Efter att elitsoldaten Ichabod Crane avlider 1790 under ett uppdrag, vaknar han plötsligt upp igen i Sleepy Hollow och året är 2014. Han inser snart att han är mänsklighetens enda hopp. Återupplivad tillsammans med vår hjälte är nämligen den huvudlöse ryttaren, som nu är på framfart i staden. Den skoningslöse motståndaren visar sig vara en av fyra ryttare som Ichabod måste krossa. Han tvingas samarbeta med en hårdbarkad polis, Abbie Mills, för att rädda Sleepy Hollow - och resen av världen.

Ichabod Crane och Abbie Mills anpassar sig fortfarande till 2000-talet, medan de försöker bena ut de gäckande mysterierna i Sleepy Hollow. En skrämmande uppenbarelse av Ichabods före detta fru Katrina för den osannolika duon ut på jakt efter en hämndlysten häxa från 1700-talet, som väckts av okända onda krafter och orsakar förödelse i den pittoreska staden. Samtidigt är Andy Brooks mot alla odds tillbaka, i färd med ett tvivelaktigt uppdrag.

The Sandman, en annan medlem ur den onda armén, plågar invånarna i Sleepy Hollow genom att smyga sig in i deras drömmar och göra dem till marionetter.

Jenny Mills rymmer från institutionen och Ichabod och Abbie måste hitta henne innan fienden gör det. Medan de letar lär de sig mer om den skräckinjagande demonen.

Ichabod och Abbie blir inkallade för att utreda ett fall som rör en oidentifierad pojke i staden. När de efterforskar får de reda på någonting överraskande.

Ichabod försvinner spårlöst och Katrina kontaktar Abbie genom sina drömmar. Nu måste hon varna henne om att den huvudlöse ryttaren är på väg tillbaka.

Den huvudlöse ryttaren är ute efter sitt kranium och Ichabod och Abbie måste stoppa honom. Samtidigt får Abbie oväntat besök av Andy Brooks.

Jenny kommer tillbaka till Sleepy Hollow för att hjälpa Ichabod, Abbie och Captain Irving att kämpa mot den huvudlöse ryttaren. Men så visar det sig att hans motiv inte är vad de har trott.

Ett gammalt hus från Ichabods tid verkar vara nyckeln till en försvunnen person - och en hemlighet från Ichabod förflutna.

Ichabod försöker att kommunicera med Katrina i skärselden, medan Henry Parrish visar en ny och ondskefull sida.

Abbie och Ichabod kämpar desperat för att rädda Abbies syster, Jenny, som är besatt av en ond demon.

Kaptain Irving står inför det ultimata lojalitetstestet, medan Ichabod och Abbie hittar ett hemligt stycke i Washingtons bibel. Nu avslöjas sanningen om den förste presidentens död.