Beckett ne digère toujours pas l'initiative de Castle de s'être mêlé de sa vie privée, mais est contrainte d'accepter sa présence à ses côtés, en obligeant celui-ci à s'engager de quitter le commissariat une fois l'affaire close. L'équipe enquête sur la mort d'un assureur retrouvé mort dans un arbre en plein New-York. Pendant que Lanie reproche à Castle son comportement, des hommes cagoulés débarquent et volent le cadavre. Lorsque celui-ci refait surface, il est mystérieusement dépouillé de ses organes internes. Castle soupçonne la victime d'être une mule, et finit par enquêter sous couverture, sous la surveillance de Beckett...

Parallèlement, Alexis prévoit une sortie avec Owen, mais tout ne se passe pas comme elle l'aurait espéré...

Deux meurtres ont lieu le même soir : un règlement de compte personnel au domicile d'une jeune femme, et une agression dans la rue. Castle et Beckett enquêtent sur le premier meurtre tandis que Ryan et Esposito se chargent du second, et entrent ainsi dans une compétition féroce pour savoir qui résoudra leur affaire en premier. Alors que les suspects ne manquent pas pour chacune des victimes, aucune des pistes ne parvient à aboutir... jusqu'à ce qu'on découvre que les deux meurtres sont liés !

Une jeune femme est retrouvée morte dans une fontaine publique, sans chaussures. En découvrant sa profession de mannequin, Castle et Beckett plongent dans l'enfer de la mode : les pressions, la compétition, le chantage, la traque des admirateurs... Rapidement, l'enquête s'oriente vers un homme qui harcelait la jeune femme, mais lorsque l'équipe comprend que la victime originaire de la campagne allait devenir une star, la jalousie devient le mobile prioritaire...

Pendant l'enquête, Castle retrace la route d'une ancienne connaissance, sans se douter de qui il peut réellement s'agir...

Des élèves de primaire assistent au meurtre de Steven Fletcher pensant regarder l'un de ses reportages dans le cadre de son expédition au pôle nord financée par l'école. L'équipe examine la vidéo et comprend que la victime n'est jamais partie en Arctique, mais que l'homme réalisait ses reportages dans son appartement, avec un simple décor. Castle et Beckett découvrent alors que Fletcher avait volé plusieurs identités et que c'était un spécialiste des arnaques...

Parallèlement, Alexis a un nouveau professeur de violon, et Beckett explique à Castle qu'elle n'a pas encore lu son roman...

Une jeune femme tchèque a été tuée et jetée dans une bouche d'égout. Gouvernante pour un jeune couple fortuné, elle avait été renvoyée il y a peu pour son comportement étrange. Après avoir écarté la piste de l'ex-mari, Castle et Beckett soupçonnent une liaison avec son employeur qui se serait mal terminée. A moins qu'il n'y ait un lien avec l'enfant du couple, ce qui expliquerait le comportement étrange de la jeune femme... De son côté, Castle se voit offrir l'opportunité du siècle : poursuivre la saga de «l'espion britannique» légendaire. Mais accepter cette offre signifierait aussi tirer un trait sur les aventures de Nikki Hard...

Tandis que Richard Castle prépare sa fête d'Halloween, il est appelé par Kate Beckett pour un homicide dans un cimetière. Un «vampire» aurait été retrouvé poignardé avec un pieu !... Leur enquête les mène tout droit au cœur d'une communauté new-yorkaise clandestine, dont les membres vouent un culte quasi fétichiste aux vampires et autres buveurs de sang...

Alexis apprend via internet que Hayley Blue, une chanteuse rock qu'elle adore, a été retrouvée assassinée ! Chargés de l'enquête, Castle et Beckett font connaissance pour l'occasion avec un monde désenchanté, celui des fans inconditionnels, des managers ripous et des musiciens jaloux... Désireuse de les aider, Alexis découvre un indice déterminant en écoutant attentivement les paroles de la dernière chanson de sa chanteuse fétiche...

Castle et Beckett enquêtent sur la mort d'un coursier à vélo dans un accident avec délit de fuite. Ce dernier a délibérément été renversé pour être empêché de livrer un certain paquet, dont le contenu est susceptible de faire libérer de prison un individu condamné à tort. Suite à un étrange concours de circonstances, les enquêteurs remarquent que cette affaire semble liée à une autre sur laquelle le capitaine Montgomery avait enquêté quelque dix ans plus tôt... Pour résoudre leur enquête actuelle, Castle et Beckett vont devoir retourner dans le passé pour fouiller dans les secrets et autres scandales d'une célèbre famille new-yorkaise...

Jack Buckley, un procureur connu pour son intégrité, a été poussé du toit d'un parking. Beckett et Castle soupçonnent un voyou, John Knox, mais celui-ci a un alibi en la personne d'un révérend. Le beau-frère de Buckley a reçu des menaces d'un proxénète et avoue fréquenter des prostituées. L'une d'elle, Scarlett Price, révèle que le réseau est tenu par un certain Danton...

Un galeriste, Victor Fink, est retrouvé assassiné. Cinq balles ont été tirées mais on ne retrouve pas l'une d'entre elles. Les soupçons pèsent sur un attaché consulaire, Harun, qui fait du trafic de faux tableaux, mais celui-ci est couvert par son immunité diplomatique...

Castle revoit une ancienne petite amie le jour du mariage de la jeune femme, car l'une de ses demoiselles d'honneur a été retrouvée assassinée. C'est l'occasion pour ces «ex» de laisser de doux souvenirs remonter à la surface, tandis que Beckett se découvre en proie à d'étranges scrupules amoureux !

Alors qu'ils enquêtent sur la mort d'un parrain irlandais, Beckett et Castle mettent à jour une véritable guerre de territoire, liée à un trafic de stupéfiants... L'affaire prend soudain une tournure plus personnelle lorsqu'ils découvrent que l'assassin qu'ils recherchent, pourrait bien être impliqué dans le meurtre de la mère de Beckett...

Une famille new-yorkaise revient de vacances et trouve un homme mort dans le lit de leur petite fille. C'est Douglas Bishop, un homme ordinaire qui travaille dans une agence de voyages. Un appareil photo retrouvé sur les lieux révèle qu'un squatteur avait profité de leur absence...

Quand Cano Vega, une star cubaine du baseball aux États-Unis, est retrouvé battu à mort, Beckett et Castle découvrent qu'il était un peu plus lié à Cuba que ce qu'ils ne pensaient. Pendant ce temps-là, Alexis essaie de comprendre pourquoi Castle, qui ne connait pas l'identité de son père, n'a jamais essayé de savoir qui il était...

Les dominatrices et le sadomasochisme sont au cœur de l'enquête sur le meurtre d'une jeune femme, Jessica Margolis, dont le corps est retrouvé, couvert de caramel, suspendu par des menottes dans une aire de jeux. Beckett et Castle découvrent que la victime était une étudiante qui faisait des recherches sur le milieu du sadomasochisme et du bondage...

Un tueur en série obsédé par Nikki Hard défie Beckett de l'arrêter. Le FBI prend l'affaire en main. L'agent spécial et profiler Jordan Shaw impose son autorité et séduit Castle par ses capacités de déduction, ce qui déplaît à Beckett. Le tueur laisse des messages à Beckett en gravant des lettres sur ses balles : «Nikki sera brûlée». Castle va dormir chez Beckett pour s'assurer qu'elle est en sécurité...

Beckett a échappé de justesse à la mort dans l'explosion de son appartement. Jordan Shaw continue de travailler avec Beckett et Castle pour trouver le tueur en série qui vit sous une fausse identité pour pouvoir échapper aux forces de l'ordre. Comme son plan a échoué et que Beckett a survécu à l'explosion, il décide d'accélérer la fréquence de ses meurtres, ce qui rend sa capture encore plus urgente. Quand ils découvrent la véritable identité du tueur, les choses se compliquent : il réussit à enlever Jordan et il a prévu une fin en apothéose pour Beckett et Castle...

Will Medina, le conservateur adjoint du musée d'histoire naturelle de New York, est retrouvé mort dans d'étranges circonstances. Castle et Beckett concluent très vite au meurtre mais, en enquêtant au musée, ils apprennent que Will venait de découvrir la chambre funéraire d'un roi maya. Certaines personnes pensent qu'il est mort à cause de la malédiction de la momie puisque deux autres personnes ayant participé à cette découverte sont aussi mortes depuis. Castle et Beckett découvrent que Will avait une liaison avec une des employées du musée et qu'il vendait des antiquités à un ancien trafiquant de drogue...

Quand Castle se rend dans un talk-show pour promouvoir son livre, le légendaire présentateur Bobby Mann lui confie que quelqu'un veut sa mort. Lorsque Mann meurt plus tard cette même nuit, apparemment de causes naturelles, Castle convainc Beckett qu'il a en réalité été victime d'un assassinat. Au cours de l'enquête, Castle est séduit par Ellie Monroe, une actrice également présente le soir du show.

En enquêtant sur l'assassinat d'un voleur, Castle et Beckett sont surpris d'apprendre que Javier a un lien personnel avec le meurtrier présumé. Une autre surprise attend Castle lorsque le charmant détective Tom Demming leur prête main forte pour résoudre cette affaire et qu'il se montre sensible au charme de Beckett.

Un chef est retrouvé mort congelé dans la cuisine du restaurant où il travaille. Des complications s'ensuivent lorsque Castle et la propriétaire du restaurant, une ancienne amie de Beckett, dînent ensemble. Pendant ce temps, la relation entre Beckett et Tom s'intensifie.

Un vol avec homicide conduit Beckett à demander la collaboration de Demming sur l'affaire, Castle assistant ainsi à leur amour naissant. Quand il devient évident que les deux hommes ont des idées très différentes sur la façon de procéder, l'enquête se transforme en véritable compétition.

Rien n'est ce qu'il semble être dans l'enquête que mènent Castle et Beckett enquêter sur l'assassinat d'un agent des renseignements. Pendant ce temps, la romance de Beckett avec Demming menace sa relation avec Castle, ce qui conduit les deux partenaires à réfléchir à leurs sentiments.