イッシュリーグの開催地がヒガキシティに決まり、シロナの別荘をあとにしたサトシたち。

森の中で、花園歌劇団のマヤと“スカーフポケモン”チラチーノ、ミズキと“はなかざりポケモン”ドレディア、シオンと“ブーケポケモン”ロズレイドと最悪な出会いを果たすことに。

チャオブーとミジュマルのケンカに巻き込まれたエモンガはマヤにぶつかってしまう。するとマヤは、エモンガ、さらにはツタージャをも「ぶちゃいく！」とののしり、アイリスはカンカンに！！

立ち去る３人をギャフンといわせるためにと、サトシとデントもドレスアップして、彼女たちの男子禁制の寮に向かう。「咲いてこそ華、負けて散ったら泥の中」！とんでもないバトルが幕を開ける…！？

イッシュリーグが開かれるヒガキシティに向けて旅を続けるサトシたち。突然、“ゆうもうポケモン”ウォーグルと“もぐらポケモン”モグリュー、そのトレーナーの、ソラン＆リーク兄弟が現れ、サトシとデントにタッグバトルを挑んできた！！「ドリルウィング」、「ほーるバード」、「つばめクロー」など、誰も見たことのない、コンビネーション抜群の合体技を繰り出す２体！対するケンホロウとヤナップも負けじと合体技で応戦！果たして、結果は…？

そして、まだまだ強くなりたいという２人に、デントがポケモンソムリエとしてテイスティングを！大空と大地を制する彼らが、みずタイプのポケモンをゲットできれば、陸海空三拍子そろって世界最強に…！？一体どうなる！？

イッシュリーグが開かれるヒガキシティへ向かうサトシたちは、途中、アイリスの故郷、竜の里に立ち寄ることに。

オババ様に旅の報告をし、アイリスの幼なじみ、ショウブにも再会。そこへショウブが育てている“らんぼうポケモン”ジヘッド２体も現れた。同じ日にタマゴからかえった兄弟分で、お兄さんの方は今日はなぜか元気がないという…。サトシたちがショウブの家でご飯を食べていると、弟分のジヘッドがなにやら慌てている様子でやってきた。ジヘッドについていくと、お兄さんのジヘッドが“きょうぼうポケモン”サザンドラへ進化！だが、サザンドラは自分の進化に驚き、突然暴れ始めてしまう！アイリスは「自分が何とかする」と言うが…！？

ソウリュウシティに到着したサトシたち。ソウリュウジム・ジムリーダーであるシャガとバトルをすることになったアイリスは気合十分。だが、苦手なシャガの事を思うといてもたってもいられない…。アイリスは心を落ち着かせるためにソウリュウシティ鉄塔へ登り、騒ぎを起こしてしまう。だが、ソウリュウ学園生活時代の寮母、マーサさんや、学園のポケモン、“あごオノポケモン”オノンドとの再会を通して、再び気持ちを奮い立たせるのだった。

初めてシャガとバトルをした時、アイリスの身勝手に対してドリュウズは心を閉ざしてしまった…。今度こそ、２人のコンビネーションで勝つ！アイリスは全力でシャガに立ち向かう！“ちていポケモン”ドリュウズが“あごオノポケモン”オノノクスとリベンジバトル…！！一体どうなる！？

ヒガキシティ近くの峠にやってきたサトシたちは、岩でふさがれている道を無理矢理通ろうとして、崖から落ちてしまう。その時、“しんかポケモン”イーブイを連れた青年バージルと“たいようポケモン”エーフィに助けられる。バージルは、父や兄と共にポケモンレスキュー隊を組み、街を守っているという。バージルのチーム名は「チーム・イーブイ」。イーブイとその進化形７体と共に活動をしているのだ。そんな中、ダムで事件が発生。バージルの兄・デビーが現場へ急行するが、好戦的な“けっしょうポケモン”フリージオはダム管理室の扉を凍らせ、デビーを閉じ込めてしまう！さらなる緊急事態に、バージルとサトシたちは応援へ向かう。チーム・イーブイの実力発揮なるか…！？

遂にイッシュリーグが開かれるヒガキシティに到着したサトシたち。ベルやケニヤン、シューティーや、バージルと再会する。無事に大会へのエントリーを済ませ、各々の宿舎へ戻ろうと歩いていると、林の中に見たことのあるテントが…！なんと、今度こそ遅刻しないようにと、コテツとリオルが３日も前から待機していたのだった。だが、よくよく話を聞くと、まだ大会にエントリーしていないのだという。驚いたサトシはコテツを連れて、受付終了のアナウンスが流れる中、急いでエントリー受付へ！果たして間に合うのか…！？

そして、いよいよ予備戦が開幕！因縁の対決再び！？サトシの相手はシューティーとジャローダだ！対するサトシが選んだポケモンは…！？

大激戦が続くイッシュリーグ予備戦、サトシのピカチュウＶＳシューティーのジャローダのバトル！ジャローダ得意の必殺技、ドラゴンテールとまきつくの連続攻撃が決まり、大ピンチのピカチュウ。10万ボルトで必死に応戦するも、ジャローダには秘策が…！？シューティーに今度こそ勝ちたい！サトシとピカチュウは勝利をもぎとることができるのか！？

そして、ライバルたちも予備戦で白熱のバトルを繰り広げる！本戦１回戦ではコテツとベルの対戦が決まった！ダイケンキＶＳシュバルゴのバトルでは、シュバルゴがてっぺきで防御力を上げ、ダイケンキの攻撃がなかなか決まらない。困ったコテツは、バンダナを引っ張って秘策を練ろうとするが、果たして結果は…！？

イッシュリーグ・ヒガキ大会は早くも中盤戦へ突入。サトシたちは一度宿舎へ戻ることに。すると、ピカチュウが気づく…キバゴがいない！！なんとキバゴは、漂う風船を追いかけて、うっかりサトシたちとはぐれてしまったのだ！！アイリスは必死にキバゴを探す。

一方、小さな路地を中心にキバゴを探すピカチュウたち。そんな中、ミジュマルは箱いっぱいに入った果物を路地裏で見つけ、それを全部平らげてしまう。だが、それは路地裏に住む“ゴミすてばポケモン”ダストダスが近所の人にもらった食料だったのだ。果物がなくなり、悲しむ“ゴミぶくろポケモン”ヤブクロン。キバゴを見つけ、ほっと一息したピカチュウたちの下へ怒りのダストダスが…！一体どうなる！？

白熱のバトルが続くイッシュリーグ・ヒガキ大会！２回戦を勝ち進んだサトシは、遂に３回戦へと駒を進めた。迎える３回戦の相手は、なんとケニヤン！ドンバトルや願いの鐘バトル、ドンナマイト…、あらゆる大会で共に戦ってきたケニヤンとサトシ。お互いの手の内を知っている仲なだけに、選ぶポケモン、わざを互いに予想し、バトルに挑む！！ケニヤンのゼブライカの新しいわざを覚で予想外の展開となるが、サトシのガマガルも負けじと応戦！そして、ケニヤンの最強のパートナー“からてポケモン”ダゲキに対するは一度バトルをして体力を消耗しているワルビアル！あくタイプはかくとうタイプに不利…。この状況をサトシはどう覆すのか！？

４回戦に進んだサトシは、コテツとバトルをすることに！４回戦は６対６のフルバトル！！コテツが予告していた秘密兵器とは“きょうぼうポケモン”サザンドラのことだった！！対するサトシは“こうせきポケモン”ガントルで勝負を挑む！パワーのあるサザンドラに正確にわざを当てにいくガントル！果たして…！？

そして、コテツの最後の砦にして良きパートナー“はもんポケモン”リオル。対するケンホロウはスピードで勝負するが、リオルはなんとケンホロウに乗っかってわざを出しまくる！避けきれないケンホロウは大ダメージを受けて大ピンチ…！一見はちゃめちゃに見えるコテツの指示だが、リオルとのコンビネーションは抜群だ！すると、リオルの様子が…！？

激闘が続くイッシュリーグ４回戦！サトシとコテツのバトルは混戦を極めていた！なんと！コテツの相棒・リオルが“はどうポケモン”ルカリオに進化した！

ルカリオのわざは格段にパワーアップ！さらに新技を覚えていて、サトシとツタージャを追い込むが…！？

さらに、既に２戦を戦ったピカチュウがルカリオとバトル！！体力を消耗しているピカチュウは、長期戦を避けるために、スピード勝負でルカリオに挑む！ルカリオ優勢に進むバトルだったが、サトシのアイデアで一発逆転を狙う！！お互いの一撃が確実に効いて倒れこむ２体。イッシュリーグで優勝するという意地と意地とのぶつかり合い！果たして、勝利の女神はどちらにほほえむ！？

イッシュリーグを終えたサトシたちは、カノコタウンのアララギ博士の元へ向かっていた。そんな道の途中で出会った新人トレーナー・ノノミ。とっても慎重な性格で、石橋を渡ることさえもためらって、道の真ん中でオドオドしていた。サトシたちはノノミを励まして、研究所へ向かう。

アララギ博士やオーキド博士にイッシュリーグの報告をしたサトシは、カントー地方へ戻る決意をする。するとノノミが研究所へやってきた！

散々悩んだ末に、一番最初のポケモンを“ひぶたポケモン”ポカブに決めたノノミはサトシと組んでＶＳデント＆アイリスとタッグバトル！バトルを楽しみ始めたノノミだったが、突然、メカがサトシたちの前に飛び出してきた！なんだか見たことのある３人組だが、一体誰…！？

新しくジムが開設されたというヒオウギシティに到着したサトシたち。ジムリーダー・チェレンの元へ向かった先には、なぜか学校が…。

この学校は、ポケモンジム兼トレーナーズスクールだった。そこで教師をしているチェレンは、ジムリーダーの資格を取ったばかりで、ジムも準備中なのだという。

一方、サトシたちのもとを離れ、放送室の機材で遊ぶキバゴ。学校中に響く大音量で音を出したことが原因で、ポケモンハウスにいたポケモンたちが驚いて逃げ出してしまった！手分けをして探すものの、デントとヤナップのコンビはコアルヒーに翻弄され、とんでもないことに…！？

さらに、サトシのミジュマルとチェレンの“ちゅうけんポケモン”ハーデリアがバトル！この勝負、一体どうなる！？

プラズマ団の科学者・アクロマが、ポケモンを使った実験をしている。“でんきグモポケモン”デンチュラに謎の光線を浴びせ、潜在能力を引き出そうとしている。叫ぶデンチュラ…。ツンベアーやコジョンドも実験台として、カプセルに入れられている…。一体何の目的で…！？

サンギタウンにやってきたサトシたち。突然、目つきのおかしい“きのこポケモン”モロバレルたちから襲われてしまった！どうやら最近山のポケモンたちが頻繁に暴れているらしい。さらに、町の天文台に怪しい人々がいることを聞き、早速向かうことに。

だが、道の途中で、突如ピカチュウ・キバゴ、野生のポケモンたちが一気にサトシたちに攻撃を始める。驚くサトシたちを助けたのは、山男だったがその正体は…！？

サンギ牧場にやってきたサトシたちは、少女エリーと、“ライトポケモン”デンリュウ、“わたげポケモン”メリープたちと出会う。普段デンリュウはメリープの群れをまとめる仕事をしているのだが、これがなかなか言うことを聞いてくれないという。「かみなりパンチ」を習得すればデンリュウを認めてもらえるはずだと、エリーは奮起していたのだった。アイリスはそのコーチにカイリューを任命し、早速一緒に練習を始める。

だが気づくと、メリープが１体消えている…！さらにまた１体とメリープが消えているのだった！牧場主であるエリーの祖父は「もっと見張りにふさわしいポケモンがいるはずだ」と言い出す始末！デンリュウは絶対に大丈夫！とエリーは言うが、その影には怪しい３人組が…！？

世界征服を企むプラズマ団のとある作戦は水面下でどんどん進んでいる…。実験の有機素体として使うために捕獲した“ゆうもうポケモン”ウォーグルを運んでいるプラズマ団団員たち。だがそこに、弱るウォーグルを運び出すために、トラックに飛び込むＮの姿が…！プラズマ団員は、“ネコイタチポケモン”ザングースと“キバへびポケモン”ハブネークでＮに襲い掛かる！背中を切り付けられたＮは崖下に転落してしまう！！一体彼の目的は…！？

サトシたちはウォーグルを連れたＮとポケモンセンターで再会を果たす。だが、ウォーグルには小さな発信機がつけられており、プラズマ団によってポケモンセンターは停電に！！Ｎはサトシたちにとある提案を持ちかけるが…！？

タチワキシティに到着したサトシたち。

遠くで煙が上がっていたので行って見ると、ポケモン湾岸救助隊の、“しゅぎょうポケモン”フタチマル、“ふゆうポケモン”プルリル、“けいかいポケモン”ミルホッグ、救助隊隊長のヒロトが非常時の訓練を行っていた。そんな中、ミルホッグは、もっと自分も役に立ちたいと、監視係以外の仕事を熱望するのだった。と、その時！タチワキコンビナートで事故が発生！急いで救助に向かったが、なんとヒロトたちが地下の部屋に閉じ込められてしまった！

「ポケモンに危険な救助活動をさせるのは好きではない」と言ったＮだったが、施設の外で監視係をしていたミルホッグに、「センサー的な能力を貸してくれないか？」と協力を仰ぐ…！

カントー地方を紹介する「カントーフェア」にやってきたサトシたち。

特設ステージでは、“とかげポケモン”ヒトカゲが元気にご挨拶をしている。

サトシは自分の“かえんポケモン”リザードンのことを思い出す。

かつて、一緒に旅をして、最強のパートナーとして大活躍をしたリザードン…。

久しぶりにリザードンに会いたいと思ったサトシは、オーキド博士に転送をお願いすることに。

そんな中、はやくもリザードンをただならぬ視線で見つめる１体のポケモンが！リザードンをただものではないと感じ、激しい視線をバチバチと飛ばすアイリスのカイリュー…！さらにリザードンも負けじとカイリューをにらみかえす！！いきなりケンカが始まってしまうのか！？果たして、どうなる！？

とある街を訪れたサトシたち一行とＮ。

その街では、プラズマ団が科学者アクロマを筆頭に怪しげなマシンを使って、ポケモンを操る実験をしていた。

マシンの光線をあびた一体の“あごオノポケモン”オノノクスが暴走を始めてしまい、街が一時封鎖される大騒ぎに！アイリスはドラゴンタイプに悪い子はいないと言って、無理矢理街に潜入。アイリスのカイリューがオノノクスを止めようとするが、カイリューまでもが突如暴れ始めてしまう！

さらに、Ｎは、いつも聞こえるはずの「トモダチ」の声が聞こえないという。これ以上暴れると２体の身体が持たないことを案じたＮは、カイリューとオノノクスの前に立ちはだかるが、２体の暴走は激しさを増すばかり！果たしてどうなる！？

霧が晴れると、そこにはヘレナ、バーベナという女性と、“ほうようポケモン”サーナイト、“てんたいポケモン”ゴチルゼルが現れた。泉に浸されるＮ。すると、体に光をまといみるみる傷が癒えていく…！だが、ヘレナとバーベナはサトシたち人間を警戒している…。この場所は、Ｎたちの隠れ家で、人間に傷つけられたポケモンたちの傷を癒しているのだという。

さらに、Ｎの生い立ちを知ることになったサトシたち。プラズマ団、そしてゲーチスとの関係が明るみになっていく…。

すると突然、プラズマ団たちが襲い掛かかってきた！ヘレナ達はサトシたちを侵入者の仲間なのでは？と疑う！ドリュウズやピカチュウが体を張ってＮたちを守るが、一体どうなる！？

プラズマ団のアジトで不敵な笑みを浮かべ対峙する、科学者アクロマとロケット団のニャース…。

ニャースはアクロマの研究者としての力をロケット団のために使わないか？と言葉巧みに誘う。アクロマも、ニャースの有機素体としての潜在能力を引き出したいと応える。それを影から見守るムサシ、コジロウ。

早速、ニャースはアクロマの実験台となり、マシンの電波を浴びている。だが、ニャースはコントロールされないための訓練を積んでいたため、ビクともしない。電波はどんどん強くなり、突如、ニャースの目つきが変わる時が…！！真空を切るみだれひっかきを繰り出すニャース！アクロマがわざの攻撃を指示した相手は…！？

サトシたちは、遺跡近くのリュウラセンの塔の前までたどり着いた。

そこへ、アララギ博士の父の助手がサトシたちを迎えにやってきた。博士は遂に、伝説と呼ばれしポケモン・レシラムが姿を変えたといわれる「ライトストーン」の在処を突き止めたのだという。白の遺跡に到着したサトシたちはアララギ博士の父とともに、早速遺跡の内部へ…。そして、博士がその封印を解いた瞬間、ライトストーンは激しい光に包まれる！さらに、サトシたちのもとへやってきたのは、あのＮだった。博士にライトストーンをどうするつもりなのかを問うＮ。博士の答えを聞いたＮは、「言うことはない。」と言ってライトストーンを奪い去ってしまう！そこへプラズマ団の姿が…！一体どうなる！？

ポケモンに対する思いを互いにぶつけ合うＮとサトシ。そんな中、Ｎは、遺跡の外で聞こえていたポケモンの声が聞こえなくなった、と焦る。一刻も早く遺跡の外に行かなければ！サトシとポケモンたちは力を合わせて、出口を探すために埋まった土砂を掘り続ける。

一方、外ではアイリスのカイリュー、デントのイワパレスがプラズマ団の攻撃に対して猛然と立ち向かっていた。だが、アクロマのコントロールマシンがそれを阻止！博士、アイリス、デントはプラズマ団に捕まってしまった。ロケット団はその様子を固唾を飲んで見守っている。ようやく脱出したＮとサトシたちだったが、ピカチュウがマシンによって操られてしまう！そして、遂にプラズマ団の総帥・ゲーチスがレシラム復活の儀式を始める！

Ｎの身を案じて、ヘレナたちがやってきた！プラズマ団の動きを封じようとしたゴチルゼルとサーナイト。だが、マシンの電波が向けられ…！？

そして遂に伝説と呼ばれしポケモン・レシラムは復活してしまった！表情は怒りに満ちている…。さらにゲーチスは早速アクロマに指示を出し、レシラムをコントロールすることに成功。Ｎの必死の叫びも虚しく、レシラムは闇雲にクロスフレイムを放ちまくる！キバゴはアイリスたちを助けようと、拘束具をひっかき続ける！混乱の中、またもアクロマに狙われたピカチュウ！そこに立ちはだかったのはロケット団のニャース！国際警察のハンサムとロケット団の作戦とは！？ポケモンと人間の心が一つになった時に起きる奇跡とは…！？一体どうなる！？

プラズマ団との死闘を終えたサトシたち。アララギ博士の研究所で一休みをし、カントー地方・マサラタウンへ帰還を決めたサトシだった。そこでアイリスはドラゴンマスターへの道を極めるために、デントはポケモンソムリエとしての見聞を広めるために、サトシとともにカントー地方へ向かうことを決めた！アララギ博士の提案で、連絡船に乗り、デコロラ諸島を通ってカントー地方へ行くことに。期待をよそに少々ボロい船内だ。だが、ポケモンたちの遊戯施設もあり、ピカチュウたちは楽しそう。しかし、突然部屋のドアが開かなくなってしまいビックリ仰天！サトシたちの部屋のドアも開かない！？

操縦室では、不敵に笑う３人組の姿が…！波乱の冒険の幕開けか！？

デコロラ諸島を旅するサトシたちは、ハニー島へ到着。“はちのこポケモン”ミツハニーが集める甘いみつ「ハニーミツ」を使った食べ物が有名だ。船着場で上陸記念のくじ引きを引いたサトシに、特別賞「ハニーミツを使った151種類のお菓子食べ放題」が大当たり！観光局のガイド３人と共に、早速ハニーミツお菓子工場へ向かう…が、それはなんとロケット団！

コロモリたちの攻撃に応戦するピカチュウ！が、しかし！10万ボルトがあらぬ方向に飛んで行く！すると大量の“さなぎポケモン”コクーンが“どくばちポケモン”スピアーに進化！！両手のドクばりがキラリ！散り散りに逃げたピカチュウは、キバゴ、ミジュマルと迷子に…。そこへニャースがやってきて…！？

船上のバトル大会「マリンカップトーナメント」に出場するサトシたち。大会終了後には有名な宝石コレクター・リップルのコレクションが披露されるという。デントは、チョロネコを連れたあの人か！？と恐怖に慄く！そのチョロネコはというと、リップルの大切にしている宝石「レパルダスの瞳」に嫉妬をしているというのだ。一方、自分の宝石は決して他人には見せないことで有名な宝石コレクター・ショール氏。彼はリップルに宝石を譲ってくれないかとしつこく頼むが、再度断られるのだった…。

そして、大会の終了後、なんと「レパルダスの瞳」が消えてしまった！！ミルホッグが監視していたというのに、一体誰がどうやって…！？助けて！ソムリエ探偵デント！！

「ホタチキング決定戦」が行われるホタチ島に到着したサトシたち。

早速会場へ足を運んでみると、お祭りの会場が広がっている。そこにはたくさんのミジュマルやフタチマルの姿が！

ホタチキングの栄冠に輝いた者は、金のホタチをプレゼント＆女の子部門で優勝したミジュカちゃんのパートナーになれるという！ミジュマルはミジュカに一目ぼれ！全力で優勝を狙うミジュマル！ホタチのフォルムと曲線を競い、瓦割りでホタチの強度を競い合う…！だが、ライバルのフタチマル「シーザー」も負けていない！さらに、フタチニャルという強力なホタチを持つフタチマルも登場！！あれ？なんだかこのフタチマル、誰かに似ている…！？ホタチキングの座を掛けて、男たちが真剣勝負！一体どうなる！？

霧深い海域にあるマホラ本島へ向かっていると、霧の中からなにやら巨大な影が近づいてきた！とんでもない光景に驚くサトシたち。

そして、数十年前に巨大ポケモンの噂がマホラ本島であったという手がかりを掴み、早速噂の離れ小島へ行くことに。森を歩いていると、突然、ピカチュウが何者かの気配に気づく！そこには大きな“アリクイポケモン”クイタランが！！しかもなぜかピカチュウの攻撃が効かない！さらに、クイタランの攻撃で森が炎に包まれ、森のポケモンたちも逃げ出した拍子に、“きのこポケモン”タマゲタケのきのこのほうしがキバゴに直撃！大ピンチの中見つけた、古びたポケモンセンターで治療をお願いするが、そこは違法のポケモンセンターで…！？

サトシたちは、ポケモン研究の第一人者であるオーキド博士と合流するため、“プラズマポケモン”ロトムが多く生息していることで有名なムトロ島へ向かった。

博士は「ロトムのフォルムチェンジ」に関する論文を書くために、この島を訪れていた。早速、大きな広場へ向かうと、電線を伝って３体のロトムがやってきた。でんきを使って彼らをひきつけようとすると、ピカチュウのでんきをおいしそうに食べている。でんきにも好き嫌いがあるのかと、デントもマッギョに電気ショックを指示！お味の方は…！？さらに、アイリスもエモンガと一緒にお手伝い！するとロトムたちはフォルムチェンジをし、姿を変えた！

知られざるロトムの秘密が暴かれる…！？研究の成果やいかに！？

デコロラ汽船の食糧庫から高級な食料を奪おうとしているロケット団。そこへ“おおあごポケモン”アリゲイツと“ふんしゃポケモン”オクタン、“みずうさぎポケモン”マリルリがやってきて、食料を横取りしてしまった！船上をダッシュで駆け抜けるポケモンたち！

警報音を聞いたサトシたちも彼らを止めようとしたが、あっという間に、海で待機していた仲間“みずどりポケモン”コアルヒーのいかだで逃げ去ってしまう。とんでもない悪さをするポケモンの海賊団にジュンサーさんも困り顔だ。彼らのアジトを突き止めるためリザードンが追跡開始！海賊行為をやめるよう説得するツタージャ、チャオブーの気持ちは届くのか！？ニャースは、食べ物の恨みを晴らそうとするが…！？

ワタリ島にやってきたサトシたちは、“さなぎポケモン”トランセルの群れが“ちょうちょポケモン”バタフリーに進化する瞬間に立ち会う。この島では、スワンナなどの「渡り」を行うポケモンたちが必ず立ち寄る寄港地であるという。

感動するサトシたちの目の前に現れたのは、一体の“いもむしポケモン”キャタピー。群れの進化に乗り遅れた様子だ。サトシは、昔一緒に旅をした自分のキャタピーを思い出し、進化のお手伝いをしたいと申し出る。

早速特訓を開始するが、すぐに居眠りをするキャタピーにサトシたちもタジタジ！そんな中、“とうみんポケモン”リングマの縄張りに入ってしまいピンチに…！だが、キャタピーは小さな体で大きなリングマに立ち向かう！一体どうなる！？

デコロラ諸島の中で一番大きなオオキナ島に到着したサトシたち。島を横断する一本道を歩いて対岸へ向かう途中、とても珍しい“つちへびポケモン”ノコッチに遭遇！興奮気味のサトシは早速バトルを申し込む。驚いたノコッチは、いやなおとの攻撃！その拍子につまずいたサトシはアイリスの頭の花飾りを踏んで壊してしまう。そして、ピカチュウがわざを出そうとすると、耳を押さえたキバゴがぶつかってしまい、あえなくノコッチに逃げられてしまった。

ゲット失敗をキバゴのせいにしたサトシにアイリスはカンカン！さらに仲直りをしようとしたサトシの行動が裏目に出て、怒ったアイリスは「絶交よ！」と言い放ち、先に行ってしまう。その様子を静かに見ているデントだったが…！？

オオキナ島で旅を続けるサトシたち。とある夜、１０００年に７日間だけ目覚めるという“ねがいごとポケモン”ジラーチに出会う。ピカチュウたちがジラーチと一緒に遊んでいる所に、サトシも駆けていく。人間に驚いたジラーチはその場を去ってしまった。

残念がるサトシたちのもとへやってきたのは、少女ホリー。ホリーはジラーチにどうしても叶えてほしい願い事があるのだという。それは、この土地の地脈を取り戻すこと。一緒にジラーチを探すことにするが見つけることができない…。だが、必死なホリーの気持ちが伝わり、ジラーチが遂に姿を現した！しかし、そこへロケット団がやってくる！ジラーチは、ロケット団との戦いで体力を消耗してしまい…！？

ポケモンセンターでオオキナ島での最後の夜を明かしたサトシたち。

すると、デントもアイリスもキバゴも、顔が“ブレインポケモン”オーベムになっているではないか！さらには、ピカチュウもオーベム顔に！ビックリ仰天のサトシは、ジョーイさんとタブンネのもとへ助けを求めに走った！だが、なんと彼女たちもオーベムになっていた！外で出会ったジュンサーさんまでもがオーベム！さらにさらに、町の人々まで！

サトシが人目を避けながら恐る恐る路地裏を歩いていると、真下からサトシの名前を呼ぶ声が！そこにはマンホールに隠れているロケット団のムサシとコジロウの姿があった。２人は、仲間のニャースを探しているのだという…。オーベムの恐るべき計画とは一体！？

ミノリ島（とう）に到着したサトシたちは、道の途中でポケモンルポライターのパンジーという女性と出会う。パンジーは“ライドポケモン”ゴーゴート、“はつでんポケモン”エリキテルとともに、カロス地方から取材のためにやってきたのだった。

ミノリ島には古い言い伝えがあり、過去の過ちが二度と起こらないよう、そして木々の実りを感謝するためにお祭りを行うようになったという。取材へ向かうパンジーについていくと、祝賀祭が行われていた。

メインイベントであるポケモン相撲の優勝商品は「きあいのハチマキ」とミノリ島特産の木の実だ。サトシはチャオブー、デントはヤナップと、アイリスはカイリューと参加を決めた！一体どうなる！？

ヤシ島（とう）に到着したサトシたちは、パンジーから“ポケモンにまつわる伝説のお宝”が近くの無人島に隠されていると聞く。ポケモンルポライターであるパンジーが、以前に海賊博物館に取材に行った際に見つけた「お宝の隠された暗号」を頼りに、無人島にたどり着いたサトシたちは、謎を解きながら宝探しを進めていく。

同じようにお宝の話を聞いたロケット団も、お宝を狙って無人島に向かうのだった。

歩みを進めていくサトシたちに次々と襲いかかるポケモンたち。

果たして無事、お宝をゲットできるの！？

サトシたちは、洞窟に住むポケモンたちに会うため、洞窟島（とう）に降り立った。そこで偶然、イブキとの再会を果たす。

イブキはこの島に「色ちがいのクリムガン」をゲットしに来たのだが、途中でカイリューとはぐれてしまったという。

そこでサトシたちはイブキのカイリューを探す手伝いをすることに。

無事イブキのカイリューを発見することができたものの、アイリスのカイリューとケンカをするひと悶着も。

その後、色ちがいのクリムガンを探すイブキと共に、森の奥の洞窟に向かうのだが・・・！？

デコロラ諸島のとある島に到着したサトシたちは、10数年に一度観測できるという美しいほうき星“ウッデート彗星”を観測するためにパンジーと共に山の頂上へ向かうことに。

この彗星が現われる時、山にポケモンたちが集まり、不思議な行動をとるという。

頂上にたどり着いたサトシたちは、この島の勇者と讃えられたウッデートがバトルを繰り広げていたバトルフィールドの遺跡を発見する。

薄暗い中を進むと、ピカチュウを狙うロケット団が闇にまぎれて忍び寄ってくるのだが・・・！？

サトシたちはポケモンルポライター・パンジーとともに、とある島のポケモンセンターを訪れていた。取材の記事をまとめるパンジーにかわり、ゴーゴートの様子をみることに。カロス地方のポケモン・ゴーゴートに興味深々のサトシ。そんな中、ゴーゴートのところにこの島の少年・トニーが現われる。トニーにじゃれつくゴーゴートは、ふいに角を触れられる。角に触れた人の思いを感じることができるゴーゴートはトニーの思いを感じとり、彼を背中に乗せ、どこかへ行ってしまう。

サトシたちはいなくなってしまったゴーゴートを探すなか、どうやら父親が勤める天文台に向かったのではという情報をつかむ。

夕方に出航する船を待つため、草原でのんびりとピクニックをしながら過ごしていたサトシたち。そんな中、アイリスのちょっとした誤解でエモンガがこっぴどく怒られてしまう。ふてくされながら滑空をしていると、バランスを崩して落下をすると、そこにはロケット団が。ムサシ・コジロウのポケモンたちとバトルになるが、エモンガは「メロメロ」などを使って１体で勝ってしまう。

その圧勝劇に、ロケット団はエモンガを団員に勧誘する。

まんざらでは無いエモンガは、ロケット団と行動を共にするのだが・・・！？

ガンリュウ島に到着したサトシたちは、デントの兄弟、ポッド・コーンと待ち合わせをしている中、ユキノオーが現われる。ヤナップはデントと拾いにいった木の実を分けてあげようとユキノオーに近づいたところ、突然攻撃を受けてしまう。ちょうどそのとき、ポッド・コーンが合流し、このユキノオーのトレーナーであるドラゴが、自分たちがジムリーダーを務めるサンヨウジムの道場破りであることを聞く。既にポッド・コーンはドラゴとのバトルに敗れており、ドラゴは残るデントを倒すべく、勝負を挑んできたのだった。サンヨウジムを守るため、デントは勝負を受けるのであった。

サトシたちを乗せた船はカントー地方の港町、クチバシティへ。

デコロラ諸島を巡る船旅もいよいよ終わりに近づいていた。

サトシたちがカントーに到着する前に、なんとしてもピカチュウ達をゲットしようと目論んでいたロケット団。なんと、巨大バルーンで海をゆく客船を空中に浮かばせ、船内は大混乱。ロケット団はいつものようにサトシたちのポケモンを奪いにかかってくるのだが、パーカーさんまでもがサトシたちの邪魔をしてきた。なんとそこには、パーカーさんが２人いて…！？

デコロラ諸島を巡る旅は、ついにカントー地方・クチバシティに到着したことで終わりを告げた。同時に、アイリス・デントとの別れでもあった。３人はそれぞれの夢に向かって旅立っていった。サトシはパンジーと共に、マサラタウンへ帰ってきた。真っ先にオーキド博士の研究所にいるポケモンたちに会いに行こうとするサトシだったが、パンジーに諭されて、まず母親に会いに家に帰ることに。家に帰ってもそわそわするサトシは、結局すぐにオーキド研究所に向かう。久々にイッシュ地方の仲間たちと顔を合わせたサトシは、イッシュの冒険を振り返り、自分の夢である「ポケモンマスター」を改めて誓う。そして、パンジーがやってきた「カロス地方」に思いを馳せていると、ロケット団がまたもピカチュウや研究所のポケモンたちを狙って襲いかかってきた。