Das Böse breitet sich auf der ganzen Welt aus, und der junge Exorzist Allen Walker ist die größte Hoffnung der Menschheit, um den aufziehenden Sturm zu überstehen.

Das hatte sich Allen anders vorgestellt. Als er bei dem Hauptquartier des Schwarzen Ordens eintrifft, wird er für einen Verbündeten des Millennium-Grafen gehalten und vom Exorzisten Yu Kanda attackiert, doch zum Glück findet sich der Brief, mit dem Marschall Cross Marian seinen Schützling im Orden angekündigt.

Ausgerechnet mit dem unsympathischen Kanda wird Allen auf eine Mission geschickt. Ihr Ziel ist die antike Stadt Matehl, in der ein Geist hausen soll. Der Orden vermutet, dass es dort Innocence gibt. Der Voraustrupp der Finder kann den Geist mit Hilfe einer Barriere schützen, aber gegen die Übermacht der Akuma sind sie machtlos. Mit einem Akuma liefert sich Allen einen verbissenen Kampf.

Allen erfährt, dass Gusor, der Geist von Matehl, eine alte Puppe ist, die von den Bewohnern der mittlerweile zerfallenen Stadt konstruiert wurde, um sie durch Tanz und Gesang zum Lachen zu bringen. Als die Bewohner die Stadt verließen, ließen sie die Puppe zurück. Während Allen weiter mit dem Level 2 Akuma kämpft, will Kanda der Puppe das Herz herausreißen, um an das Innocence zu gelangen.

Allen erfährt, dass Lala die Puppe ist, die seit Jahrhunderten in der verlassenen Stadt Matehl lebt. Durch das Innocence in ihrem Herzen konnte sie so lange funktionieren. Gusor war ein kleiner Junge, der sich in die verlassene Stadt verirrte, und gerne zuhörte, wie Lala für ihn sang. Seit über 80 Jahren leben die beiden nun in den Ruinen und sind unzertrennlich geworden.

Auf dem Weg zurück zum Schwarzen Orden treffen Allen und Toma einen kleinen Jungen namens Jean. Zusammen mit seinem besten Freund Leo hat er eine Patrouille zusammengestellt, um in der Stadt nach Akuma Ausschau zu halten. Tatsächlich erkennt Jean einen der Dämonen, den Allen kurz darauf besiegt.

Jean begreift, dass Akuma Wesen sind, in denen eine Seele eingeschlossen ist, die leidet. Er bittet Allen, seinen Freund Leo aus diesem Gefängnis zu befreien und das Akuma zu zerstören. Allen und Linali gelingt es, die Akuma, die der Millennium-Graf gegen sie in Stellung bringt, zu besiegen.

Komui überrascht seine Abteilung mit seiner neusten Erfindung: Einen Superroboter, der sie entlasten und ihre Arbeit halbieren soll. Alle sind begeistert. Bis zu dem Moment, als sich der Roboter einen Becher Kaffee schnappt und auf einen Zug leert. Seine Elektronik ist ruiniert, er hat nur noch ein Ziel, jemanden zu operieren.

Allen und Linali gelangen in eine deutsche Stadt, in der die Zeit stehen geblieben ist. Jeder Morgen beginnt immer wieder am 28. Oktober und die verschüchterte Miranda scheint die einzige Bewohnerin zu sein, die dieses Phänomen bemerkt. Komui bittet seine Exorzisten zu prüfen, ob Innocence der Auslöser für die Zeitschleife ist.

Noch immer befindet sich die deutsche Stadt in einer Zeitschleife. Allen und Linali haben die ersten Kämpfe gegen die Akuma unbeschadet überstanden. Sie nehmen Kontakt zu Miranda auf und finden heraus, dass sie eine Kompatible ist, die sich unbewusst mit dem Innocence aus ihrer Standuhr synchronisiert hat.

Rhode Camelot und die Akuma halten Linali und Miranda gefangen. Auch die Uhr, die das nächste Fragment Innocence in sich trägt, befindet sich in ihrem Besitz. Die Sache scheint aussichtslos für die Exorzisten. Allen hat bei seinem Kampf lebensbedrohliche Wunden davon getragen. Doch Miranda will ihn nicht einfach sterben lassen und kümmert sich um ihn.

Rhode genießt es, dem Kampf von Allen und Linali gegen die Akuma zuzusehen. Sie ist beeindruckt, wie er versucht, die Seele eines Akumas zu retten, dem sie befohlen hat, sich selbst zu zerstören, damit die Seele vernichtet wird. Dabei passiert etwas Schreckliches: Allens linkes Auge wird verletzt und seine Akuma-Erkennung funktioniert nicht mehr.

Allen erfährt, dass sein neuer Freund Rabi nicht nur Exorzist, sondern auch Schüler des Bookman ist. Die Bookmen sind die Chronisten des Ordens, sie sammeln Informationen, die nicht in den Büchern stehen. Komui erfährt vom Bookman alles über das Geschlecht der Noahs. Aufgrund seines verletzten Auges kann Allen keine Akuma erkennen und gerät in eine gefährliche Situation.

Allen, Lavi und Kanda untersuchen eine Region, die von heftigen Wetterumschwüngen heimgesucht wird. Die Exorzisten glauben, dass Unschuld daran schuld sein könnte, aber einige Einheimische glauben an eine mysteriöse Legende.

Allen und seine Kameraden treffen auf eine Familie, die es geschafft hat, dem Griff des Millennium Earl zu entkommen – aber den Verwüstungen eines hilflosen, untröstlichen Vaters erlag.

Als der Schwarze Orden von einem wilden Krieger erfährt, der seit über tausend Jahren alle Gegner besiegt hat, deuten alle Anzeichen auf eine Beteiligung von Unschuld hin.

Vittorio kämpft für eine lange vergessene Prinzessin. Allen, Kanda und Lenalee müssen das edle Tier von seiner mysteriösen Waffe trennen – oder den Zorn seines Schwertes erleiden.

Von Verdacht getrieben, entfesselt Lenalees Bruder Sir Komlin den Dritten. Während der riesige Roboter Chaos anrichtet, bleibt eine Bedrohung mit Absichten, die aus dem größten Übel der Welt stammen, unbemerkt.

Allen wird geschickt, um nach seinem alten Meister zu suchen - General Cross. In einer fast menschenleeren Bergstadt erfährt er von einer Prophezeiung, die er erfüllen soll.

Krory hat wieder angefangen, sich vom Blut der Lebenden zu ernähren. Allen und Lavi müssen die Burg überfallen und seiner Schreckensherrschaft ein Ende setzen.

Auf einer Erkundungsmission in das Herz von Krorys Versteck treffen Allen und Lavi auf eine dämonische Armee von Pflanzen mit einem wahren Hunger nach Menschenfleisch.

Allens alter Meister prophezeite, dass ein Mitglied des Schwarzen Ordens zurückkehren würde, um die Geschäfte mit der dunklen Bedrohung Krory abzuschließen, und jetzt ist die Zeit der Abrechnung gekommen.

Krory und Eliade kommen von den entgegengesetzten Seiten eines unaufhörlichen Krieges. Die Liebenden haben es geschafft, einen kurzen Moment des Trostes zusammen zu finden, aber letztendlich müssen Feinde als Feinde leben.

Aus der Asche einer brennenden Burg entsteht eine neue Generation von Kriegern. Vorbei ist der vampische Killer - neu geboren ist der naive Exorzist Krory.

Allen begegnet Yeeger – dem ältesten General des Schwarzen Ordens. Nach einem erbitterten Kampf, einem großzügigen Mahl und einer herzzerreißenden Verlustgeschichte wird der Geist des Exorzisten erneuert.

Allen sehnt sich nach einer Vaterfigur, die seinen Lebensweg erhellt, und der Millennium Earl weckt den Clan von Noah auf, um nach dem Herzen der Unschuld zu suchen.

Der Millennium Earl ruft den Clan von Noah herbei, und die Vergangenheit kehrt Allen zurück, als er und Lenalee beauftragt werden, General Cross zu beschützen.

Auf der Suche nach dem Herzen der Unschuld jagt der Clan von Noah brutal die Generäle des Schwarzen Ordens. Unterdessen bereitet sich Krory auf seine erste Solo-Mission vor.

Lenalee und Allen besuchen ein scheinbar ruhiges Dorf, in dem der Exorzist und sein Meister einst glücklichere Tage verbrachten. Sie finden keine Spur von General Cross - nur eine beunruhigende Anzahl von Beerdigungen.

Allen und Lenalee vermuten, dass ein Krankenhausdirektor sein Los mit dem Millennium Earl geworfen hat. Um ihren Verdacht zu bestätigen, geht Lenalee als Krankenschwester undercover.

Das Böse verfolgt Miranda, als sie zum Hauptquartier des Schwarzen Ordens reist. Nur mit ihrer kostbaren Uhr als Reisebegleiterin muss sie sich auf die Freundlichkeit von Fremden verlassen, um ihr Ziel zu erreichen.

Allen infiltriert eine Bande aufstrebender Piraten. Als die Gruppe in gefährliche Gewässer gerät, setzt der Exorzist sein Leben aufs Spiel, um seine neuen Freunde vor einem vertrauten Feind zu retten.

Eine mysteriöse Korrespondenz über den Aufenthaltsort von General Cross veranlasst Kanda, sich auf eine geheime Mission zu stehlen, aber seine abtrünnigen Pläne werden schnell aufgegeben, um Berichten über Hexerei nachzugehen.

Als die Leute eines abgelegenen Dorfes beginnen, dem Geflüster über eine Hexe zu glauben, die nachts durch die Straßen geistert, findet Kanda plötzlich Akuma in der Unterlegenheit.

Suman Dark ist ein Exorzist mit unglaublichen Kräften, aber zu Beginn einer wichtigen Mission zeigt er eine abschreckende Verachtung für eine Gruppe von Kindern, die von Wölfen gejagt werden.

Der Millennium Earl versammelt den Clan von Noah zu einem chaotischen und gewalttätigen Frühstück. Während Exorzisten überall um ihr Leben kämpfen, verteilt der Earl Karten mit mörderischen Implikationen.

General Tiedoll könnte den Schlüssel zum Auffinden des Herzens der Unschuld in der Hand haben, daher ist es dringend erforderlich, dass der Schwarze Orden ihn vor den Schergen des Millennium Earl ausfindig macht.

Schwärme von Akuma verfolgen General Tiedoll nach Barcelona, ​​und Allen und Lenalee rennen auf die belagerte Stadt zu, um ihre Kameraden zu retten.

Der Schwarze Orden unterdrückt die Akuma-Streitkräfte bei Barcelona, ​​aber viele gehen im Kampf verloren. Als Allen und Lenalee sich auf den Weg machen, um General Cross zu finden, sucht Tidoll nach neuen Rekruten.

Lavi und Krory werden geschickt, um Allen und Lenalee zu beschützen, während sie weiter nach General Cross suchen. Ihre Suche wird unterbrochen, als Akuma ein Rosenfest angreift.

Allen und seine Freunde sind in einer regennassen Nacht gestrandet und werden von einer schwarzen Katze in eine Falle gelockt, aber ein knurrender Magen könnte sich als ihre Rettung erweisen.

Lulu Bell legt eine entwaffnende Verkleidung an und führt Krory in einen Hinterhalt in der Wüste und setzt ihren hinterhältigen Plan in Gang, Allen und seine Kameraden zu spalten und zu erobern.

Krorys und Allens versuchter Rendezvous mit Lavi und Lenalee wird durch ihre Untersuchung einer wandelnden Statue entgleist. Ist es Unschuld am Arbeitsplatz oder nur eine weitere Falle?

Lenalees Zustand verschlechtert sich und Lavi weiß, dass er sie zur sofortigen Behandlung nach Bookman bringen muss; seine kühne Rettung einer Jungfrau in Not könnte ihn jedoch seine Unschuld kosten.

General Tiedoll liebt es, die schöne Landschaft zu malen, die er vorfindet, aber Kanda ist begierig auf Action. Vielleicht wird ein Akuma-Ausbruch in einer ungewöhnlichen Burg ihre beiden Bedürfnisse befriedigen.

Auf der Suche nach einem Führer, der sie durch einen tückischen Bergpass führt, tappen Allen und Krory in eine hinterhältige Falle. Bald werden sie von Visionen der Vergangenheit heimgesucht.

Allen und seine Freunde kommen in einem Dorf an, das von einer mysteriösen Wasserknappheit heimgesucht wird. Ihre Ermittlungen führen sie zu einer Wahrsagerin, die Lenalee aus einer verstörenden Vision erkennt.

Bevor Mei Ling ihre Ausbildung zur Exorzistin beginnen kann, muss sie ihre Gabe nutzen, um ihren neuen Freunden zu helfen, eine weitere tödliche Begegnung mit der geistesgestörten Mimi zu überleben.

Die Exorzisten begeben sich auf eine gefährliche Mission, um Mei Ling ins Hauptquartier zu transportieren, aber Lulu Bell vom Noah-Clan wartet mit einer Überraschung auf sie.

Allen und seine Freunde setzen ihre Suche nach General Cross fort. Nachdem sie an seinem letzten bekannten Aufenthaltsort angekommen sind, erhalten sie eine schrecklich entmutigende Nachricht.