今は亡き母、美夜子の生家である三槌家に呼び出された昇と透の高上兄弟。二人が呼ばれたのは、透が見た夢が原因だった。大ばば様から透が妖怪に狙われていると聞かされる二人。その妖怪から身を守るためには、裏山の祠に封印されている天狐空幻の力を借りなければならないというのだが…。

新学期が始まり、学校に行く昇と透。しかし昇は、家に残したクーとコウが何かしでかすのではないかと心配で、部活の間も気が気でない。 そこへ、家にいるはずのクーとコウが、透とともに学校に現れ、校内を案内する羽目に。昇に密かに想いを寄せる同級生の佐倉美咲も同行するが、心中穏やかではなく…。

極度な不器用娘のコウは、昇たちの役に立ちたいと家事に励むが、ずべてが裏目に出てしまう。そんなコウが割った食器代に、食い扶持が二人も増えて、生活費が赤字になっていくことに悩む昇にクーはグルメなものが食べたいと駄々をこねる。それなら、食材を調達して来いと言われ、意気揚々と出かけて行くのだが…。

母・美夜子との思い出がほとんど無い透に、クーは｢美夜子に会いたくないか｣と問いかけるが、複雑な思いを抱えた透は話題を避ける。 そんな透の心を知ってか知らずか、クーは、いまだ鈴ノ瀬を彷徨うという美夜子のため、禁じられた御霊送りの準備を進めていた。しかし、その儀式の最中、思わぬ人物が妨害を加えてきて…!

昇に思いを寄せる美咲は、彼の周りにいる美少女たちの存在が気になって仕方がない。偶然にも昇と二人で帰ることになった美咲は、立ち寄った本屋で、クーとコウに鉢合わせした。お菓子の本を見たクーがケーキを食べたいと言い出したことがきっかけで、美咲は高上家に料理を作りに行くことになったのだが…。

鈴ノ瀬の土地神・恵比寿の紹介で高上家を訪れた、行き場のない若い狐の親子。まだ名前すらなかった彼らは、クーに拝一刀・大五郎と名付けられて、しばらく居候することになった。何か役に立ちたいという親子は、コウと一緒にスーパーにお使いへ出かけたのだが、その帰り道で、怪しげな男に襲われてしまう…!

ある夏休みの朝、透は妖怪に盗まれたサカサエンを探している隣町の土地神、六瓢に出会う。どうやら、クーが行使した御霊送りの影響で六瓢が自分で探す事が出来ないらしい。少なからず責任を感じた透は、クーに手伝ってくれるよう頼むのだった。その頃、昇は狸のお面をつけた怪しい人物に声をかけられる。

コウの取次ぎで、高上家を訪れたフクロウ。本来、自分の物であるサカサエンを持って逃走した六瓢を探す手伝いをしてくれと言う。昇や透からも頼まれて、渋々協力することになったクーは透とフクロウの三人で、あの手この手を使って情報集めを行なう。そんな最中、羽柴神社の前で突然フクロウがクーを挑発し始めて…!?

フクロウとクーの争いが激化する中、物影に避難してそれを見守っていた透。そこに六瓢が現れ、コンタクトを落としたから一緒に探して欲しいと言う。嘘だと分かっていて透は、六瓢の言うままについて行ってしまう。一方、透がいなくなっていることに気付いたクーは、急いで後を追うのだが…。

二学期が始まり、登校する昇と透。二人の留守中を預かるコウは、家事手伝いをしようとするが、窓ガラスを割ってしまう。それ以前にも、失敗続きで高上家の家計を赤字にしていることを気に病んでいたコウは、美咲の進めでアルバイトをする事に。しかしクーもなぜかそれに便乗してアルバイトを始めてしまう…。

ショッピングモールの抽選会で温泉旅行を引き当てたクー。昇は、久々にゆっくりできると喜ぶが、旅館には、春樹の計らいで、大ばばと龍彦おじさんも合流していた。それに加えて、常識から外れた行動をするコウやクーへの心配が絶えない昇。一方、透は、旅館内で小さな女の子に出会い、遊んであげる約束をするのだが…。

昇の通う赤城高校で行なわれるの文化祭。透もクーとコウとともに遊びにやってきた。学校には制服だろうと言って、女生徒の制服を着てきたクーは、昇に肩車を強要してきたり、やりたい放題で昇を振り回す。一方、コウと二人で別行動をとっていた透は、槐と名乗るシスターと出会う…。

緊急時のため、昇から電話の使い方を教わったクーはご機嫌。そんな中、透宛に宅急便が届くが、その箱の中には、全身を布に巻かれた真っ白な女の子が入っていた。白いから｢シロちゃん｣と名づけられたその子をどうするか決まらないまま日が過ぎるが・・・

学校から帰ろうとしたところを何者かに拉致されてしまった昇。しかし、その事を知っているのは、クーだけだった。護り女コウと、光牙・影牙に透を任せて、一人、誘拐犯の指定したサンステロア教会へと向かうのだが…!?

シロちゃんがいなくなり、すっかり元気をなくしてしまった透。それと引き換えに、高上家の平穏が戻ってきたかと思われたのだが、いまだ鬼たちは透のまわりをうろついていた。鬼たちの動きを察知していたクーは、その原因がシロにあるのではないかと考えていたのだが…。

透はシロちゃんを連れて、槐の追っ手から逃げていた。遠巻きにそれを追いかけるクーは道中、『保管係』から｢白鬼｣の説明と、透が槐に追われる羽目になった理由を聞き、怒りをあらわにする。その頃、昇は透がランドセルを置いたまま学校から姿を消したと電話を受け、心配になって、透を探しに出かけるのだが…。

追い詰められた透とシロちゃん。シロちゃんと泥目の苛烈な戦いの最中、透は槐の部下トミネに捕らえられる。トミネは、槐に透を差し出し、｢鬼の王になるために透を殺せ｣と告げる。ひと足遅れて、透たちのいる赤城高校に到着したクーは、シロちゃんと戦っている泥目を見て、自らの目を疑う…。

鈴ノ瀬で開催された、ハロウィンイベントの日。昇もドラキュラに仮装し、子供たちの引率を行うが、班の中にいた白いマスク・マントの少年がなぜか気になる。その頃、恵比寿の緊急招集で神社に集められた鈴ノ瀬在住の妖怪たちは、恵比寿の口から鈴ノ瀬町に危機的状況が迫っている事を知らされるのだった。

またまたくじ引きで温泉旅行を引き当てたクーは、昇と二人だけで出かける。 今度こそゆっくりくつろぎたいと願う昇だが、旅行先で土地伝説にまつわる祟り騒動が起こる。最近2時間サスペンスにハマっているクーは、探偵気取りで意気揚々と捜査に乗り出すのだが…。

透が通う鈴ノ瀬小学校で、『灰色の狼人間』の都市伝説が話題になり、他クラスの生徒が実際に被害にあっているという。一方昇は、赤城高校のマドンナ・宮部紅葉に、自宅で行うクリスマスコンサートに誘われていた。それを目撃してやきもきする美咲に、クーは『昇が美咲の魅力に気付く』という魔法の飲み薬を渡すのだが…。

クリスマスイブ当日。昇は、宮部家当主に仕える従者に会う。コウの結界を強行突破してきた、｢清麻呂｣と名乗るその従者は、昇に至急の話があるという。夕方、宮部宅で行われるクリスマスコンサートに参加するため、彼女の住む超高級マンションへ向かう昇だったが……!?

冬休み。美咲は体重計で驚愕の数字と対面し、ダイエットを決意する。その頃、昇は高上家でも食べ過ぎなコウとクーに、間食禁止ダイエット指令を下す。そんな三人娘が出会い、協力し、減量対策を始めることになるのだが…。

年末。大掃除の最中、｢鈴ノ瀬もちつき大会｣のチラシを見つけた昇は、透と二人で会場に向かうが、そこは人気の無い空き地だった。二人の帰りが遅い事に不安を感じたクーは、恵比寿にもちつき大会のことを尋ねるが、そんな大会は知らないと言われ……。