Nachdem Rin und seine Freunde den Unreinen König in Kyoto besiegt haben, kehren sie zum normalen Leben an der Heiligkreuz-Akademie zurück. Die Heiligkreuz-Ritter erhalten unterdessen zunehmend mehr Anfragen wegen Dämonen, da sich eine Welle seltsamer Ereignisse über die Welt ausbreitet und auch die Akademie nicht verschont. Als die angehenden Exorzisten daran arbeiten, dieses Rätsel zu lösen, unterbricht Luzifer, der König des Lichts und Anführer der Illuminati, das andauernde Schulfest. Er erklärt den Rittern den Krieg mit dem Ziel, Satan zu erwecken und die Welt der Menschen, Assiah, und mit der der Dämonen, Gehenna, zu vereinen. Er behauptet auch, dass Izumo für einen speziellen Plan unentbehrlich sei.

人类居住的“物质界（usher）”和恶魔居住的“虚无界（Gehenna）”。原本是互不干涉的两个次元，恶魔附身于一切物质，以此干涉物质界。但在人类中，存在着能够驱魔的“驱魔师”——2009年于集英社“JUMP SQ.”开始连载，累计销售超过2,500万部的加藤和惠的超人气漫画“青之驱魔师”。“青之驱魔师”动画项目始于2011年TV系列《青之驱魔师》。该TV系列的故事《青之驱魔师剧场版》在原著故事的基础上穿插动画原创元素，并于2012年公开。2017年，TV系列第2部作品《青之驱魔师京都不净王篇》开播。此作选于原作5~9卷，即“京都不净王篇”的动画化。

且于2024年，新TV系列续作《青之驱魔师岛根启明结社篇》确定播出。此续作将“京都不净王篇”后续的故事动画化。随着充满谜团的组织“启明结社”的登场残酷的真相、牢固的羁绊以及背叛，都将被揭晓——激荡的新篇章即将拉开帷幕。

隨著充滿謎團的組織「啓明結社」的登場而揭曉的壯烈的真相、堅不可摧的牽絆，以及背叛。

인간이 사는 물질계(앗시야)와 악마가 사는 허무계(게헨나).

본래 두 개의 차원은 서로 간섭조차 할 수 없었지만, 악마는 온갖 물질에 빙의해 물질계에 간섭해왔다.

하지만 인간에게는, 그런 악마를 퇴치하는 퇴마사(엑소시스트)가 존재했다.

교토에서 부활한 부정왕 토벌에 성공하고, 정십자 학원에서의 일상으로 돌아온 린 일행.

하지만, 정십자 시가단에는 악마와 관련된 고민 상담이 늘었고,

세계 각지에서도 이변의 파도가 몰아치기 시작했다.

린을 비롯한 후보생들은 서로 협력해

학원에서 발생하는 불가사의한 현상들을 해결해 나갔다.

그런 가운데 맞이하게 된 정십자 학원제가 한창인 가운데,

계명결사 일루미너티의 총수인 빛의 왕 루시펠이 갑자기 나타났다.

루시펠은 정십자 기사단에 선전포고를 했다.

마신 사탄을 부활시켜 물질계(앗시야)와 허무계(게헨나)를 융화시키기 위해서.

그리고 어떤 '계획'을 위해서 이즈모가 필요하다고 말했는데. ...

The Shimane Illuminati arc will follow the exploits of the mysterious Illuminati group, led by Lucifer, another son of Satan, who plans to revive the god of demons and merge the human and demon worlds.

This season will also cover the story behind one of the main characters, Izumo Kamiki’s traumatic past.

Rin ha iniziato a comprendere i propri poteri demoniaci, ereditati dal padre Satana. È intenzionato a continuare a combattere contro i demoni, ma è sotto il mirino del Vaticano.

京都で復活した不浄王の討伐に成功し、正十字学園での日常生活に戻った燐たち。

しかし、正十字騎士團には悪魔に関する悩み相談が増え、世界各地でも異変の波が広がり始めていた。

燐たち候補生は、協力して学園で起こる不可思議な現象を解決していく。

そして迎えた正十字学園祭のさなか、啓明結社イルミナティの総帥である光の王・ルシフェルが突如現れる。

ルシフェルは正十字騎士團に宣戦布告する——

魔神サタンを復活させ、物質界(アッシャー)と虚無界(ゲヘナ)を融和する、と。

そしてとある「計画」のため、出雲が必要だと言うが……。

Rin e seus companheiros conseguiram derrotar com sucesso o Rei Impuro após sua ressurreição em Quioto e voltaram à rotina diária na Academia Verdadeira Cruz. No entanto, a Ordem da Verdadeira Cruz começou a receber um número cada vez mais alto de consultas sobre demônios, à medida que uma onda de eventos estranhos começa a se espalhar pelo planeta… Enquanto isso, Rin e os outros Exwires trabalham para resolver o misterioso fenômeno que assola a academia. Contudo, durante o Festival da Academia Verdadeira Cruz, Lúcifer, o Rei da Luz e comandante-chefe dos Illuminati, surge subitamente. Lúcifer declara guerra contra a Ordem da Verdadeira Cruz, visando ressuscitar o deus demônio Satan e juntar o reino dos humanos, Assiah, e o reino dos demônios, Gehenna, em um só. E, para fazer isso, ele afirma que Izumo é necessária para um certo "plano".