数々の危機を乗り越えてきたデクスターも、ついに結婚し、郊外に家を構えた。夫となり3人の子供の父となって、昼はマイアミ警察の鑑識官、夜は殺人鬼という2つの顔のバランスを取ろうと奮闘する。そんな中、2件の殺人が発生して殺人課は多忙を極め、デクスターも気が抜けない。また元FBIのフランク･ランディ捜査官が事件を追ってマイアミに現れ、デボラたちを驚かせる。彼は、殺人課で今扱っている事件はランディ自身が長年追ってきた“トリニティ･キラー”の犯行によるものだと主張する。デクスターの“闇の声”は眠りを知らず獲物を求めるが、仕事と家庭に振り回されるデクスターは、“闇の声”を満足させることができるのか。

周囲と関係を築くことが苦手なデクスターも、今では否応なしに、騒がしい郊外の地域社会の一員となっていた。近隣が荒らされる事件が立て続けに発生したため、住民たちは自警団を結成して自分たちで近所の見回りをすることになったが、デクスターにとってはそれが窮屈で仕方がない。その間にもトリニティは次の獲物を殺害。デクスターはトリニティの殺しの技術に感銘を受けていく。

デクスターに息抜きさせようと、リタは週末に子供たちを連れて町を出る。デクスターにとっての息抜き…それは殺人を意味していた。今度の獲物は家族を殺した女性で、デクスターと同じ警官。彼女について知れば知るほど、デクスターは自分を省みることに。果たしてデクスターは家族を持った重圧に耐えられるのか、それとも彼女と同じ道を歩むのか。一方デボラはランディと共にトリニティ･キラーを追うが、トリニティがどれほど自らの目的に近付いているのか、二人には知るよしもない。

ますますトリニティに興味を持ち、個人的に調べ始めるデクスター。だがデクスターがトリニティに近づけば近づくほど、トリニティはこれまでとは全く違った種類の怪物だと思い知らされる。デボラは手に負えないほどの事件に遭遇し、それが自分のせいで起こったと自分を責め、親しい人間をも遠ざける。リタはデクスターが隠し続けてきたある秘密を知ってしまい、自分が夫のことをほとんど何も知らないのだと気づく。

マイアミ警察がトリニティ･キラーの新たな殺人に気づくのは時間の問題だった。デクスターは警察の捜査の一歩先を行こうと、独自に調査を開始。だがトリニティに近づくほど、彼から学ぶべきことが多いと感じる。トリニティは仮面の下に、上手に本性を隠していて、その正体に迫るにはデクスターにも相当の覚悟が必要だった。一方デボラは自分の事件から閉め出されたことにイラつき、キャリアをあきらめることになっても、ルールを曲げて正義のために捜査しようと考える。

デクスターはついにひとときの静寂の時間を味わう。仕事と家庭と自らの内なる欲求とのバランスを取れたかのようにさえ感じるが、その時間は長く続かないとデクスターは悟っている。署員たちが一連の殺人事件の容疑者として写真家を連行してきた時、デクスターは彼を次の獲物にしようと考えるが、その計画を邪魔する者の気配を感じる。デボラは父親の数奇な過去を調べるとともに、トリニティを追うことに夢中になり始める。デクスターはそれによってデボラが危険にさらされるのではないか、そして自分の秘密が暴かれるのではないかと危機感を抱く。

ハリーの掟が自分を犯罪の暴露から守ってくれていると思っていたデクスターだが、あるミスを犯してから考えが変わった。掟を守るのは“人間らしい感情”という危険から自分の身を守るためなのだと…そう気づいた矢先、トリニティが旅行に出ることを知る。怪物トリニティの心の中に迫るチャンスと考えたデクスターは彼に同行する。だが、その旅には驚くべき新事実が待ち受けていた。トリニティの過去に関するその事実を知り、デクスターは自分のやるべきことを悟る。

感謝祭は家族で伝統を重んじて過ごす休暇だが、デクスターは感謝祭を利用して最大の敵トリニティに近づこうと試みる。トリニティの家族と接して彼らの考えを知るにつれ、デクスターは奇妙で屈折した家族の実態に引き込まれていく。リタは家族と意外な来客のために感謝祭のディナーを作り、大忙し。デボラは感謝祭の休暇中もトリニティの捜査に費やす。それによってデボラは少しずつ真実に迫り、ある人物の驚くべき秘密へと迫っていく。

デクスターはトリニティという怪物を理解したつもりでいた。だが10歳の少年が誘拐されて、それまで積み上げてきたトリニティについての知識を疑わざるを得なくなる。時間との闘いの中、トリニティにより近づくにつれて、自分はトリニティと想像以上に似ているかもしれないと、デクスターは認めざるを得なくなる。

デボラの粘り強い捜査によって、警察はトリニティの正体まであと一歩と迫り、デクスターの恐れていたことが現実となり始める。何としてもトリニティの逮捕を阻止しないとデクスターは殺しの獲物を奪われるだけでなく自分とトリニティとの奇妙な関係まで明るみに出されてしまうため、大胆な行動に出て時間を稼ぎ、自分がトリニティを仕留めるまで警察の手を止めようとする。

【シーズン4 最終話】自分に干渉してくるデクスターに、トリニティは手を引くよう警告する。だがデクスターは法を犯してでも彼を止めようと考えていた。リタはデクスターとの関係に危うさを感じていたが、夫を支えていこうと決意する。そしてついに、デクスターとトリニティは対決。この対決は二人の人生を大いに狂わせるものだった…。