I slutningen af sidste sæson dræbte Dexter sin bror isbilmorderen, og han kan ikke dræbe igen. Han føler stadig et behov for det, men han er nervøs, og han kan ikke tolke sine følelser.

Dexter prøver stadig at genfinde sine morderiske instinkter, mens han forfølger gangsteren Little Chino. En højt profileret FBI-agent kommer til Miami Politi for at løse sagen om byens nye seriemorder massemorderen fra Bay Harbor.

Dexter forfølger hans seneste offer: En tiltalt bilforhandler, som lyver let og ubesværet. Det er en egenskab, Dexter mangler for tiden, da hans hvide løgne om hans natterenderi ikke overbeviser Rita. Hun mistænker ham for at være narkoman.

Dexter får en sponsor fra Anonyme Narkomaner for at gøre Rita glad, men hun er ikke tilfreds, da sponsoren viser sig at være en smuk kvinde. Dexter prøver at aflede FBI-agenten Lundy, der arbejder med Miami Politi.

Dexter finder ud af, at den mand, der dræbte hans mor, stadig er i live. Da han fortæller det til Lila, foreslår hun, at han taler med ham, da det kan afhjælpe hans afhængighed. Men da Dexter finder morderen, trænger lysten til at myrde sig på igen.

Dexter finder ud af, at en kopimorder laver sin version af en række mord i Miami. Den nye morder hævder endda at være inspireret af massemorderen fra Bay Harbor. Han sætter sig for at stoppe bedrageren.

Massemorderen fra Bay Harbor skriver et manifest, og en specialenhed får ansvaret for at fange morderen. Det er en del af Dexters nye strategi, der skal holde Agent Lundy på afstand.

Dexter synes ikke, at han får det bedre og beslutter at tage hen til ham, der myrdede hans mor. Debra og Lundy finder et spor på stationen, der indikerer, at massemorderen fra Bay Harbor er lige foran næsen på dem.

Lundys intense jagt på massemorderen fra Bay Harbor stresser Dexter, da han hele tiden prøver at være et skridt foran. Men det ender alligevel med, at Dexters værste fjende opdager hans hemmelighed.

Lundy strammer nettet, og Dexter klarer den på et hængende hår. Dexter har nu ikke kun ansvar for hans egen skæbne, men for mange af de mennesker, han holder mest af.

Lundy og FBI lukker sagen om massemorderen fra Bay Harbor. Men Dexter gennemlever bogstaveligt talt et helvede. Kan han rejse sig fra asken igen?