赤城町に住む高校生の大和は、ケンカ騒動を起こして留置場の中にいた。そこに同級生の輝が現れ、留置場から出す代わりに請け負ってほしい案件があると伝える。ケンカ相手の龍吾と指定の場所に向かうが、輝に不良たちをけしかけられる事態に。乱闘に勝利し、地下に連れていかれた大和たちが見たものは、目を疑うような衝撃的な光景だった。

ムサシに乗り込み、シェルターを出撃する大和、輝、龍吾の3人。シェルターの外は、異星人たちとの熾烈を極める戦場だった。その状況の中、ムサシの性能により戦果をあげていく大和たち。しかし、異星人たちの戦闘機体は、驚くべき変化をして襲い掛かってくる。

明日菜に憑依したアーシェムは、大和を暗殺しようとつけ狙うが失敗。大和に気づかれたアーシェムは自分の行動をごまかすために、嘘の告白でその場を取り繕う。その後、呼び出された大和たちが聞かされたのは、パイロットの一人が暗殺されたという知らせだった。

転校生の雨宮は、つねに猫と行動を共にして同級生に気味悪がられていた。ある日、逃げ出した猫を追いかけてオブリビオンベイに迷い込む。誘導されるかのように新型ローグのコックピットに乗り込んだ雨宮は、猫を乗せたまま自動操縦で戦場へと出撃してしまう。

龍吾と因縁のあるストリートギャングを町で見かけ、そのアジトに乗り込む大和たち。そこにいたギャングのボスは意外な人物だった。激しい戦いが繰り広げられるが、雨宮の登場で中断。出撃の呼び出しを受けた大和たちは雨宮と戦場に向かい、初の共闘となるが…。

首脳会議で、イクシアを浮上させて伝説の地サンクチュアリに向かう計画を説明する南。しかし、そのためには高度な操船システムが必要だった。そんな中、新型ローグの様子を見ようとオブリビオンベイに侵入した金田一と康太は、デュークに見つかってしまう。

憑依が抜けた明日菜から話を聞き、大和たちは異星人が潜伏するホテルを捜し始める。一方、溺れた子犬を助けてずぶ濡れになった康太を見かねて、萌々香は自分の家に連れていく。康太から身の上を聞いている中、突然エージェントが現れて康太の前に立ちはだかり…。

未知の装甲を持つ異星人の機体に苦戦する大和たち。電磁柵に包囲されて、ムサシが狙い撃ちされる中、被弾の衝撃で龍吾は本当の母親の記憶がフラッシュバックする。絶体絶命のピンチに陥る中、大和は予想外の人物の登場でブラックハンターの対処法を知ることに。

イクシア浮上の準備のため、オブリビオンベイ内は慌ただしくなっていた。その中で、輝は滅亡の日の出来事を思い出す。両親を失った輝は、異星人に命を救われていた。また、大和はアーシェムと会い、異星人が地球を侵略した理由やアーシェムの思いを知る。

ドラクターの大群による総攻撃に対し、全ローグで迎え撃つ中、大和はアーシェムと共にムサシに乗り込む。イクシアを浮上させる時間を稼ぐため、それぞれのパイロットが戦場の各地で異星人と激しい戦闘を繰り広げる最中、ランドアイに町長の竹熊が現れ…。

ランドアイや戦場に大きなショックが広がる中、輝は南からのメッセージを聞いて決意を新たにする。最前線では防衛網が突破され、伊伏はジュンと萌々香にマキシマスから脱出するよう命じるが、ジュンはその命令を無視し、伊伏たちを守るため敵に立ち向かう。

浮上の戦いから丸一日が経ち、赤城町では建物の修復や人々の記憶操作が完了し、オブリビオンベイでは新しい体制での人事が進んでいた。一方、女王クロウゼードの命に背いたことで幽閉されていたグリファースは、腹心を連れて脱獄を図るのだった。

イクシア浮上時の戦闘で墜落したドラクター母艦の元へ向かうため、アーシェムは峡谷集落ソロンを訪れる。一方、星刻学園では学園を牛耳る支配者の噂が広まっていた。記憶にない人物に不信感を抱いた大和、ジュン、雨宮の3人は、その正体を探るため動き出す。

シェルターエディシアの廃墟に、炎の球を操る異星人機体が出現。未知の攻撃に大和たちは劣勢に追い込まれる。また、ヴィクトと共に行動するアーシェムは、赤地病に侵されながらも地上で強く生きる人々との交流を通じ、他の星に侵攻した罪の重さを再認識する。

イクシアがセカンドジャンプの準備を進める中、九世は大義のためランドアイへと侵入する。そのことをいち早く知った輝と雨宮は、強引な作戦を決行するのだった。一方ジュンは、自分の体にある異変が起きていることを萌々香に打ち明ける。

マーガレットの判断で行先を変更したイクシア。時を同じくしてアーシェムは、かつて自分を殺そうとした母クロウゼードと再会する。そんな中、アーシェム確保を目論むユグラとミーシスの機体が迫り、大和たちはヴィクトと共に立ち向かう。

地上の住人の移動が始まる一方、グリファースは集落への攻撃を命じた。アーシェムを戦火に巻き込まないため捜索を急ぐユグラは、ヴィクトと対峙する。そんな中ドラクターによる攻撃が始まり、町は炎に包まれ、住人たちは混乱に陥るのだった…。

大和の調査を命じられたユグラとミーシスはイクシアに潜入することに。その頃、ブルーコートではヴォルトラインにあるドラクターの要塞の攻略について議論が進んでいた。康太たちランドアイスタッフは、攻略の糸口となる作戦を発表する。

アーシェムたち一行は、地上に取り残されたシドル兵たちが作った村に到着する。そこでは、司令官も兵士も関係なく互いを助け合い生活していた。一方、雨宮は悩んでいる様子のジュンを案じ、ある場所を訪れる。

要塞攻略戦を前に、イクシアのパイロットやクルーたちは大きな戦いに向けてそれぞれの時間を過ごしていた。そんな中、ユグラとミーシスにミライの存在を知られてしまう。危険を察知した輝は、ミライを研究室から連れ出すが…。

ドラクター要塞の攻略戦が幕を開け、おびただしい数の敵に対して総力戦の侵攻が始まる。作戦やパイロットたちの機転により、一進一退の戦いを繰り広げる大和たち。しかし、そんな中ドラクター側の思いがけぬ策が待ち受けていた。

さまざまな声が挙がる中、アーシェムとマーガレットは、地球とシドルが進むべき新たな道を提案する。東郷門では、互いの交流を深めるための祭りが開催され、ひさしぶりに再会したアーシェムと大和は2人きりの時間を過ごしていたが…。

イクシアが目指していた目的地に到着し、中を案内される一同。そこは地球のテクノロジーを結集して作られた広大な基地だった。その一方で、マーガレットは司令官のディクセンベルグに案内され、ある場所へと向かう。

ディクセンベルグは目的を果たすため、マーガレットと共に宇宙へと飛び立つ。ハルマ博士とその助手によって操船ブリッジに招集されたランドアイスタッフたちは、マーガレットを追って戦艦を発進させるのだった。

宇宙での激戦が繰り広げられる中、大和たちは敵の攻撃を止めるため危険を冒して攻め込む。行く手を阻むヨシツネとムサシクロスが戦う一方、シドルゴアではグリファースがベローアと対峙していた。

味方の攻撃により道が切り開かれ、目的地に向かおうとするムサシクロスをヨシツネの猛攻が襲う。思わぬ助けもあり、追撃をかわして突き進む大和たち。星の運命を懸けた戦いは大きく動こうとしていた…。

宇宙での決戦の後、地上では新たな計画が進んでいた。そんな中、シドルを滅ぼしたエルゼドの脅威が迫る。圧倒的な力を持つエルゼドに対抗するため、宇宙で新たな力が目覚めつつあった。