La vie de Dexter a repris son cours, et il s'occupe de son fils avec l'aide de Jamie, la soeur d'Angel Batista. Il veut inscrire Harrison dans une école maternelle catholique, mais son athéisme intrigue la directrice de l'établissement. Parallèlement, il participe à une réunion d'anciens élèves de son lycée. Sur place, il tente de prendre un échantillon d'ADN de Joe Walker, un ancien quaterback, car il croit qu'il a assassiné son épouse, Janet. De son côté, Maria LaGuerta, désormais divorcé de Batista, est promue capitaine. Quant à Quinn, il souhaite aller plus loin dans sa relation avec Debra...

Après la fusillade au restaurant, Debra, qui a fait preuve de bravoure, est devenue très populaire, notamment sur Internet et les sites de partage de vidéos. Le chef de la police veut lui offrir une promotion et le grade de lieutenant, malgré les réticences du capitaine LaGuerta. Dans le cadre de l'enquête sur le cadavre de la plage, Angel interroge le frère Sam, un ancien criminel et détenu repenti, devenu garagiste et surtout très croyant. Dexter le soupçonne d'être toujours un tueur en série...

Le corps d'une prostituée a été retrouvé sur les berges. Fait étrange : il manque une dent au cadavre. Se rappelant un détail similaire dans d'autres meurtres perpétrés par un tueur en série, Dexter soupçonne un retraité de l'Oregon. Il mène aussitôt une enquête sur son passé. Debra éprouve des difficultés à s'adapter à son nouveau poste de lieutenant, qui implique qu'elle prenne en charge les formalités administratives. De plus, elle doit superviser Quinn, qui ne lui facilite pas la tâche. Travis et son mentor Gellar ont capturé un homme qui faisait son footing et exigent de lui qu'il se repente devant Dieu pour expier ses péchés...

Debra et la brigade criminelle, notamment la dernière recrue Mike Anderson, venu de Chicago, enquêtent sur un crime mystique, mis en scène en référence aux Cavaliers de l'Apocalypse et au Livre des révélations. Le meurtrier est surnommé le «tueur du Jugement dernier». Quand son fils tombe malade et doit subir une intervention chirurgicale, Dexter, fou d'inquiétude, ne sait plus s'il doit prier ou croire en la science. Il évoque sa foi avec Sam...

Alors que Dexter poursuit Travis, dans l'espoir qu'il le mène jusqu'au professeur Gellar, il apprend que Sam a été agressé dans son garage. Il se lance à la recherche du coupable. Debra peine à entretenir des rapports normaux avec ses anciens collègues devenus ses subordonnés. Pour resserrer les liens avec son équipe, elle décide d'organiser une pendaison de crémaillère. Quant à Travis, il a de plus en plus de mal à suivre les ordres du professeur Gellar...

Dexter Morgan est à nouveau confronté à ses pires démons. Cette fois-ci, il quitte le soleil de la Floride et prend la route en direction du Nebraska. Dans son périple, il est accompagné par le fantôme de son frère maudit, Brian Moser. Dexter n'a qu'une idée en tête : retrouver le fils du Tueur de la Trinité. Car la mère et la soeur de celui-ci viennent d'être assassinées. Une fois là-bas, Dexter espère également retrouver les sensations de tuer qu'il avait auparavant. Dans le même temps, Travis a fait le choix de reprendre sa liberté. Il annonce alors cette nouvelle au professeur Gellar...

Depuis son périple au Nebraska, où il s'est rendu pour retrouver le fils du Tueur de la Trinité, Debra est furieuse contre Dexter. Elle lui reproche d'être parti beaucoup plus longtemps que prévu. Entre eux, le courant ne passe plus et les tentatives de Dexter pour communiquer avec Debra échouent systématiquement. De son côté, la jeune femme est à la recherche des anciens étudiants de Gellar. Elle rend alors visite à la soeur de Travis. Dans le même temps, Gellar n'hésite pas à harceler Travis afin de le ramener auprès de lui. Dexter et Travis décident de faire alliance pour éliminer Gellar...

Après s'être porté au secours de Travis, qui a accepté de l'aider, Dexter lui trouve une chambre d'hôtel où il sera à l'abri. Ensemble, ils tentent de deviner qui sera la prochaine victime de Gellar. Des indices les amènent à contacter le professeur Casey, qui ne cache pas son athéisme, mais celui-ci ne prend pas leur avertissement au sérieux. Une découverte permet à Dexter de comprendre qu'il s'est trompé sur toute la ligne. Debra consulte désormais régulièrement une psychologue afin de remettre de l'ordre dans sa vie...

Réalisant qu'il a commis une erreur de jugement, Dexter redouble d'efforts pour retrouver la trace du tueur. Pour ne pas être gêné par la police dans ses investigations, il lance les forces de l'ordre sur une fausse piste. Il tente de retrouver Holly, la femme que Travis avait libérée. De son côté, Debra réalise qu'elle se repose trop sur son frère après avoir fait une crise d'angoisse sur une scène de crime...

Dexter se retrouve sur le yacht où Travis et ses complices préparaient leur prochain «tableau» et comprend qu'une attaque au gaz se prépare. Travis compte frapper fort en envoyant Beth Dorsey et sa capsule contenant un gaz mortel directement dans les locaux de la police. Inquiet de ne pas avoir de nouvelles de Batista, Quinn se lance à sa recherche. L'affrontement entre Debra et LaGuerta à propos de l'enquête sur le décès d'une call-girl prend de nouvelles proportions. Quant à la psychologue de Debra, elle lui fait une suggestion déroutante...

Dexter parvient à rejoindre la côte. Avec la brigade criminelle, il tente d'arrêter le Tueur du Jugement dernier avant une éclipse de lune qui marquera son dernier acte abominable. Batista informe Quinn que celui-ci est transféré en raison de son comportement irresponsable ces derniers temps. Malgré ses difficultés, Debra se résout à affronter son nouvel état émotionnel...