をうかがっていると、辺り一面がゲーム内のような闘技場に変わって……!?

学校でうさぎ当番の順番が回ってきて、かわいいうさぎを触り放題！と喜ぶケースケ。しかし、「うすらぬら」に「闇へ導くうさぎ」にまつわる投稿が寄せられており、用心したほうがいいとアキノリに言われる。なんでも、街にいるはずのない真っ黒いうさぎが突如現れて、そのうさぎを追いかけたところ、数えきれないほどのうさぎに取り囲まれたとのこと。さっそくナツメたちは調査を開始。すると、書き込み主のようなケースの他にも、うさぎが恐ろしい顔をしていたり、巨大なうさぎに遭遇したケースもあったりと、状況は様々だ。次の日、うさぎ当番のケースケたちがうさぎのエサを買いに行き、エサ袋を持って歩いていると、路地からかわいい黒ウサギが現れて……。

もうすぐバレンタインだが、さくら元町では洋菓子店やスーパーからチョコレートが消える事件が相次いでいた。「うすらぬら」にも「さくら元町・呪いのチョコ狩り事件」というタイトルで書き込みが寄せられており、なんと、チョコだけでなくチョコレート菓子を作るショコラティエたちも姿を消しているらしい。妖怪探偵団は書き込みにあったケーキ店で、聞き込みを開始。どうやら町内のほかのお店でも同じような事件が起こっているようだ。トウマは幻魔・義経を憑依させて、現場に残された痕跡からこの事件に関わる妖怪を探ることに。すると義経は「激しい怨みの念を感じる」と言う。被害を防ぐため、ナツメ達がまだ被害が出ていないケーキ店を探していたところ、とある店から川の水のようにチョコが流れ出していて!?

恨みや憎しみを自らの力にする空亡ウイルス。洞潔は、“姫”を狙う空亡ウイルスの動きが活発化していることを感じる。そんななか、やたらと背後から視線を感じるようになるナツメ。だが、振り返ってみても誰も見ている者がいない…。恐怖を覚え始めたナツメのボディガードを買って出たミッチーとハルヤは最初こそ衝突し合うが、なんだかんだと言いながらも一緒にナツメのガードをするように。“姫”のこととなると冷静さを欠くハルヤを心配した洞潔は、くれぐれも注意するようにと念を押すが、ハルヤは「姫のことは俺に任せておけ」と言い張る。

空亡ウイルスが力をつけていけば人間界と妖魔界を巻き込む大混乱が起き、さらには世界を滅ぼすという話をカイラから聞いた妖怪探偵団。さらに、朱夏の力を持つナツメが真の覚醒をすれば、空亡を倒すことができるかもしれないと言われ、ナツメは思い悩む…。その頃、妖魔界で旅を続けてきたエンマ大王とぬらりひょんは、旅の終着地となるであろう朱夏の城へたどり着いていた。

ナツメが鬼族の姫・朱夏に覚醒するためには、5本の妖聖剣が必要だ。最後の妖聖剣「ビャッコ大霊槍」を入手するため、霊剣林にやってきたナツメたち。しかしそこへハルヤが現れ、自分が「ビャッコ大霊槍」を手に入れると譲らず、林へ入って行ってしまった。アキノリたちも先を急ごうとするが、トウマ以外は見えない壁によって行く手を阻まれてしまう。どうやら白虎に選ばれた者のみが通れるようだ。トウマは、ひとりで「ビャッコ大霊槍」を見つけに向かう決心をする。その頃、人間界では、空亡ウイルスが大量に出現。空亡ウイルスにとりつかれた妖怪たちが、人間を襲い始めていた。

いままで味方としてナツメたちに協力していたカイラが、空亡ウイルスにとりつかれてしまった。カイラはトウマの帰りを待つナツメたちを容赦なく襲撃する！アキノリとアヤメ、おばばが結界を張り、なんとかカイラと空亡ウイルスの攻撃をしのぐが、長くはもちそうにない。ナツメは自分が覚醒できれば空亡を倒せるのに、と思うが…。一方、妖魔界で空亡と妖聖剣の謎を追っていたエンマとぬらりひょんは、ついに真実を突き止めた。ふたりは人間界へと急ぐ。

朱夏を覚醒させるため、5本の妖聖剣を集めた。しかしそれは、空亡を覚醒させるための罠だった。覚醒した空亡からは大量の真魔が生み出され、町を侵食し、人間界・妖魔界共に混乱に陥ってしまう。エンマによると、ナツメが完全に覚醒するには、「スピリット」という、生まれ変わるときに持っていた強い思いが必要らしい。しかし、ナツメはそれが何なのか思い出せないでいた。ナツメは、未だ覚醒できないながらも、一刻も早く街にいる真魔をなんとかしたいと思い結界から出ようとする。無茶をするナツメを止めようとして、とっさにトウマが手をとると、フラッシュバックで不思議な光景が見えて…!?

ナツメが空亡にさらわれ、取り込まれてしまった。ナツメを助け出したいトウマとアキノリだが、空亡は不気味に形を変え、ナツメを吸収したことで最終形態へと変化し、むやみに手出しできない状態になってしまう。一方、ナツメが空亡に取り込まれたことを知り、思わず涙を流すケースケ。ジュニアはそんなケースケに、ナツメはいつもケースケを思いやり、守っていることを伝える。その言葉を聞いたケースケは「今度はオレが姉ちゃんを守る番だ」と戦う決意をする。

ついに自分のスピリットを思い出したナツメ。同時に、空亡の過去、そして朱夏との関係も明らかになる。世界を守るべく、完全に覚醒したナツメをトウマ、アキノリ、ケースケが援護するが、空亡は圧倒的な力で世界を滅ぼそうとする。果たして、打つ手は残っているのだろうか。そして、神話の果てに見えるものとは…。朱夏の神話の悲劇を終わらせるため、妖怪探偵団は最後の戦いに挑む！