출입금지인 숲속에서, 유일하게 안전한 연료인 염마의 체액를 모으는 '불 사냥꾼' 남자에 의해 가까스로 목숨을 건지게 된 11살의 소녀 토우코. 그녀는 남자의 사냥개인 카나타와 그의 유품을 돌려주기 위해 수도를 향해 떠났다. 한편, 수도에서 나고 자란 15살 소년이자 전 학생이었던 코우시는 공장 독에 의해 막 어머니를 잃었다. 날 때부터 병약한 여동생 히나코와 함께 실종 상태인 아버지를 기다리는 그 앞에, 수도에서도 유수한 부호로 알려진 오키비가의 당주 유오시치로부터 편지가 도착했는데.

수도로 향하는 회수차 안. 액막이 신부로서 고향 마을을 떠나 남편이 될 남자가 기다리는 마을로 향하는 베니오, 호타루, 카호와 만난 토우코. 정비사 겸 조종수인 쇼조에게 일거리를 받은 그녀는 폐를 끼치지 않기 위해 열심히 일했다. 그 무렵, 오키비가에 방문한 코우시는 유오시치로부터 그들을 가족의 일원으로서 맞이하고 싶다는 제안을 들었다. 당혹스러워하는 그에게 유오시치는 히나코에게는 의사를 붙여주고, 코우시에게는 가정 교사 및 중앙 서고 열람권, 그리고 어떤 물질을 연구할 기회를 주겠다고 했는데.

병약한 여동생 히나코를 지키기 위해 유오시치의 제안을 받아들이기로 결심한 코우시는, 유오시치의 딸인 키라와 오키비가의 주치의인 타키미와 만났다. 타키미로부터 자신이 책임지고 히나코를 치료하겠다는 따뜻한 말을 듣게 된 코우시는 눈물을 흘렸다. 한편, 회수차에서 도망친 카호를 쫓아간 토우코는 사쿠로쿠로부터 규칙을 어겼으니 다음 마을에서 내리라는 말을 들었다. 이를 납득 못 한 베니오는 쇼조에게 토우코를 구해달라고 따졌는데.

거대한 하얀 용에게 습격당한 회수차가 폭발하면서 사방으로 불똥을 튀겼다. 인체가 발화할 위기에서 어떻게든 빠져나온 사람들은, 토우코와 카호 그리고 쇼조뿐이었다. 안전한 장소를 찾아 숲속을 헤매던 토우코 일행은, 숲 사람이라 불리며 숲과 함께 살아가는 사람들과 만났다. 수도에서는 코우시가 뇌화의 불가사의한 반응의 원인을 밝혀내기 위해 중앙 서고에 방문했다. 그곳에서 재회한 은사 히토오의 추천으로 제3층으로 발길을 옮긴 그는 이상한 책을 발견했는데.

숲속에서 거미에게 습격당한 토우코 일행을 구한 건 떠돌이 불 사냥꾼인 아키라였다. 토우코 일행이 수도로 가고 있다는 걸 알게 된 아키라는 그들을 호위해주겠다고 제안했다. 그 이유를 묻자 아키라는 천년혜성인 '흔들불'이 돌아오고 있으며 이 세계에 큰 변화가 일어날 것이라고 말했다. 한편 오키비가에서는 불 사냥꾼들의 위로회가 열리고 있었다. 키라와 함께 사냥개들을 보고 있었던 코우시는, 뇌화를 팔러 왔다고 하는 떠돌이 불 사냥꾼 로로쿠와 만났는데.

로로쿠의 밤 사냥에 동행한 코우시. 숲속에서 수도를 정찰하던 거미 남자가 불 사냥꾼들에게 붙잡혀있는 현장을 마주한 그는, 거미가 고대의 불에 다가가도 타지 않는 몸을 손에 넣었다는 것을 알게 되었다. 한편 드디어 수도에 다다른 토우코 일행은, 염마에 의해 빈사에 다다를 정도의 부상을 입은 쇼조를 그의 집으로 옮겼다. 그렇게 쇼조네 집에서 신세를 지게 된 토우코는 카나타와 낫, 지킴이 돌을 전달하기 위해 하이쥬의 집을 찾아다녔는데.

길을 잃은 토우코에게 말을 건 사람은 키라였다. 오키비 저택에서 코우시를 간호하던 키라는, 그에게 토우코와 카나타의 이야기를 들려주었다. 몸이 회복된 코우시는 유오시치에게 뇌화의 위력을 끌어내는 방법을 설명했으며, 로로쿠가 계획을 도와주었으면 한다고 말했다. 다시 한번 카나타를 데리고 하이쥬의 가족을 찾으러 나온 토우코는 드디어 코우시와 만나게 되었고, 울면서 사죄하는 토우코에게 코우시는 카나타를 데리고 와줘서 고맙다고 말했다. 그리고 그녀에게 빨리 수도를 벗어나라고 조언했는데.

쇼조를 위해 약을 구하려는 토우코와 함께 수도의 격리 지구로 향한 코우시. 그들은 그곳에서 살고 있던 숲 사람들로부터 염마에 대한 이야기를 시작으로 이 세계에 대한 비밀을 듣게 되었다. 그런 두 사람 앞에 시노비가 나타났고 아키라와 테마리가 그들을 지키기 위해 등장했지만, 신족이 조종하는 시노비를 상대로 아키라는 열세에 몰렸다. 그런데 그곳에 신족 히바리가 나타나 아키라의 상처를 단숨에 고치고는 사라졌다. 그리고 드디어 토우코가 카나타를 코우시에게 돌려줄 시간이 찾아왔는데.

카나타와의 재회를 기뻐하는 히나코. 하지만 아버지 하이쥬의 사망 소식을 전해 들어도 작게 고개를 끄덕일 뿐인 여동생에게 코우시는 위화감을 느꼈다. 이후 유오시치에게 호출된 코우시는 그와는 처음 만난 척을 하는 아키라와 재회했는데, 아키라는 파괴된 회수차 대신 새로운 회수차를 출발시켜주는 조건으로 유오시치와 어떤 계약을 맺었다. 그 후, 방으로 돌아온 코우시 앞에 갑자기 히바리가 나타났다. 히바리는 각지에 흩어져있는 거미들이 집결해, 천연의 불을 가지고 수도를 습격할 것이라고 말했는데.

열이 심하게 나는 히나코가 타키미의 병원에 입원하게 되었다. 그 이야기를 듣고 히바나는 진실을 말해달라며 따지고 드는 키라를 약으로 잠재워 의식을 잃게 만들었다. 그 모습을 보고 얼어붙은 코우시의 머리 위를 날아 무언가가 히바나를 습격했고.한편, 토우코와 아키라는 신족에게 소원의 글을 전하기 위해 신궁으로 가고 있었다. 그러던 중 히바리가 나타나서 히메카미 및 타유라히메와 천년혜성 '흔들불'에 얽힌 세계의 진실에 대해 전하면서 그녀들이 가는 길을 막았는데.

신족의 결계가 깨지고, 검은 숲에서 거미들이 수도로 쳐들어왔다. 코우시는 쿤과 함께 자신이 개발한 뇌격포로 거미들의 공격을 막고, 로로쿠 또한 발화되려고 하는 팔을 잘라내면서까지 싸웠다. 한편 대피하는 공원들과 함께 마을에 도착한 토우코는, 오키비 가문의 시녀의 안내로 키라와 재회했다. 하지만 저택에서 키라를 만난 후 예상치 못한 상황이 벌어졌는데.

거미들이 수도를 침공하는 목적과, 그리고 그들의 바람을 알게 된 코우시는 토우코가 궁지에 몰렸음을 감지한 카나타에게 이끌려 달려 나갔다. 신족이 눈앞에서 키라를 데려가는 것을 어떻게 할 수도 없이 지켜볼 수밖에 없었던 토우코에게 한발 빠르게 카나타가 달려간 직후, 그녀가 있는 곳에 지진이 일어났다. 피어오르는 흙먼지 속에서 숲 사람인 쿠누기와 야나기가 나타나, 목숨을 잃은 숲 사람들의 무덤을 만들기 위해 지상으로 올라왔다고 토우코에게 말하는 가운데 새로운 신족인 루리마츠리가 모습을 드러냈는데.

히바리가 보여준 환상으로 타키미가 자신이 물의 씨족이라는 것을 숨기면서 히나코의 몸을 변화시켰다는 걸 알게 된 코우시. 분노에 몸을 떠는 그에게 히바리는 키라가 흔들불의 그릇이 될 ′빙의체′로 선택받았다고 고했다. 무시무시한 계획이 수면 아래에서 진행되고 있는데 전혀 몰랐다는 것과, 자신이 개발한 뇌병이 수많은 목숨을 앗아갔다는 사실에 코우시는 절망했다. 한편 지하도를 사용해 아키라의 뒤를 쫓던 토우코는 다시 한번 흔들불을 만나 그녀의 슬픈 마음과 마주했는데.

흔들불의 표식에 이끌려 지하도를 나아가는 토우코 일행. 가던 중에 검은 숲으로 나온 그들은, 우연히도 염마와 싸우고 있는 아키라 및 로로쿠와 재회해 무사히 합류할 수 있었다. 코우시는 쿤에게 거미들을 불을 두려워하지 않는 몸으로 만들어 준 벌레를 찾아달라고 부탁했지만, 토우코는 히나코와 키라를 구하러 가야 하는 거 아니냐고 그에게 따졌다. 그런 가운데 아키라는 세 개의 소원의 글을 품에서 꺼내 로로쿠와 코우시에게 하나씩 맡기고, 코우시와 함께 쿤이 벌레를 찾는 걸 따라가겠다고 했는데.

토우코와 아키라 그리고 로로쿠와 떨어져 행동하게 된 코우시는 여동생인 히나코에 이어 공장 지대에서 숲 사람인 키리와 재회했다. 한편 토우코 일행 또한 카호와 재회했고, 아키라에게 새로운 왕이 되라고 한 쇼조의 말을 전해 듣고 다시 신궁으로 가던 중 딸인 키라를 찾는 히바나와 마주쳤다. 그리고 거대한 숲 사람인 쿠누기에 의해 신궁에 도착한 코우시는 타키미로부터 히나코를 넘겨달라는 말을 들었는데.

타키미의 연구 목적은 사람들이 염마의 불에 의존하지 않는 생활이 성립한다는 것을 증명하는 거라고 듣게 된 코우시. 그런 그 앞에 키라 안에 빙의한 흔들불이 모습을 드러냈다. 타키미는 흔들불에게 천년혜성으로 돌아갈 건지, 키라를 빙의체 삼아 히메카미의 자리에 앉을 것인지 선택하라고 종용했다. 그리고 그 자리에 히바리가 나타나 타키미와 대립하는 가운데, 키라가 순간 자아를 되찾아 신족들에게 코우시와 히나코를 말려들게 하지 말라고 간원했다. 한편, 토우코는 쿠누기 근처에 내팽개쳐져 있었던 하이쥬의 낫을 찾아냈는데.

가정교사로서 오키비 가문에 잠입해 키라를 납치한 신족, 코하치를 습격한 유오시치의 집사. 앞으로 한 사람만 더 없애면 신족의 통치도 끝이라면서 유오시치는 흔들불의 목숨을 빼앗기 위해 그녀가 빙의되어 있는 키라마저 공격하려고 했다. 그런 그를 로로쿠와 코우시가 필사적으로 막는 가운데, 히바나가 나타나 딸을 지키기 위해 남편과 맞섰다. 토우코는 드디어 신궁에 도착해, 키라의 안에 있는 흔들불과 이야기를 나누었다. 그리고 토우코는 코우시 및 부상당한 로로쿠와 합류했는데.

천둥소리와 함께 하늘에서 토우코 일행 앞에 나타난 낙수. 두려움에 떨 틈도 없이 카나타를 비롯한 사냥개들과 함께 토우코는 낙수에게 덤벼들었다. 그 모습을 아키라, 코우시, 히바리는 놀란 가운데 지켜보았다. 그런 가운데, 토우코는 히바리의 손에 의해 타유라히메가 있는 곳으로 안내를 받았다. 토우코는 히바리에게 타유라히메가 신족의 힘을 한데 모아 이 세계를 지탱하는 기둥이 되어 있다는 사실과, 그녀가 여동생인 흔들불과 교류한 토우코를 통해 바깥세상에 대한 이야기를 듣고 싶어 했다는 걸 알게 되었는데.

타유라히메가 있는 신궁의 최심부로 나아가는 가운데, 세계의 비밀을 밝혀나가는 코우시. 그들을 기다리고 있던 루리마츠리를 비롯한 신족들은, 이 세계가 성립된 것과 관련해 중요한 진실을 고했다. 히바리와 일촉즉발인 상황에서 대치하는 가운데, 토우코는 자신의 필사적인 결의를 털어놓았다. 그리고 타유라히메가 드디어 그 모습을 드러냈고, 토우코는 히메카미의 몸에 일어나고 있는 상황을 두 눈으로 보았다. 천년혜성을 사냥해, 새로운 세계의 통치자인 불 사냥의 왕이 될 사람은 과연 누구일 것인가.