Certo de que Alvin está planejando um ataque a Berk, Stoick institui restrições de voo na academia dos dragões. Soluço, certo de que Alvin usará seu recém-descoberto conhecimento em treinamento de dragões para reforçar seu ataque, forma um “Clube de Vôo Dragão” secreto para treinar as crianças a defenderem Berk contra o exército de dragões de Alvin.

Quando Meatlug acidentalmente ingere rochas magnéticas, ela se torna magnética - causando destruição pela cidade, mas ajudando as crianças a vencer uma batalha contra os Párias.

As crianças vão em uma missão de treinamento de sobrevivência de dragões para Dragon Island, onde encontram Dagur, o chefe Berserker, que se tornou obcecado em caçar a Fúria da Noite.

Soluço descobre que a escassez de água da cidade foi causada pelo plano dos Pária de esconder os ovos da Morte Sussurrante sob Berk, que logo eclodem e entram na ilha, ameaçando os aldeões.

Hookfang está perdendo sua habilidade de pegar fogo, e cabe a Snotlout, Hiccup e os outros encontrar o esconderijo da Rainha do Fogo, que pode conter a única cura possível, antes que seja tarde demais.

Uma competição de treinamento Terror Terrível leva a uma rivalidade acirrada entre Pernilongo e Snotlout, permitindo que Alvin sequestre Meatlug. As crianças devem usar seus recém-treinados terrores para resgatar seu amigo.

Quando dragões selvagens começam a dominar Berk, Soluços e Desdentados descobrem ilhas que estão desaparecendo em todo o arquipélago. Quando Soluço e Desdentado investigam a causa, eles encontram a Morte Assustadora.

Enquanto procura por armadilhas, Tuffnut, Barf e Belch ficam presos ... e um incêndio florestal está se aproximando.

Quando os cavaleiros do dragão descobrem um Skrill congelado, um dragão movido a raios reverenciado pelos Berserkers, eles tentam tirá-lo de Berk.

Tuffnut vai disfarçado para ajudar os pilotos a resgatar um Skrill.

Snotlout fica convencido de que está morrendo e deixa Hookfang para Gustav. Mas quando ele "milagrosamente" se recupera, Snotlout pega seu dragão de volta, e Gustav decide pegar um dragão e se juntar à academia ... quer eles o queiram ou não.

Soluço e co. descubra um Scauldron ferido nas margens da Ilha Changewing. As crianças devem curar o dragão e devolvê-lo em segurança ao oceano, antes que ele seja vítima dos elementos, bem como das Mutações territoriais.

Soluço e Desdentado retornam de uma missão para encontrar Berk misteriosamente vazio. Eles descobrem que a vila foi invadida por Speed Stingers, um dragão venenoso não voador que cruzou o mar congelado até Berk.

Hookfang e Stormfly brigam enquanto a cidade se prepara para a colheita.

Berk foi atormentado com um caso grave da Eel Pox. Soluço, Desdentados e a gangue, junto com Gothi, vão reunir os ingredientes para a cura. Há apenas um problema; o ingrediente final é uma enguia da Ilha Eel.

O misterioso roubo de objetos metálicos por todo o Berk revela a presença de Fumegantes grilhões. Soluço e Desdentado logo descobrem que esses dragões são obra de Dagur, em um plano para tornar Berk indefeso.

Quando três Thunderdrums adolescentes atacam a aldeia, apenas Thornado de Stoick pode trazer o caos para a ordem.

Snotlout é expulso da academia; Alvin retorna a Berk para fazer as pazes.

Alvin revela que ele treinou a Morte Gritante para atacar Berk e destruir os habitantes da ilha e apenas Snotlout e Hookfang podem salvar Berk antes que seja tarde demais. Enquanto isso, Soluço se prepara para uma luta final contra Dagur para salvar Toothless e acabar com a invasão bárbara de Berk de uma vez por todas.