Икабод Крейн участвует в битве войны за независимость в 1781 году и сражается с таинственным всадником, у которого клеймо в виде лука на кисти руки и топор, раскаленный докрасна. Всадник ранит Икабода в грудь топором, а Икабод отсекает всаднику голову. Через несколько мгновений после своей смерти Икабод просыпается в пещере, из которой выбирается и видит незнакомый город, которым оказывается родная ему Сонная Лощина. Тем временем шериф Сонной Лощины и его помощник, лейтенант Эбби Миллс, натыкаются на безголового всадника в мундире Королевской пехоты времен войны за независимость. Всадник убивает шерифа, фермера и священника (судя по всему, не стареющего). Икабоду и Эбби нужно объединить усилия, чтобы не дать всаднику еще кого-нибудь убить. 

Эбби и Крэйн, теперь работающие вместе, должны предотвратить возвращение с того света могущественной ведьмы, убивающей людей огнем. Ведьме помогает полумертвый, воскресший после перелома шеи Энди Данн. Он ищет потомков судьи, который осудил и сжег ведьму 250 лет назад. 

Эбби встречается с угрозой, когда ей начинают сниться кошмары про безликого демона. Позже все люди связанные с ней и её сестрой погибают от самоубийств, при этом их глаза превратились в песок. Икабод выясняет что этот демон - Рогамундос, мифическое существо, злой аналог сказочного Песочного человека. Эбби же должна признать свою вину за то, что пять лет назад отказалась от сестры, когда та утверждала, что они обе видели в лесу размытого Рогатого Демона, или она умрет. 

Серия начинается с той же самой секунды, на которой закончилась предыдущая. Эбби просит дать ей время, чтобы найти сестру и получает 12 часов. Тем временем простой учитель музыки получает приказ от Размытого Рогатого Демона. Он нападает сначала на бармена, старого друга сбежавшей сестры, а затем на Эбби, Крэйна и Дженни Миллс в хижине шерифа. Выясняется, что учитель музыки на самом деле потомок гессенцев, служивших Молоху (Всадник без головы тоже гессенец), а сам Молох и есть Размытый Рогатый Демон, и разыскивает он не Дженни, а Малый ключ Соломона - книгу темной магии, которая призовет в наш мир 72 могущественных демона. 

В современной Сонной Лощине оказывается десятилетний мальчик, имя которого неизвестно (Джон Доу). Проблема в том, что он одет в одежду 16 века и говорит на средневековом английском. Эбби Миллс и Икабод Крейн идут по следу мальчика и находят Потерянную Колонию, ту самую, связанную с легендой о «Кроатоне». Тем временем власти Сонной Лощины борются с опасной эпидемией, которую мальчик принес с собой, ведь на Роанок (Потерянную Колонию) напал всадник по имени Чума, цель которого выбраться в реальный мир. 

Икабод похищен братством масонов, членом которого является и он сам, где его допрашивают о его прошлом, чтобы подтвердить его личность. Во время службы в Британской армии Икабоду поручили руководить допросом Артура Бернарда за его публикации мятежных статей. Тут Икабод знакомится с Катриной — она была медсестрой, которая ухаживала за Артуром. Икабоду поручают казнь Артура, но он его освобождает и говорит ему разыскать генерала Дж. Вашингтона. Но Артура все же убивает демон, и Икабод начинает страдать от чувства вины за это. В это время Эбби является Катрина в видении и говорит ей, что Всадник вернется в город с наступлением ночи и что ей нужно разыскать «Пожирателя грехов», чтобы очистить Икабода от греха. Эбби и Дженни работают сообща, чтобы найти «Пожирателя» — человека по имени Гарри Пэриш, который поначалу отказывает им в помощи. Эбби и Дженни находят подземное укрытие масонов, в котором Икабода готовят к приёму яда. Кровная связь между Икабодом и Всадником говорит, что если умрёт Икабод, то умрёт и Всадник. Эбби не может остановить Икабода, и она наблюдает, как он принимает яд. До того как яд окажет летальное действие прибывает Гарри и освобождает его от вины. Связь между Икабодом и Всадником разрушается, и действия яда нейтрализуется. Икабод, Эбби, Дженни и масоны готовятся к прибытию Всадника. 

Энди является к Люку и предупреждает его, чтобы тот держался подальше от Эбби. Люк шокирован внезапной встречей с мёртвым коллегой и решает не отвечать на звонки Эбби. Икабод отправляется в штаб масонов, чтобы обсудить дальнейший план действий, но обнаруживает, что масонов убил Всадник и забрал их головы. Икабод понимает, что всадник ищет свою голову, и с Эбби он идёт к Ирвингу, у которого хранится голова в качестве доказательства. Ирвинг забирает голову из изучавшей её лаборатории, где он едва сбегает от Всадника, после чего начинает верить истории Икабода. Икабод и Эбби пытаются уничтожить голову различными способами, но им это не удаётся. Они обнаруживают головы масонов, из которых всадник сделал фонари и вывесил в городе. Это наталкивает Икабода на воспоминания о манускрипте, где содержатся оккультные знания масонов. Ему с Эбби удаётся найти копии страниц манускрипта, открывших им средство поимки Всадника. Энди является Эбби, утверждая, что хочет помочь ей. Он подтверждает, что Всадник может быть пойман, и соглашается передать ему сообщение от Икабода. Эбби, Икабод и Ирвинг вместе строят ловушку для Всадника. Они заманивают его через туннели с помощью фальшивых голов и, в конченом счёте, ловят его в ультрафиолетовом свете ламп ночью, как сказано в манускрипте - превращая ночь в день.

Эбби и Икабод разыскивают Энди, чтобы выяснить уязвимость Всадника. Они определяют, что Энди будучи живым мертвецом жил в туннелях под городом, тех самых, где находится темница Всадника. Когда они находят бывшего помощника шерифа, то тот с прискорбием сообщает, что у Всадника не может быть уязвимостей, так как он сама смерть. Однако он может быть голосом Всадника, говорить за него, чем и пользуются Свидетели. Тем временем потомки гессенцев уже поняли, что с всадником что-то случилось и ищут древний артефакт, способный уничтожить любое заклятье. В этом им препятствуют капитан и Дженни Миллс. В прошлом Икабод знакомится с женихом Катрины, в которую давно безнадежно влюблен. 

В день благодарения у всех проблемы: к капитану приехали жена и дочь, которых он может лишиться из-за угрозы развода и борьбы со сверхъестественными силами, Икабод грустит, потому что не может провести праздник с семьей, Дженни не может справиться со своей клептоманией (она украла у капитана оружие). В это время Икабоду и Эбби поручают задание: найти миллиардершу Лину Гилберт, пропавшую и на поверку являющуюся потомком Лахлана Фредрикса, старого друга Икабода. Свидетели едут в старое поместье Лахлана, которое атакует темное создание, похожее на лешего. Выясняется, что Лахлан был чародеем из того же самого ковена, что и Катрина. Также Эбби преследуют видения о том, времени когда Катрина скрывалась в особняке под защитой магии Лахлана, и она узнает, что у Икабода и Катрины родился сын. Когда леший был убит, а Лина Гилберт спасена, то Икабод и Эбби получают исследования Лины об истории особняка.

Икабод и Эбби заручаються помощью Генри Пэрриша, чтобы найти информацию о сыне Икабода. Генри посылает Икабода в чистилище, где он встречаеться с душой Катрины и узнает от нее, что имя мальчика - Джереми.

Неожиданно для капитана Ирвинга Мэйси, его дочь становится целью злых сил. Ему ничего не остается, как обратиться за помощью к Крейну и Миллс, чтобы найти необходимые ответы, которые могут храниться в Библии Ванингтона. А тем временем раскрывается страшная тайна из давнего прошлого Дженни. 

Икабод Крэйн и Эбби Миллс сталкиваются с темной тайной, которая была похоронена в Библии Джорджа Вашингтона. В попытках разгадать её, они докапываются до шокирующей правды, связанной со смертью отца-основателя. А тем временем Ирвинг принимает невероятное и сложное решение ради семьи, которое впоследствии меняет его будущее.