Das Mädchen Tōko wird im Wald von einem Monster überfallen und anschließend von einem sogenannten Feuerjäger gerettet. Der ließ jedoch im Kampf gegen das Monster sein Leben. Zurück blieb sein Hund Kanata und diverse Erinnerungsstücke. Da Tōko indirekt für den Tod des Feuerjägers verantwortlich war, muss sie in die Hauptstadt reisen, um die Familie des Verstorbenen ausfindig zu machen. Da die Reise lang und gefährlich ist, muss sie sich gründlich darauf vorbereiten.

Tōko fährt mit den Sammlerzügen in Richtung Hauptstadt. Doch die Reise ist lang und sie muss sich an das Leben in den beengten Zügen gewöhnen. Da lernt sie drei andere Mitreisende kennen und erfährt mehr über ihre Hintergründe. Unterdessen trifft sich Kōshi mit Yuoshichi, der ihn zu sich auf sein Anwesen eingeladen hat.

Nach dem Tod seiner Mutter ziehen Kōshi und seine kleine Schwester Hinako bei dem wohlhabenden Yuoshichi ein. Dort lernt er dessen Tochter Kira kennen und erfährt mehr darüber, warum er für Yuoshichi eine neue Art von Lichtflasche entwickeln soll. Unterdessen kämpft Kaho nach dem Angriff des Feuerdämons um ihr Leben und auch Tōko muss um ihren Verbleib im Lieferzug bangen.

Der Sammlerzug wird von einer Schutzgottheit, dem Weißen Drachen angegriffen. Tōko versucht mit Benio und der noch immer kranken Kaho zu entkommen. Unterdessen stattet Kōshi dem Zentralarchiv einen Besuch ab, um in alten Dokumenten mehr über die Lichtflammen herauszufinden.

Tōko und die anderen werden vom Waldvolk in das nächstgelegene Dorf begleitet. Dort müssen sie sich überlegen, wie es mit ihnen weitergehen soll. Kōshi hingegen wurde auf eine Feier eingeladen, bei der auch andere Feuerjäger anwesend sind, die ihn und seinen Vater kennen.

Beim Angriff der Feuerdämonen wurde Shōzō lebensgefährlich verletzt, weshalb Tōko und die anderen möglichst schnell in die Hauptstadt wollen, um einen Arzt zu suchen. Derweil nimmt der Feuerjäger Roroku den jungen Kōshi mit auf die Jagd nach Feuerdämonen, wo sie eine ungewöhnliche Entdeckung machen.

Kaum in der Hauptstadt angekommen, hat sich Tōko beim Kaufen von Medizin für Shōzō verlaufen. Da trifft sie zufällig auf Kira, die ihr weiterhelfen möchte. Unterdessen muss sich Kōshi für sein wagemutiges Verhalten bei Herrn Okibi rechtfertigen.

Nachdem Tōko und Kōshi sich in der Hauptstadt begegnet sind, will Tōko zum Waldvolk gehen, das in der Hauptstadt leben soll. Sie erhofft sich, dort Medizin für den schwer verletzten Shōzō zu finden, während Kōshi mehr über den Zustand der Welt herausfinden möchte.

Die Angst vor einem Angriff der Spinnen wächst in der Hauptstadt. Da trifft es sich gut, dass eine neue Waffe nach Kōshis Forschungsergebnissen fertiggestellt wurde: die Donnerkanone. Zusammen mit Herrn Okibi macht er sich auf, diese Waffe zu testen.

Kōshis kleine Schwester, Hinako, hat hohes Fieber bekommen und benötigt dringend ärztliche Behandlung. Unterdessen sind Tōko und Akira auf dem Weg zum Göttergeschlecht, um deren Hilfe zu erbeten. Doch das ist nicht so einfach, wie sie es sich erhofft haben.

Nach dem Kampf gegen Hibari vom Göttergeschlecht und seinen Spionen gehen die Probleme für Akira, Tōko und Kōshi weiter. Massenweise Feuerdämonen sind in die Hauptstadt gelangt und bedrohen die Leben der Menschen. Doch sie stellen nicht die einzige Gefahr für Bewohner dar.

Hibari vom Göttergeschlecht hat die Arbeiter an einer der Donnerkanonen vertrieben und Kōshi muss sich überlegen, wie er sie alleine bedienen kann. Währenddessen ist Tōko in einer Notunterkunft für Kinder, die in den Fabriken gearbeitet haben. Dort begegnet sie einer Bekannten …

Die Flackernde Flamme nähert sich zunehmend der Erde, während das Göttergeschlecht noch gegen die Spinnen kämpft und versucht, das Feuer am Ausbreiten zu verhindern. In dem Chaos suchen Kōshi und Kun nach Tōko, die sich verirrt hat.

Kōshi konfrontiert Takimi, der insgeheim zum Göttergeschlecht gehört hat, sowie Hibari und die Flackernde Flamme. Unterdessen sucht Tōko mit Kanata nach Kōshi

Tōko und Kōshi versuchen, zum Haupttempel zu gelangen, werden aber den Zaubern des Göttergeschlechts in die Irre geführt. Können Sie den Weg finden?

Kōshi sucht nach den Überlebenden des Waldvolks, während Tōko, Akira und Kun nach einem weg zum Hauptschrein suchen.

Kōshi konfrontiert Takimi, den ehemaligen Leibarzt der Okibis, der sich als Mitglied des Göttergeschlechts offenbart hat. Takimi will Hinako und Kōshi als Testobjekte verwenden, als plötzlich Kira auftaucht …

Yuoshichi ist fest entschlossen, das gesamte Göttergeschlecht auszurotten, einschließlich seiner Tochter Kira, die als Gefäß für die Flackernde Flamme dient. Unterdessen sind Akira, Kun und Tōko auf dem Weg zum Hauptschrein. Können sie es nocht rechtzeitig schaffen?

Am Hauptschrein ist eine Gefallene Bestie erschienen, die Tōko herausfordert. Sie muss die Bestie mit der Sichel der Feuerjäger einfangen. Hibari und die Flackernde Flamme kommen Zweifel, ob Tōko auch die Flackernde Flamme einfangen möchte …

Tōko und Kōshi haben Akira im Palast des Hauptschreins eingeholt und machen sich bereit für die finale Konfrontation mit dem Göttergeschlecht, um die Zukunft der Welt zu entscheiden.